ДОКЛАДЫ АКАДЕМИИ НАУК, 2007, том 417, № 3, с. 427-429
ОБЩАЯ БИОЛОГИЯ
УДК 595.796:5915
ЭФФЕКТИВНОСТЬ ЗАЩИТЫ ТЛЕЙ ОТ ЭНТОМОФАГОВ МУРАВЬЯМИ РАЗНЫХ ВИДОВ
© 2007 г. А. В. Гаврилюк, Т. А. Иовгородова
Представлено академиком В.К. Шумным 29.06.2007 г. Поступило 17.07.2007 г.
К настоящему времени отмечены трофобио-тические отношения муравьев с представителями четырех отрядов насекомых: равнокрылых (Но-moptera: Aphididae, Coccidae, Pseudococcidae, Мет-bracidae, Cicadellidae, Aleyrodidae), бабочек ^ерь doptera: Lycaenidae), клопов (Heteroptera: Plataspi-dae, Coreidae, Pentatomidae) и перепончатокрылых (Hymenoptera: Blasticotomidae) [8, 12, 13]. В обмен на сладкие выделения (падь) насекомых-симбионтов муравьи обеспечивают им определенную степень защиты от врагов [9, 15]. Одним из основных поставщиков углеводной пищи для муравьев являются равнокрылые насекомые, в частности тли (Homoptera, Aphididae). Тли, посещаемые муравьями, мирмекофильные, составляют около 60% мировой фауны этой группы [14]. Взаимоотношения муравьев и тлей являются удобной моделью для изучения механизмов формирования трофобиотических связей в многовидовых сообществах животных, в частности для оценки ко-адаптивного потенциала эффективности защиты симбионтов муравьями. В настоящее время получены данные, которые свидетельствуют о существовании широкого спектра переходных форм взаимодействий этих насекомых: от мутуализма до эксплуатации [11]. Сравнительный анализ плодовитости тлей, размеров и скорости вымирания их колоний в присутствии и в отсутствие муравьев показал, что процветание мирмекофильных тлей зависит от вида партнера-симбионта [6, 7]. В то же время степень влияния разных членов многовидовых сообществ муравьев на выживаемость мирмекофильных тлей остается неизвестной. Данная работа является первой попыткой сравнительного анализа эффективности защиты тлей от афидофагов муравьями разных видов в едином многовидовом сообществе.
МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
Исследования проводили на территории Новосибирской области в разнотравных сосново-бере-зовых и березово-осиновых лесах в 2006 г. Для выявления мирмекофильных тлей проводили учеты колоний на надземной и корневой частях растений на маршрутах (44 км, шириной 3 м) и пяти рабочих участках, расположенных в разных растительных ассоциациях (по 150-200 м2). Отмечали присутствие афидофагов непосредственно в колониях тлей и на кормовом растении. Муравьев и тлей фиксировали в 70%-ном спирте. Всего обследовано 518 колоний тлей. Имаго афидофагов собирали вручную и с помощью сачка. Личинок хищников и паразитоидов (в мумифицированных тлях) помещали в индивидуальные контейнеры и выращивали в лаборатории до имагинальной стадии. Наблюдения за поведением насекомых при их взаимодействии проводили в природе непосредственно на растениях с тлями.
На обследованной территории трофобиотиче-ские связи с тлями установлены для муравьев 12 видов с различными системами территориальной организации. Данные по муравьям одного рода с однотипной организацией кормовых участков были объединены. Обширная охраняемая территория с развитой сетью фуражировочных дорог и вторичным делением между постоянными группами фуражиров характерна для Formica s. str. (F. rufa L., F. lugubris Zett., F. polyctena Först., F. pratensis Retz.), частично охраняемая территория - для Camponotus (C. saxatilis Ruzs., C. herculea-nus Ruzs.) и Lasius (L. niger L.), неохраняемая - для Serviformica (F. fusca L., F. cunicularia glauca Ruzs.) и Myrmica (M. rubra L., M. ruginodis Nyl., M. schenc-ki Emery) [3].
Среди афидофагов, отмеченных на колониях тлей, оказались представители 8 семейств: паразитические наездники афидииды (Aphidiidae) и афелиниды (Aphelinidae), личинки и имаго божьих коровок (Coccinellidae), личинки златоглазок (Chrysopidae), сирфид (Syrphidae), галлиц (Ce-cidomyiidae), а также некоторые клопы (Nabidae, Anthocoridae).
Институт систематики и экологии животных Сибирского отделения Российской Академии наук, Новосибирск
428
ГАВРИЛЮК, НОВГОРОДОВА
Таблица 1. Сравнительный анализ количества колоний тлей с афидофагами и без них среди исследованных колоний, посещаемых разными муравьями (АыАсгШы)
Муравьи Число колоний ^real ^critical p
обследованных с афидофагами
Formica s.str./Camponotus 249/48 13/14 3.53 2.40 **
Formica s.str./Lasius 249/140 13/37 5.30 2.34 **
Formica s.str./Myrmica 249/68 13/36 7.62 2.37 **
Formica s.str./Serviformica 249/16 13/9 3.95 2.60 **
Camponotus/Lasius 48/140 14/37 0.35 2.37 ns
Camponotus/Myrmica 48/68 14/36 2.63 2.36 **
Camponotus/Serviformica 48/16 14/9 1.87 1.71 *
Lasius/Myrmica 140/68 37/36 3.70 2.61 **
Lasius/Serviformica 140/16 37/9 2.23 1.73 *
Myrmica/Serviformica 68/16 36/9 0.23 2.50 ns
Примечание. Значительные отличия: * -p < 0.05, ** -p < 0.01; ns - отличия незначимы, p < 0.05).
