ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ, 2015, том 76, № 1, с. 15-25
УДК 595.429.2
ЭВОЛЮЦИОННАЯ ПЛАСТИЧНОСТЬ ВЫСОКОСПЕЦИАЛИЗИРОВАННЫХ ОРГАНИЗМОВ НА ПРИМЕРЕ ЭРИОФИОИДЕЙ (ACARIFORMES: ERIOPHYOIDEA)
© 2015 г. Ф. Е. Четвериков
Санкт-Петербургский государственный университет
199034 Санкт-Петербург, Университетская наб., 7-9 e-mail: p.chetverikov@bio.spbu.ru Поступила в редакцию 22.07.2013 г.
Эриофиоидеи - древняя группа высокоспециализированных фитопаразитических акариформных клещей. В ходе адаптации к паразитизму на растениях они утратили две пары задних конечностей, приобрели червеобразную форму тела и уникальный колюще-сосущий ротовой аппарат. Несмотря на высокую степень специализированности, эрифиоидным клещам свойственна значительная эволюционная пластичность. Природа этой пластичности многокомпонентна. Она проявляется в многочисленных реверсиях, параллелизмах и модификациях, связанных с освоением разнообразных экологических ниш, процессами галлогенеза, переходами на новые группы хозяев и адаптациями к климатическим изменениям.
Хорошо известен и широко транслируется в литературе классический тезис: специализация характеризуется сужением адаптивной зоны и усиленным развитием признаков, обеспечивающих выживание в этой зоне, затрудняет выработку приспособлений к изменяющимся условиям; в результате группа, вставшая на путь специализации, обычно эволюционирует в сторону дальнейшей, еще более узкой специализации (Шмальгаузен, 1939; Северцов, 2005). Иначе говоря, словами Дж. Хаксли "... специализации присуще самоограничение" (Грант, 1991, с. 386). Высокая степень специализации характерна для многих паразитических организмов, включая паразитов растений. На примере фитопаразитических клещей надсемейства ЕпорЬуо1ёеа №1ера 1898 рассмотрен вопрос: насколько пластичны в эволюционном плане могут быть специализированные организмы? В задачи исследования не входит проведение сравнительного анализа по разнообразным группам узкоспециализированных организмов, что позволит сконцентрироваться на эриофиоидных клещах. Многие идеи, которые будут обсуждаться ниже, зародились в конце XX в. в работах ленинградских эриофиидоло-гов (БикИагсуа, 1992, 1994; Bagnjuk ег а1., 1995, 1998) из расформированного в настоящее время БиНИИ ЛГУ (Старый Петергоф), входивших в группу фитоакарологии под руководством по-
койного В.Г. Шевченко (Sukhareva, Chetverikov, 2010). Преломление и дополнение этих идей в свете новых данных послужили основой для доклада автора на 58 чтениях памяти В.А. Догеля, состоявшихся в апреле 2013 г. в Зоологическом институте РАН. Настоящий обзор представляет собой расширенную версию этого доклада.
ОБОСНОВАНИЕ ВЫБОРА МОДЕЛЬНОЙ ГРУППЫ
Эриофиоидеи были выбраны в качестве модельной группы по нескольким причинам. Во-первых, это крайне специализированная группа клещей, обладающая комплексом уникальных адаптаций к жизни на растениях (перечислены ниже). Во-вторых, для четырехногих клещей характерна морфологическая монотонность, когда представители заведомо далеких филогенетических линий в рамках надсемейства внешне очень похожи друг на друга. В-третьих, эриофиои-деи - это пример многоклеточных организмов, находящихся на пределе миниатюризации, и миниатюризация может рассматриваться как сдерживающий барьер для эволюции группы (Polilov, Beutel, 2010). Среди наземных артропод лишь некоторые жуки-птилииды, перепончатокрылые мимариды и трихограммы и мелкие клещи доли-хоцибиды и тидеиды сопоставимы по размерам с четырехногими клещами (Walter et al., 2009;
Рис. 1. Внешнее строение открытоживущих (А) и скрытоживущих (Б) эриофиоидей. а - дорзальные опистосомальные полукольца, б - вентральные опистосомальные полукольца, в - дорзальный щиток.
Chetverikov et al., 2012a). В-четвертых, эриофиои-деи - весьма древняя группа. Судя по последним палеонтологическим находкам, уже в триасе на хвойных обитали полностью сформировавшиеся представители этой группы (Schmidt et al., 2012). Ранняя эволюция эриофиоидной линии началась, вероятно, еще в палеозое; к середине мезозоя основной путь эволюции был уже пройден, и эрио-фиоидеи приобрели свой характерный габитус (Boczek and Schevchenko, 1996; Bagnyuk et al., 1998; Schmidt et al., 2012).
АДАПТАЦИИ ЭРИОФИОИДЕЙ К ЖИЗНИ НА РАСТЕНИЯХ
Четырехногие клещи имеют веретеновид-ное тело, состоящее из двух отделов - просомы и опистосомы (рис. 1). Просома сверху прикрыта дорзальным щитом и включает ротовой аппарат (гнатосому) и две пары конечностей. Опистосома покрыта кольцевыми складками и заканчивается анальной лопастью, преобразованной в присоску. В отличие от большинства других клещей эрио-фиоидеи имеют крайне редуцированный хетом. Утрата конечностей и обеднение хетома традиционно трактуется как результат неотенического ги-поморфоза (Сильвере, Штейн-Марголина, 1976). Своеобразное строение и экологические особенности четырехногих клещей сформировались в ходе длительной адаптации предковых форм к жизни на растениях. Современные представители надсемейства характеризуются следующими чертами специализации.
