СЕНСОРНЫЕ СИСТЕМЫ, 2010, том 24, № 2, с. 137-140
ЗРИТЕЛЬНАЯ СИСТЕМА
УДК 597.5 + 612.843.114
БИПЛЕКСИФОРМНЫЕ КЛЕТКИ СЕТЧАТКИ ПОЗВОНОЧНЫХ
© 2010 г. ИИ. Пущин
Институт биологии моря им. А.В. Жирмунского ДВО РАН 690041 Владивосток, ул. Пальчевского, 17 E-mail: pushchin@imb.dvo.ru
Поступила в редакцию 19.10.2009 г.
В обзоре представлены данные по структурно-функциональной организации и связям сравнительно недавно открытого типа ганглиозных клеток сетчатки - биплексиформных клеток. Обсуждается функциональная роль этих клеток и их филогенетические отношения в ряду позвоночных.
Ключевые слова: ганглиозные клетки сетчатки, биплексиформные клетки, морфология, пространственная организация, синаптические контакты, физиология, филогенетические отношения.
В соответствии с классической схемой структурно-функциональной организации сетчатки позвоночных существуют пять основных классов нейронов сетчатки: фоторецепторы, биполярные, горизонтальные, амакриновые и ганглиозные клетки. При этом единственным звеном, обеспечивающим передачу сигналов из дистальной сетчатки в проксимальную, являются биполярные клетки. Открытие двух новых категорий нейронов сетчатки интерплексиформных и биплекси-формных клеток (БПК) изменило устоявшиеся представления, которые составляют особый тип ганглиозных клеток сетчатки. Подобно "классическим" ганглиозным клеткам (рисунок), БПК имеют аксоны, прослеживаемые в пределах слоя нервных волокон вплоть до оптического диска; тела БПК располагаются в слое ганглиозных клеток (СГК) либо смещены во внутренний сетчатый слой (ВСС), а часть дендритного ветвления находится в пределах ВСС. Уникальность БПК состоит в том, что, наряду с вышеупомянутым ветвлением в проксимальной сетчатке, эти клетки имеют дендриты, стратифицированные в наружном сетчатом слое (НСС) сетчатки. Впервые БПК были обнаружены Марьяни (Mariani, 1982) у макака-резуса. Это клетки со сравнительно небольшими телами, залегающими в пределах СГК и дающими начало трём-четырём дендритам первого порядка. Проксимальное ветвление достигает 100 мкм в диаметре и ограничено витреальной зоной ВСС. Дистальное ветвление образовано сравнительно тонкими дендритами, начинающимися от проксимальных дендритов и достигающими НСС. В НСС дендриты БПК резуса образуют инвагинирующие синаптические контакты с палочками; при этом дендритные окончания
БПК формируют центральный элемент синапти-ческой триады (Mariani, 1982). На дендриты БПК резуса, расположенные в пределах ВСС, конвергируют аксоны палочковых биполяров, образуя неленточные синапсы, что нехарактерно для "обычных" ганглиозных клеток сетчатки млекопитающих, в норме не имеющих прямых контактов с палочковыми биполярами (Wassle, Boycott, 1991). Помимо этого, с дендритами БПК во ВСС контактируют амакриновые клетки, также формирующие обычные (неленточные) синапсы. Марьяни предположил, что БПК резуса обеспечивают быструю передачу палочковых сигналов в мозг в условиях "ночного" (скотопического) зрения.
Е. Зреннер с соавторами (Zrenner et al., 1983) методом внутриклеточного отведения потенциала с последующей внутриклеточной инъекцией пероксидазы хрена исследовали морфологию и физиологические свойства БПК макака-крабоеда. Положение тел и стратификация дендритов этих клеток, равно как и особенности их хода и ветвления, оказались подобны таковым БПК резуса. Отведение потенциала в разных условиях показало, что, наряду с выраженным палочковым входом, БПК крабоеда получают колбочковый вход, преимущественно от зелёно-чувствительных колбочек. Ножки колбочек могут образовывать прямые контакты со сферулами палочек; в этой связи кол-бочковые входы БПК крабоеда могут быть опосредованы как палочковыми, так и колбочковыми биполярами. Электрические реакции БПК на свет тонического типа не обладают цветооппонентнос-тью и однотипны при возбуждении светом разной длиной волны при различной хроматической адап-
138
ПУЩИН
Рисунок. Схема стратификации биплек-сиформных клеток сетчатки позвоночных (по Тоуоёа е! а1., 1999, с изменениями). П -палочки; К - колбочки; гор - горизонтальные клетки; Б - биполяры; А - амакриновые клетки; Г - ганглиозные клетки; БПК - биплек-сиформная клетка; НСС - наружный сетчатый слой; ВЯС - внутренний ядерный слой; ВСС - внутренний сетчатый слой; СГК - слой ганглиозных клеток; СНВ - слой нервных волокон.
тации. По этим свойствам БПК макака-крабоеда соответствуют одному из физиологических типов ганглиозных клеток сетчатки приматов, так называемым широкополосным тоническим клеткам с оп-ответом центра рецептивного поля. Зреннер с соавторами предположили, что система синапти-ческих связей БПК крабоеда соответствует описанной Марьяни у резуса. Известно, что в сетчатке немлекопитающих существуют амакриновые и ганглиозные клетки, получающие сигналы разных знаков от палочковых биполяров разного типа (оп-off-элементы) (Ishida et al., 1980; Witkovsky, Stone, 1983; Hensley et al., 1993), в то время как сетчатка млекопитающих содержит только один тип палочковых биполяров, не образующих прямых контактов с ганглиозными клетками (Wassle, Boycott, 1991). Это затрудняет организацию элементов on-off-типа, получающих палочковые сигналы разных знаков, при помощи палочковых биполяров. Зрен-нер с соавторами полагают, что БПК приматов, чьи прямые палочковые входы могут отличаться по знаку от входов от палочковых биполяров, являются функциональными аналогами вышеописанных on-off-элементов проксимальной сетчатки немлекопитающих.
