УДК 577.355,581.132
ДЛИННОВОЛНОВЫЕ ХЛОРОФИЛЛЫ ФОТОСИСТЕМЫ 1 ЦИАНОБАКТЕРИЙ: ПРОИСХОЖДЕНИЕ, ЛОКАЛИЗАЦИЯ И ФУНКЦИИ
Обзор
© 2014 Н.В. Карапетян1*, Ю.В. Болычевцева1, Н.П. Юрина1, И.В. Терехова1, В.В. Шубин1, М. Брехт23
1 Институт биохимии им. А.Н. Баха РАН, 119071 Москва, Ленинский просп., 33; факс: (495)954-2732, электронная почта: nkarap@inbi.ras.ru, bolychev@inbi.ras.ru, terekhova@inbi.ras.ru
2 Universitat Tubingen, Institute of Physical and Theoretical Chemistry (IPTC), Auf der Morgenstelle 18, 72076 Tubingen, Germany; fax: +49(7071)295-490, E-mail: marc.brecht@uni-tuebingen.de
3 Zurich University of Applied Sciences, Institute of Applied Mathematics and Physics, Technikumstrasse 13, 8401 Winterthur, Switzerland; fax: +41(58)9357-3062, E-mail: bret@zhaw.ch
Поступила в редакцию 07.11.13 После доработки 28.11.13
Обсуждены структурная организация комплексов фотосистемы 1 (ФС1) цианобактерий, природа длинноволновых хлорофиллов антенны ФС1 цианобактерий и их роль в миграции энергии, в разделении зарядов и диссипации избыточно поглощенной энергии. Комплекс ФС1 в тилакоидах цианобактерий организован преимущественно в виде тримера, антенна которого обогащена длинноволновыми хлорофиллами. Содержание длинноволновых хлорофиллов у тримеров и мономеров ФС1 и их спектральные характеристики ви-доспецифичны. Потенциальными кандидатами на роль длинноволновых хлорофиллов могут служить агрегаты антенных хлорофиллов ФС1. Наиболее длинноволновые хлорофиллы тримеров ФС1 цианобактерий Arthrospira platensis и Thermosynechococcus elongatus могут быть образованы в результате взаимодействия пигментов, периферически локализованных на разных мономерных комплексах, формирующих тример ФС1. Показано, что длинноволновые хлорофиллы мало влияют на установление энергетического равновесия в гетерогенной антенне ФС1, но существенно замедляют захват энергии П700. Когда реакционный центр находится в открытом состоянии, поглощенная длинноволновыми хлорофиллами энергия мигрирует при физиологических температурах к П700, вызывая его окисление. Когда реакционный центр закрыт, катион-радикал П700 или триплет П700, в зависимости от редокс-состояния П700 и кофакторов акцепторной стороны ФС1, эффективно тушат флуоресценцию длинноволновых хлорофиллов ФС1, защищая комплекс от фотодеструкции.
КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: антенна, длинноволновый хлорофилл, П700, реакционный центр, тушение флуоресценции, фотосистема 1, цианобактерии.
Фотосистема 1 (ФС1) высших растений, водорослей и цианобактерий представляет собой мембранный комплекс, осуществляющий преобразование световой энергии в химическую и
Принятые сокращения: ФС1 — фотосистема 1,ДВХ — длинноволновый хлорофилл, П700 (П700+) — первичный донор электрона фотосистемы 1 в восстановленном (окисленном) состоянии.
* Адресат для корреспонденции.