1. Ротовой аппарат эриофиоидей приспособлен к питанию соком эпидермальных клеток. Он представляет собой колюще-сосущий хоботок, стенки которого образованы телескопически складывающимися пальпами с терминальной присоской (рис. 2). В канале между пальпами заключены игловидные хелицеры
и стилеты: парные аксиллярные стилеты и непарный оральный стилет. Стилеты и хелицеры служат для прокалывания клеток растения. Уникальная особенность ротового аппарата эриофиоидей - наличие мотиватора. Это округлая или кубовидная структура в основании хелицер. Мотиватор совершает пульсирующие движения, и в результате хелицеры постепенно вводятся в ткань растения (Сильвере, Штейн-Марголина, 1976; Lindquist, 1996а, Ь).
2. Форма тела варьирует у четырехногих клещей от червеобразной до укороченной и компактной. Червеобразная форма тела характерна для скрытоживущих видов (рис. 1, Б), обитающих в узких пространствах, например, в почках, в листовых бороздках или внутри галлов. Открытоживущие формы (рис. 1, А) обычно имеют более компактное, иногда уплощенное тело, способствующее, по-видимому, жизни на открытых поверхностях наземных органов растений. У открытоживущих клещей наблюдается выраженная дифференциация спинных и брюшных колец опистосомы, крупный дорзальный щиток с фронтальным выростом и мощная гнатосома.
3. Прикрепительный и сенсорный аппарат четырехногих клещей изучен крайне неполно (Lindquist, 1996Ь; Шггаа, А1Ьегй, 1996). Хетом конечностей включает перистые эмподии с присосками, хеморецепторные соленидии и немногочисленные механорецепторные щетинки. Глаза отсутствуют. Щетинки опистосомы расположены главным образом на вентральной поверхности. Клещ использует их как полозья: именно щетинки, а не поверхность тела соприкасаются с поверхностью субстрата во время движения клещей. В ряде случаев это приводит к резкому утолщению некоторых пар щетинок. К прикрепительным органам можно отнести анальную присоску и терминальную присоску пальп.
30 мкм
Рис. 2. Просома Loboquintus subsquamatus Chetverikov et al., 2013 (SEM). а - гнатосома, б - терминальная присоска на пальпах.
4. Сезонная активность клещей приурочена к физиологическим ритмам растений и находится под влиянием климатической сезонности (БикИагсуа, 1992). Размножение у четырехногих клещей сперматофорное. Для них характерен арренотокический партеногенез, при котором самцы образуются только из неоплодотворенных яиц. Показаны расселительные миграции и миграции к местам зимовок, при этом зимующие (дейтогинные) особи у некоторых видов морфологически могут отличаться от летних (протогин-ных). Зимуют обычно оплодотворенные самки, в редких случаях зимовка проходит на стадии яйца (Сухарева, Четвериков, 2013).
Таков в общих чертах "специализационный портрет" четырехногого клеща. Какие же эволюционные пути оказались доступны для этой
изначально крайне специализированной группы животных?
ИЗМЕНЕНИЕ ТИПА ПИТАНИЯ У ЭРИОФИОИДЕЙ
Пожалуй, одно из самых ярких новшеств, наблюдаемых в рамках надсемейства, - изменение типа питания, сопровождающееся модификацией специализированного ротового аппарата. Данное явление наблюдается в сем. Dipti1omiopidae Ке1Гег 1944, представители которого обитают главным образом на двудольных. Клещи этого семейства приобрели мощные, изогнутые в базальной части хелицеры и удлиненный оральный стилет. Вся гнатосома при этом направлена вниз или вниз и назад. По сравнению с другими эриофиоидеями гнатосома диптиломиопид оказывается в 2-4 раза
длиннее и достигает 80 мкм в длину (Lindquist, 1996a; Amrine et al., 2003).
Подавляющее большинство эриофиоидей питается соком эпидермальных клеток. Мощная гнатосома позволяет диптиломиопидам прокалывать насквозь эпидермис и высасывать клетки паренхимы, а возможно, и флоэмы (Сухарева и др., 2004). Судя по единичным данным по молекулярной филогении, диптиломиопи-ды - достаточно молодая и продвинутая группа (Леквишвили, Четвериков, неопубликованные данные). В формировании их ротового аппарата, вероятно, ведущую роль играли характеристики эпидермиса растений-хозяев: в первую очередь -плотность клеточной стенки и размеры клеток (Сухарева и др., 2004).
Подобный, но не идентичный мощный ротовой аппарат независимо был приобретен также клещами рода Nalepella Keifer 1944, принадлежащего реликтовому семейству Phytoptidae Murray 1877, обильно представленному на голосеменных. На-лепеллы живут на поверхности таких растений, как ель, цуга и пихта, имеющих весьма жесткие игловидные листья. Интересно, что на хвойных обитают также короткогнатосомные представители эволюционно более подвинутого сем. Eriophyidae Nalepa 1898, например, клещи рода Keiferella Boczek 1964 на можжевельнике. У них не произошло удлинение гнатосомы, однако они приобрели мощные аподемы внутри пальп, усиливающие жесткость ротового аппарата.
ОСВОЕНИЕ НОВЫХ НИШ И ПЕРЕХОД К ЭНДОПАРАЗИТИЗМУ
Эриофиоидные клещи в ходе эволюции освоили разнообразные ниши, связанные с поверхностью наземных органов высших растений. Большинство современных представителей бродяжничают на открытых частях растений, одна
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.