ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ, 2008, том 69, № 2, с. 102-117
УДК 575.113.12:575.26:575.83:576.354.4
Посвящается памяти Игоря Борисовича Райкова
ЭВОЛЮЦИЯ МЕЙОЗА ОДНОКЛЕТОЧНЫХ И МНОГОКЛЕТОЧНЫХ ЭУКАРИОТ. АРОМОРФОЗ НА КЛЕТОЧНОМ УРОВНЕ
© 2008 г. Ю. Ф. Богданов
Институт общей генетики им. НИ. Вавилова РАН 119991 Москва, ул. Губкина, 3
e-mail: yubogdanov@vigg.ru Поступила в редакцию 23.03.2007 г.
Предпринята попытка применить к эволюции одноклеточных организмов понятия, разработанные для описания эволюции многоклеточных. Мейоз одноклеточных эукариот сложился на основе соединения трех внутриклеточных явлений: 1) гомологичной рекомбинации ДНК, 2) деления хромосом с помощью клеточного аппарата митоза и 3) формирования специфических белковых "линейных" элементов хромосом. Механизм гомологичной рекомбинации ДНК унаследован эукариотами от архебактерий, митотический аппарат возник de novo, линейные элементы хромосом также возникли de novo как усложнение (в результате появления специфичных для мейоза белков) когезиновых нитей, возникающих на границе раздела сестринских хроматид после репликации ДНК. Гомологичная рекомбинация позволила хромосомам диплоидных организмов временно соединяться попарно с помощью структур Холлидея, а временное блокирование гидролиза линейных элементов в области центромеры позволило кинетохорам приобретать униполярность и сестринским хроматидам отходить к одному полюсу. Это обеспечило редукцию числа хромосом. Такой тип редукционного деления хромосом сохранился у современных несовершенных аскомицетов Schizosaccharimyces pombe и Aspergillus nidulans, и инфузории Tetrahymena thermophila. Ароморфозом стало возникновение синаптонемных комплексов (СК) - белковых структур, возникших путем попарного соединения линейных элементов хромосом с помощью белковой "застежки-молнии". Во время мейоза СК временно соединяют гомологичные хромосомы в профазе редукционного деления, оптимизируя условия для кроссинговера и формирования хиазм. Хиазмы и униполярность кинетохоров обеспечивают расхождение гомологичных хромосом. Униполярность кинетохоров вызвана появлением в профазе I мейоза белка шугошина, который блокирует гидролиз когезинов в центромерных районах хромосом, когда наступает анафаза I. Этот тип редукционного деления стал основой классического мейоза у подавляющего большинства одноклеточных и многоклеточных организмов во всех царствах эукариот.
Цель этой статьи - попытаться использовать понятия, разработанные А.Н. Северцовым, для описания ключевых морфозов в эволюции древних одноклеточных эукариот. Понятие ароморфоза (Север-цов, 1967) было дополнено термином арогенез (Тахтаджян, 1983), означающим прогрессивное развитие на новом, высоком уровне, достигнутое благодаря ароморфозу. Эти термины давно применяются к описанию эволюции в царствах животных и растений. Мне представляется рациональным применить их к оценке событий в эволюции одноклеточных эукариот, претерпевших ряд морфозов высшего порядка. Это кажется оправданным, ибо указанные термины ёмки и точны, а вводить новые термины нецелесообразно. Эволюция одноклеточных организмов важна для общей теории эволюции, и применение стандартных терминов может оправдать себя.
Ароморфозом можно считать возникновение клеточного ядра, что создало самих эукартот. Другим ароморфозом - возникновение диплои-
дии и связанной с ней смены диплоидной и гаплоидной фаз, т.е. полового процесса у диплоидных организмов. Эти ароморфозы были обусловлены совокупностью метаболических и структурных (внутриклеточных) явлений. Возникнув, они оказались явлениями самого крупного, "планетарного" порядка, системными явлениями в управлении клеточной формой жизни. Я не берусь обсуждать тему возникновения клеточного ядра (см., например, Ьоре7-ваге1а, Могека, 2006) и полового процесса у эукариот, а хочу сосредоточиться на морфозах, если угодно, более простого порядка в эволюции одноклеточных организмов. Речь пойдет о морфозах, обеспечивших надежность полового размножения и создавших структурную основу для закрепления в эволюции одной из форм редукционного деления хромосом, которую сейчас мы считаем классическим мейозом. Для краткости я буду приводить доказанные положения и обобщения; с аргументами и фактами можно познакомиться в других публикациях (Богданов,
Коломиец, 2007; Гришаева и др., 2007; Bogdanov et al., 2007).
Общепринято, что мейоз возник на базе митоза - более простого вида клеточного деления, обеспечивающего постоянство числа хромосом в ряду поколений клеток и вегетативное размножение некоторых организмов (растения, грибы, некоторые коловратки). Половое размножение эу-кариот обеспечивается мейозом - клеточным делением, которое разъединяет диплоидный набор хромосом на гаплоидные наборы и вместе с последующим оплодотворением сохраняет постоянство числа хромосом в ряду поколений организмов. По-видимому, всеми исследователями признается происхождение мейоза из митоза (Райков, 1978; Raikov, 1995; Maguire, 1992; Серавин и Гудков, 1999, и др.). Митоз как универсальное клеточное деление, присущее всем современным эукариотам, сам возник на основе замечательного ароморфоза, каким оказалось возникновение митотического аппарата: белкового веретена, кинетохоров хромосом и (у всех, кроме растений) полярных структур этого веретена.
