Что говорят улитки своим личинкам
Е.Е.Воронежская, Л.П.Незлин, М.Ю.Хабарова
Елена Евгеньевна Воронежская, доктор биологических наук, ведущий научный сотрудник лаборатории сравнительной физиологии Института биологии развития им.Н.К.Кольцова РАН. Область научных интересов: нейробиология развития, механизмы регуляции онтогенеза, нейротрансмиттерные основы поведения.
Леонид Павлович Незлин, доктор биологических наук, ведущий научный сотрудник той же лаборатории. Научные интересы связаны с нейрофизиологией, нейрогенезом, сенсорными системами и химической сигнализацией.
Марина Юрьевна Хабарова, кандидат биологических наук, доцент кафедры морфологии, физиологии человека и животных естественнонаучного факультета Тульского государственного педагогического университета имЛ.Н.Толстого. Занимается изучением нейробиологии развития, физиологии сенсорных систем, нейропатологии.
Развитие живого организма — одно из самых удивительных биологических явлений. В результате дробления, роста и дифференцировки из оплодотворенного яйца образуется сложнейшая и совершенная система — взрослый организм. У животных, принадлежащих к разным типам, ранние стадии дробления и более позднее развитие эмбрионов сильно отличаются, и непонятно до сих пор, как происходит управление эмбриогенезом. Что это — внутренняя программа или процесс, зависящий от сигналов из внешней среды? Нельзя ли найти ответы на эти вопросы, изучив развитие относительно просто организованных беспозвоночных животных, например, моллюсков? У них из отложенных оплодотворенных яиц вылупляются не похожие на взрослых личинки, которые затем проходят метаморфоз — превращаются в ювенильных (молодых) животных.
Стадия свободно плавающей или заключенной в яйцо личинки есть в жизненном цикле не только абсолютного большинства водных беспозвоночных, но и многих позвоночных. Очевидно эволюционное преимущество двухфазности развития — благодаря ей повышается выживаемость и улучшается расселяемость потомков [1 — 3]. Обусловлено это тем, что личиночная форма приспособлена к жизни в иных условиях, неже-
© Воронежская Е.Е., Незлин Л.П.,
Хабарова М.Ю., 2008
ли взрослая (т.е. занимает иную экологическую нишу), и, следовательно, они не конкурируют между собой за источники пищи. К тому же для обитателей морского дна свободноплавающая личинка необходима для успешного расселения.
Известно, что эмбриональное и личиночное развитие водных животных зависит от множества абиотических факторов среды, таких, например, как температура, соленость воды и наличие в ней кислорода [4— 6]. Из числа биотических факто-
Подопытные моллюски (вверху) и морской многощетинковый червь платинереис (в середине). Внизу приведена схема жизненного цикла платинереиса, одного из трохофорных животных.
ров до недавнего времени изучали только индукцию взрослыми особями оседания и метаморфоза личинок своего вида [7—10]. Априори считалось, что эмбриональное и личиночное развитие до метаморфоза — это программа, которая, будучи раз запущена, работает без корректировки со стороны взрослых животных. Иными словами, взрослые не могут направленно регулировать прохождение своими потомками личиночной фазы. В наших исследованиях выяснилось, что это не так. Что же происходит на самом деле?
«Учтите, здесь нечего есть!»
Нашими подопытными животными были пресноводные аквариумные улитки большой прудовик (Ьутпаеа stagnalis) и катушка (ИеШота МюоШз), а также морской многощетин-ковый червь (полихета) РШупе-reis 4ытепШ. Все эти виды принадлежат к «трохофорным» животным, названным так потому, что у них формируется своеобразная личинка-трохофора (к таким животным относятся моллюски, аннелиды и сипунку-лиды). На верхнем (апикальном) полюсе ее округлого или овального тела имеется султанчик ресничек, а вдоль экватора — кольцо ресничек, протот-рох. У разных видов трохофора или активно плавает, или сидит внутри яйца; или самостоятельно питается, или живет за счет эмбриональных запасов питательных веществ. Она развивается, растет и в конце концов проходит метаморфоз, превращаясь в маленькое взрослое животное.
В природе взрослые пресноводные улитки прудовик и катушка (близкие родственники) живут в прудах, где медленно ползают по дну или растениям и питаются свежими или слегка подгнившими их частями. А по-лихеты платинереисы так и вовсе сидят всю жизнь в построен-
ных ими трубочках и ловят проплывающие мимо частички пищи. У платинереиса оплодотворение наружное (самцы и самки выбрасывают половые продукты в воду), сперматозоиды оплодотворяют яйцеклетки, и начинается дробление. Личинка платинереиса проходит обычный для всех трохофорных животных путь развития: из яйца
вылупляется трохофора, которая активно плавает, растет и после метаморфоза, став похожей на взрослого червяка, оседает на дно и строит собственный домик.