восстановление ферредоксина на стромальной стороне и окисление пластоцианина (или ци-тохрома с6) на люменальной стороне тилакои-дов. Структура ФС1 фотосинтезирующих организмов консервативна, однако имеются различия в субъединичном составе и спектральных свойствах антенны [1—3]. Комплекс ФС1 в мембране цианобактерий организован преимущественно в виде тримера [4—7], тогда как ФС1 растений представляет собой мономерный комп-
283
5*
лекс, окруженный четырьмя светособирающи-ми комплексами LHC1 (light harvesting complex) [3, 8, 9]. Благодаря LHC1 антенна ФС1 растений содержит существенно больше молекул хлоро-филлов на П700, чем ФС1 цианобактерий. Важными отличиями от высших растений являются отсутствие у цианобактерий светособирающих комплексов LHC1 и LHC2 и локализация хлорофилла только в кор-комплексах ФС1 и ФС2, а также высокое содержание комплексов ФС1 по сравнению с ФС2 в тилакоидах цианобактерий. Если у высших растений отношение ФС1/ФС2 составляет 1, то у одноклеточных цианобакте-рий оно равно 3, а у цианобактерии Arthrospira (Spirulina) platensis достигает 5,5 [10]. Предполагается, что у цианобактерий большая часть П700 может участвовать в циклическом переносе электрона вокруг ФС1.
Уникальным свойством ФС1 высших растений, водорослей и цианобактерий является сравнительно высокое содержание в антенне так называемых длинноволновых хлорофиллов (ДВХ), или красных, или низкоэнергетических форм хлорофилла [11—14]. Эти хлорофиллы поглощают при длинах волн более чем П700 (первичный донор электрона ФС1). Присутствие ДВХ в комплексах ФС1 разных фотосин-тезирующих организмов указывает на их физиологическую важность. Впервые ДВХ были обнаружены Литвиным и Красновским у листьев фасоли при 77 К по полосе испускания флуоресценции при 730 нм [15] и Броди у водорослей Chlorella и Porphyridium по полосе флуоресценции при 720 нм [16]. Так как концентрированный раствор хлорофилла при 77 К обнаруживает флуоресценцию с максимумом при 715 нм, было высказано предположение, что за длинноволновое испускание хлорофиллов ФС1 могут быть ответственны агрегаты хлорофилла [17—19].
Долгое время происхождение длинноволновых хлорофиллов ФС1 оставалось неясным. Установление молекулярной организации тримера ФС1 термофильной цианобактерии Thermosyne-chococcus elongatus с разрешением 2,5 А позволило предположить, что кандидатами ДВХ могут быть агрегаты (тримеры и димеры) хлорофиллов в антенне ФС1 [2]. Пикосекундная спектроскопия комплексов ФС1 позволила выявить механизмы миграции энергии в антенне и преобразования световой энергии реакционными центрами ФС1 и предположить роль ДВХ в ФС1 [20]. Структуре ФС1 и ее функционированию посвящен ряд обзоров [1, 7, 14, 21—26]. В настоящем обзоре будут рассмотрены различия в структурной организации комплексов ФС1 цианобактерий и растений, природа ДВХ в антенне ФС1 цианобактерий и их роль в миграции энергии в
антенне, в разделении зарядов в реакционном центре и в фотозащитной диссипации избыточной энергии.
СТРУКТУРНАЯ ОРГАНИЗАЦИЯ КОМЛЕКСА ФС1 ЦИАНОБАКТЕРИЙ
Комплекс ФС1 в тилакоидах цианобактерий организован преимущественно в виде тримера, доказательством этого служит сходство спектров флуоресценции клеток цианобактерии Arthrospira (Spirulina) platensis и изолированных из нее тримеров ФС1 [6]. В отличие от мономеров, тримеры ФС1 характеризуются низкотемпературной флуоресценцией (77 К) с максимумом при 760 нм (Ф760). Рентгеноструктурный анализ кристалла тримера ФС1 термофильной цианобактерии П. elongatus с разрешением 2,5 А позволил локализовать 96 молекул хлорофилла а, 22 молекулы р-каротина и 4 молекулы липидов, а также уточнить ориентацию полипептидов и кофакторов реакционного центра [2, 26]. Молекулярная масса тримера комплекса ФС1 П. elon-gatus составляет около 1000 кДа, каждый мономерный комплекс в изолированном тримере ФС1 содержит 96 молекул хлорофилла. Тримеры ФС1 цианобактерий характеризуются дисковид-ной формой диаметром 210 А и толщиной 90 А. Каждый мономер в тримере представляет собой эллипсоид длиной 130 А и шириной 105 А и содержит 12 белковых субъединиц и 127 кофакторов [27]. Мономерный комплекс в тримере ФС1 включает субъединицы Р8аА/Р8аВ, с которыми ассоциировано большинство антенных хлоро-филлов, кофакторы реакционного центра, а также малые субъединицы Р8аС, PsaD, Р8аЕ, Р8а^ PsaI, PsaJ, PsaK, PsaL, PsaM и PsaX. На стромальном полипептиде PsaC локализованы железосерные кластеры FА/FВ. В люменальной части комплекса пластоцианин или цитохром типа с связаны с полипептидом PsaF. Полипептиды PsaL и PsaI важны для формирования тримера комплекса ФС1 у цианобактерий [2, 28]; мутанты, дефицитные по PsaL и PsaI, неспособны образовывать тримеры ФС1 [29].