Классический мейоз отличается от митоза только своим первым делением (мейоз I). Отсутствие репликации хромосом перед вторым делением - это следствие особенностей первого деления, и об этом - позднее. Мейоз I отличается от митоза двумя принципиальными признаками: 1) хромосомы вступают в метафазу, соединенные попарно гомолог с гомологом; 2) в этой метафазе центромеры каждой из гомологичных хромосом униполярны, т.е. соединены только с одним из двух полюсов клеточного деления. Эти особенности мейоза I обеспечивают сегрегацию гомологичных хромосом.
Я попытаюсь объяснить, как эти два принципиальных признака мейоза возникли, по сути, на основе одного "внутриклеточного ароморфоза". Таким ароморфозом следует признать возникновение структуры, которая была открыта "лишь" немногим более 50 лет назад, благодаря электронному микроскопу. Речь идет о синаптонемном комплексе (СК). Этой внутриядерной структуре принадлежит чрезвычайно важная роль в механизме мейоза, в обеспечении его надежности: точности редукции числа хромосом и регуляции оптимальной частоты генетической рекомбинации, а именно кроссинго-вера (Moses, 1968; Богданов, 1975; 2003; Zickler, Kleckner, 1999; Page, Hawley, 2004). Именно благодаря СК сформировался классический тип мейоза, существующий около 850 млн. лет, столько, сколько существуют эукариоты (Cavalier-Smith, 2002). СК унаследован многоклеточными эукариотами от одноклеточных. Впервые оценка СК в качестве ароморфоза была предложена О.Л. Коломиец (1998).
Мейоз возник на основе соединения двух явлений клеточного метаболизма: репарации повре-
ждений ДНК, а именно того варианта репарации, который основан на гомологичной рекомбинации, и преобразования белковой компоненты хромосом. При этом механизмы репарации и рекомбинации ДНК существовали и совершенствовались со времени возникновения клеточной формы жизни (рис. 1), а преобразование хромосомных белков происходило во время становления эукариот. То и другое было обусловлено увеличением размера геномов.
ПРЕДЫСТОРИЯ МЕЙОЗА
Согласно современным представлениям, эукариоты возникли от общего предка с архебактери-ями (археями) - более высоко организованными одноклеточными, чем эубактерии (Woese et al., 1990; Woese, 2002) (см. рис. 1).
Мейоз возник путем изменения структуры хромосом на одной из фаз жизненного цикла одноклеточных организмов. Естественно сначала появился сам цикл и его фазы, а именно фаза жизненного цикла, предположительно вызванная голоданием и потребностью уменьшить объем и массу одноклеточного организма (Sagan, Margulis, 1987). Предполагается, что первоначально эта редукция массы осуществлялась путем серии "редукционных амитозов" или "редукционных митозов" (Maguire, 1992; Серавин, Гудков, 1999).
Мы пытаемся восстановить события, происходившие при эволюции древних одноклеточных эукариот, на основании исследования современных примитивных эукариот - далеких и, вероятно, изменившихся потомков первичных эукариот.
Природа сама находит решения, которые нам теперь представляются логичными. Для того чтобы разделить диплоидный хромосомный набор точно пополам, лучше всего сначала соединить гомологичные хромосомы попарно и затем разделить эти пары. Именно этот способ и был найден эукариотическими одноклеточными организмами в древности. Для распределения гаплоидных наборов хромосом между полюсами было использовано веретено клеточного деления (унаследованное от митоза), а для предварительного попарного соединения хромосом - молекулярный механизм гомологичной рекомбинации ДНК, точнее, одна из деталей этого механизма. Эта "деталь" - так называемое соединение Холлидея. Это временное соединение двух молекул ДНК с помощью гетеродуплекса ДНК - гибридной молекулы из полинуклеотидных нитей, принадлежавших ранее разным молекулам. Гетеродуплекс возникает во время репарации повреждения молекулы ДНК, при том варианте репарации, когда в качестве матрицы привлекается гомологичная молекула. Механизмы репарации и рекомбинации ДНК - древнейшие молекулярные явления,
н о
4
3
и &
св
5
4 ч s s
0.5-
1.0
1.5
■ 570 млн. лет появление животных
850 млн. лет появление архебактерий и эукариот
кислородная атмосфера
2.0 —
--2400 млн. лет
появление цианобактерий
- 3500 млн. лет появление эубактерий появление фотосинтеза ■ появление жизни ""
ФАНЕРОЗОИ
Четыре оледенения ПОЗДНИЙ ПРОТЕРОЗОЙ
СРЕДНИИ ПРОТЕРОЗОЙ Стабилизация среды
РАННИЙ ПРОТЕРОЗОЙ Глобальное оледенение
АРХЕЙ КАТАРХЕЙ
2.5
3.0
3.5-
4.0-
Рис. 1. Шкала времени возникновения рекомбинации молекул ДНК и мейоза.
Возникновение жизни датируется примерно 3850 млн. лет назад, фотосинтеза - 3800 млн. лет, рекомбинации молекул ДНК - в промежутке между этими событиями. Возникновение эубактерий датируется примерно 3500 млн. лет назад, цианобактерий - 2400 млн. лет, возникновени
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.