У прудовика и катушки оплодотворение внутреннее. Оплодотворенные яйца улитки откладывают в виде клейких коконов (по 20—100 яиц в каждом) на листья
Жизненный цикл большого прудовика. Взрослое животное откладывает кокон с оплодотворенными яйцами (1). Внутри яйца зародыш проходит те же стадии развития, что и свободноплавающие личинки моллюсков: дробление (2), образование трохофоры (3), затем — велигера (4), он претерпевает метаморфоз и оседает внутри яйца (5), после чего молодая улитка выходит наружу (6).
Действие воды, кондиционированной голодными катушками, на развитие их зародышей. На графике показано увеличение размеров зародышей в обычной воде (контроль), в кондиционированной голодными улитками в течение 24 ч (КВ, 24) и 48 ч (КВ, 48). В норме зародыши достигали метаморфоза на девятый день (вверху), в воде, кондиционированной 24 ч, они в это время находились еще на стадии велигера (в середине), а кондиционированной 48 ч — на стадии трохофоры (внизу). Зародыши, перенесенные из кондиционированной воды в обычную (зеленая стрелка), начали развиваться, как контрольные (фиолетовая линия).
и стебли водных растений. В одном коконе все личинки развиваются синхронно. Происходит это внутри яйца, из которого вылупляется маленькая улиточка. Тем не менее внутри зародыш проходит те же стадии развития, что и свободно живущая личинка платинереиса, включая стадию трохофоры и метаморфоз. На первый взгляд кажется, что ни прудовик, ни катушка, ни тем более платинереис, отложив яйца, уже не принимают никакого участия в дальнейшей судьбе своего потомства.
Однако выяснилось, что если условия жизни по какой-либо причине оказываются неблагоприятными для взрослых животных (например, им не хватает пищи), то замедляется и развитие личинок. Мы проделали на катушках и прудовиках простой опыт: взяли много улиток и разделили их на две группы, одну из которых хорошо кормили, а другую держали три дня голодной. Затем тех и других моллюсков сутки подержали (по отдельности) в небольшом садке с чистой свежей водой, после чего отобрали нужный объем, профильтровали (мы назвали такую воду кондиционированной) и стали выращивать в ней личинок. Для этого несколько недавно отложенных другими — не подопытными — улитками яйцевых коконов разрезали на три части и одну поместили в воду от голодных улиток, другую — от сытых, а третью — в чистую воду. Что же в результате? В воде от голодных улиток развитие личинок резко замедлилось вплоть до полной остановки (это зависело от количества голодавших улиток, и от того, насколько голодными они были), а в двух других вариантах опыта личинки развивались нормально.
Напрашивалось предположение, что в воде, кондиционированной голодными улитками, просто накапливаются какие-то продукты обмена, вредные для зародышей. Причиной могла быть также нехватка кислорода,
из-за чего вода становится неспецифически токсичной. Однако контрольные эксперименты полностью опровергли эти предположения. Во-первых, вода, в которой жили голодные улитки, была абсолютно прозрачной, а насыщение ее кислородом никак не меняло ее замедляющего действия. Во-вторых, вода, кондиционированная сытыми улитками, выглядела мутной и явно содержала продукты обмена, но на темпах развития личинок это никак не сказывалось. Значит, голодные улитки выделяют какое-то вещество, тормозящее развитие зародышей?
Результаты биохимических исследований это подтвердили. Если кондиционированную голодными улитками воду обрабатывали протеолитическими ферментами (расщепляющими белки), ее тормозящее действие усиливалось, а обработка липазами (они катализируют гидролиз жиров), наоборот, приводила к его потере. И еще: подогревом воды до 100°С полностью снималось тормозящее влияние, но нагревание до 50°С или замораживание никак не сказывались. Все это утвердило нас в мысли, что в кондиционированной голодными улитками воде действительно присутствует некий не известный нам химический фактор (возможно, какой-то липопротеин), угнетающий развитие личинок. Таким способом родители как бы заранее предупреждают потомков, что в будущей взрослой жизни в этом месте их ожидает конкуренция за пищу.
А что же платинереис? На первый взгляд кажется, что у него такой сигнализации быть не должно, поскольку развивающиеся зародыши и личинки уносятся током воды далеко от своих родителей, да и океан по объему несравним с прудом или озером. Тем не менее оказалось, что и вода, кондиционированная голодными червями, замедляет развитие личинок, точно так же, как у прудовика и катушки.
Мы назвали выделяемое голодными животными вещество RED-фактором (Retarding Embryonic Development — тормозящий эмбриональное развитие). Чем голоднее взрослые животные и чем дольше они выделяют в воду это вещество, тем значительнее его влияние. А раз оно действует на развитие личинок, значит, у них должны быть специфические сенсорные клетки, способные его воспринимать.
Зачем личинкам мозг?
Характерная особенность личинок трохофорных животных — апикальный сенсорный
% i *
7 Ч <i
катушка
орган. У свободно живущих личинок это клеточное образование формируется с началом плавания и редуцируется после метаморфоза. Такой орган имеется у личинок не только трохо-форных, но и у многих других не родственных им животных, например у мшанок и полухордовых.
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.