Из млекопитающих БПК были обнаружены у мыши (Doi et al., 1995). В отличие от БПК резуса, тела БПК мыши смещены во внутренний ядерный слой (ВЯС), а диаметр дендритного поля не превышает 60 мкм.
Обнаружены БПК и у низших позвоночных, а именно, у костистых рыб и бесхвостых и хвостатых амфибий. Они присутствуют у представителей как минимум трёх отрядов костистых рыб: карпообразных (Hitchcock, Easter, 1986; Cook et al., 1992), скорпенообразных (Cook et al., 1996; Подугольникова и др., 1998, 2001); и окунеобразных (Cook, Becker, 1991; Кондрашев, Пущин, 1999; Pushchin, Kondrashev, 2003). У всех исследованных костистых рыб БПК обладают рядом общих черт: это крупные клетки с телами, смещёнными на границу ВСС и ВЯС или далее в ВЯС; их проксимальные дендриты стратифицированы в склеральной зоне ВСС, а дистальные - в области границы ВЯС и НСС. Характер ветвления и хода дендритов БПК разных рыб также схож; по размеру дендритных полей, диаметр которых зачастую измеряется сотнями микрометров, БПК близки крупным ганглиозным клеткам сетчатки других типов.
В ряде работ исследовалась пространственная организация БПК костистых рыб. Оказалось, что БПК всех исследованных видов распределены по сетчатке в виде регулярных мозаик, пространственно независимых от мозаик других типов ган-глиозных клеток. Это свидетельствует о том, что БПК рыб представляют собой отдельный клеточный тип, а не вариацию или аберрантную форму некоего другого типа ганглиозных клеток (Cook et al., 1996; Pushchin, Kondrashev, 2003).
БИПЛЕКСИФОРМНЫЕ КЛЕТКИ СЕТЧАТКИ ПОЗВОНОЧНЫХ
139
Франк и Холлифилд (Frank, Hollyfield, 1987) обнаружили БПК у леопардовой лягушки Rana pipiens, а Тот и Стражницки (Toth, Straznicky, 1989) - у ксенопуса Xenopus laevis. БПК обоих видов значительно варьировали по размерам и форме тел и дендритных полей; тела БПК леопардовой лягушки были смещены в ВЯС, в то время как у ксенопуса встречались как ортотопические, так и смещённые клетки. Аркин и Миллер (Arkin, Miller, 1988) обнаружили БПК у американского протея Necturus maculosus, описав их как небольшие клетки с телами, смещёнными в ВЯС.
Функциональная роль БПК низших позвоночных неизвестна. Стражницки и Габриэль (Straznicky, Gabriel, 1995) исследовали синап-тические контакты дендритов БПК ксенопуса в дистальной сетчатке. Обобщая их данные по нескольким клеткам, примерно 24% синапсов составляли палочковые входы, 58% - колбочковые и 18% - входы от горизонтальных клеток. Синапсов, где дендриты БПК занимали бы пресинапти-ческое положение, обнаружено не было. Авторы предположили, что, как и у мекопитающих, функциональная роль БПК ксенопуса связана с быстрой передачей сигналов фоторецепторов в головной мозг.
Нами исследована синаптическая организация БПК двух видов костистых рыб: бурого терпуга Hexagrammos octogrammus (отряд "Скорпенооб-разные") и безногого опистоцентра Pholidapus dybowskii (отряд "Окунеобразные"). БПК у обоих видов имеют синаптические контакты как в проксимальной, так и в дистальной сетчатке. Во всех случаях БПК выступают в роли постсинап-тических элементов. В дистальной сетчатке БПК образуют обычные синапсы с горизонтальными клетками, а также ленточные синапсы с фоторецепторами (как с палочками, так и с колбочками). В проксимальной сетчатке нами обнаружены неленточные синапсы между БПК и амакриновыми клетками и ленточные синапсы между БПК и аксонами биполярных клеток. Ранее мы показали, что основной проекционной зоной БПК вышеупомянутых видов рыб является крыша среднего мозга (зрительный тектум) (Подугольникова и др., 2001; Pushchin, Kondrashev, 2003). Зрительный тектум - важнейший зрительный центр, связанный с организацией широкого спектра зрительно обусловленных поведенческих актов, включая оборонительное и охотничье поведение (Springer et al., 1977; Gahtan et al., 2005; Yager et al., 1977). Мы полагаем, что БПК принимают участие в опосредованных зрительным тектумом поведенческих актах, требующих быстого запуска зрительно-моторных рефлексов.
Нам не удалось обнаружить в доступной литературе каких-либо данных о БПК у рептилий и птиц. Ганглиозные клетки, схожие с БПК по положению в сетчатке и контактирующие с фоторецепторами, найдены у бесчелюстных (De Miguel et al., 1989; Fritzsch, Collin, 1990; Rio et al., 1998).
Сходство морфологии, дендритной стратификации и синаптической организации БПК рыб и амфибий свидетельствуют в пользу гомологии этих клеток у низших позвоночных (Cook et al., 1996; Pushchin, Kondrashev, 2003); в то же время, различия по этим признакам между БПК млекопитающих и низших позвоночных свидетельствуют против их гомологии (Cook et al., 1996).
Автор
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.