Первичный донор электрона реакционного центра П700 представляет собой гетеродимер хлорофилла а и его эпимера — еС-А1 и еС-В1 [2]. Расстояние между центрами этих хлорофиллов в П700 составляет 6,3 А. На расстоянии ~12 А от П700 расположена пара молекул хлорофилла а — еС-А2 и еС-В2; третья пара мономерных хлорофиллов еС-А3 и еС-В3, которая служит в качестве первичного акцептора электрона — Ао, находится на расстоянии 20—21 А от П700 (указаны расстояния между центрами молекул). Взаи-
модействие хлорофиллов антенны с П700 осуществляется через линкерные хлорофиллы B39 и A40, расположенные на расстоянии 13 и 15 А от молекул А0 [30]. Вторичным акцептором электрона А1 служат филлохиноны QK, которые передают электрон железосерному центру Fx, локализованному вблизи стромальной поверхности полипептида PsaA/PsaB. Шесть молекул хлорофилла а и две молекулы филлохинона образуют две параллельные ветви переноса электрона в реакционном центре ФС1 [2].
ОРГАНИЗАЦИЯ АНТЕННЫ ФС1 ЦИАНОБАКТЕРИЙ
Особенностью ФС1 высших растений и цианобактерий является тесная связь антенных хлорофиллов с П700 [31—34], и потому реакционный центр ФС1 не может быть выделен в чистом виде без антенных хлорофиллов. Из 96 хлорофиллов в комплексе ФС1 цианобактерии Th. elongatus 90 молекул локализованы в антенне [2]: 79 на полипептиде PsaA/PsaB, 10 ассоциированы с субъединицами PsaG, PsaL, PsaM, PsaK и PsaX, и одна молекула связана с фосфатидил-глицеролом. Почти все антенные хлорофиллы расположены на расстоянии 7—16 А друг от друга, что способствует быстрой миграции энергии возбуждения между ними [2]. Каждый мономерный комплекс в тримере ФС1 Th. elongatus содержит 22 молекулы ß-каротина, ассоциированные с полипептидами PsaA/PsaB, при этом ни одна из молекул каротинов не находится вблизи П700. В непосредственном контакте с кароти-ноидами находятся 60 хлорофиллов (из 90), что способствует тушению триплетов хлорофиллов. Большая часть ß-каротинов локализована вблизи ДВХ [2], и потому каротиноиды могут выполнять защитную функцию. Каротиноиды играют и структурную роль в мембранах тилакоидов [35], участвуют во взаимодействии периферически локализованных субъединиц с гетеродимером PsaA/PsaB и в тримеризации мономерных комплексов ФС1 [2].
Как уже указывалось, антенна ФС1 разных цианобактерий содержит 5—10% ДВХ, поглощающих в области 710—750 нм [7]. Комплексы ФС1 разных цианобактерий имеют сходную организацию, основные различия обнаруживаются в содержании и спектральных свойствах ДВХ. Как и П700, ДВХ служат терминальными ловушками энергии и потому в значительной ст
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.