Для сравнительного анализа встречаемости афидофагов на колониях тлей, посещаемых муравьями разных видов, использовали однофакторный дисперсионный анализ и двухвыборочный i-тест с различными дисперсиями. Обработку данных осуществляли с помощью программного пакета Excel.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ
Сравнительный анализ показал, что доля колоний тлей с афидофагами среди исследованных колоний, посещаемых муравьями разных видов, значительно различается (one way ANOVA: Freal = = 29.08 > Fcritical = 3.36, P < 0.01). Муравьи с различными системами территориальной организации семьи обеспечивают различную степень защиты колоний тлей-симбионтов, что сказывается на встречаемости афидофагов на этих колониях (табл. 1).
Доля колоний тлей, % 100
■ 1
□ 2
80
60
40
20
Formica s.str. Lasius
Camponotus
Serviformica Myrmica
Рис. 1. Встречаемость афидофагов на колониях тлей, посещаемых разными муравьями. 1 - с афидофагами, 2 - без афидофагов.
Для групп видов с однотипной организацией кормового участка: частично охраняемой (Camponotus vs. Lasius) и неохраняемой (Myrmica vs. Serviformica), выявлены недостоверные отличия.
В колониях тлей, связанных с муравьями Formica s. str., охраняющих территорию, естественные враги (афидофаги: хищники и паразитоиды) встречаются в 5-6 раз реже, чем в колониях тлей, связанных с муравьями, частично охраняющими свою территорию (Camponotus, Lasius), и в 10-11 раз - посещаемых муравьями с неохраняемым кормовым участком (Serviformica, Myrmica) (рис. 1).
Наблюдения за поведением насекомых в сообществах показали, что доминирующие Formica s. str. активно защищают тлей как от подвижных (в основном имаго), так и от медленно двигающихся (личинки) афидофагов. Появление подвижных энтомофагов, в том числе наездников, в колонии тлей вызывает у муравьев целый спектр агрессивных реакций. Наличие единичных мумий тлей (результат нападения наездников) в колониях или на соседних ветках (2%; n = 147 - для F. rufa, 2.4%; n = 85 - для F. pratensis), по-видимому, объясняется тем, что заражение паразитоидами происходит вдалеке от охраняемой муравьями колонии в момент обычных миграций тлей в пределах кормового растения.
Муравьи с частично охраняемой кормовой территорией (L. niger, C. saxatilis, C. herculeanus) эффективно защищают тлей в основном от подвижных афидофагов, при этом личинки обычно не вызывают у них агрессивных реакций. Муравьи активно атакуют имаго, пока хищник не покинет растение с тлями. Муравьи Camponotus отпугивают подвижных афидофагов, в том числе наездников, резкими пробежками по растению, в их колониях мумии тлей встречаются редко
ДОКЛАДЫ АКАДЕМИИ НАУК том 417 < 3 2007
ЭФФЕКТИВНОСТЬ ЗАЩИТЫ ТЛЕЙ
429
(C. saxatilis: 6.5%; n = 46). Муравьи L. niger не обеспечивают соответствующей защиты колонии тлей от афидофагов. В результате отмечено значительное количество колоний тлей с мумифицированными тлями и присутствием в них имаго па-разитоидов (10.2 и 0.7% соответственно, n = 137). Для муравьев с неохраняемым участком (Myrmi-ca, Serviformica) характерна нейтральная реакция на всех афидофагов.
Для афидофагов выявлены три тактики поведения при столкновении с муравьями: избегание, замирание и активная защита. Избегание контактов с муравьями (смена направления движения) наиболее характерно для подвижных энтомофа-гов. Замирание отмечено для всех афидофагов, они поджимают конечности, плотно прижимаются к субстрату и не двигаются, пока муравей не потеряет к ним интерес. Активную защиту наблюдали у личинок сирфид. При нападении муравьев (укусы) личинки выделяют из ротовой полости вязкий секрет, который на некоторое время обездвиживает нападающего (склеивает мандибулы, антенны и ноги). Обычно личинки используют этот секрет для удержания тли [1].
Таким образом, присутствие афидофагов в колониях мирмекофильных тлей зависит от вида муравьев, ухаживающих за ними. Муравьи Formica s. str., обладающие многочисленными семьями и обширными охраняемыми территориями [2], наиболее эффективно защищают своих симбионтов. Есть основания полагать, что степень защиты тлей тесно связана с организацией работы и поведением сборщиков пади - муравьев, непосредственно ухаживающих за тлями. В многовидовом сообществе муравьев глубина специализации рабочих в группах, ухаживающих за конкретными колониями тлей, значительно различается у разных видов [10]. Выявлены схемы взаимодействия - от работы неспециализированных фуражиров до "профессиональной" специализации с четким разделением функций сбора пади и охраны тлей. Последняя, наиболее сложная схема выявлена только у Formica s. str., для которых характерен высокий уровень социальной организации [4, 5]. Труппы рыжих лесных муравьев, ухаживающих за тлями, состоят из рабочих особей, выполняющих различные функции: "пастухов" (сбор пади), "сторожей" (охрана), "транспортировщиков" (пе-
ренос пади в гнездо) и "координаторов" (поиск новых колоний, координация действий группы) [5]. На колониях тлей, связанных с этими муравьями, афидофаги практически не встречаются.
В целом полученные данные позволяют предполагать, что именно доминирующие в сообществах Formica s. str. благодаря высокому уровню социальной организации и дифференциации функций в группах рабочих особей, ухаживающих за тлями, оказывают наиболее значи
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.