ПРИКЛАДНАЯ БИОХИМИЯ И МИКРОБИОЛОГИЯ, 2015, том 51, № 4, с. 363-370
УДК 576.8.095.38:851.155
ЭВОЛЮЦИЯ ПОЛЕЗНЫХ ДЛЯ РАСТЕНИЙ ПРИЗНАКОВ У АЗОТФИКСИРУЮЩИХ БАКТЕРИЙ: МОДЕЛИРОВАНИЕ И КОНСТРУИРОВАНИЕ СИСТЕМ МЕЖВИДОВОГО АЛЬТРУИЗМА (ОБЗОР) © 2015 г. Н. А. Проворов*, **, Н. И. Воробьёв*
*Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии, С.-Петербург, 196608 **Международный научный центр "Биотехнологии третьего тысячелетия, Университет ИТМО",
С.-Петербург, 191002 e-mail: provorov@newmail.ru Поступила в редакцию 21.10.2014 г.
В обзоре рассмотрены литературные и собственные данные об ^-фиксирующих бактериях, которые вступают в симбиоз с растениями и являются удобной моделью для изучения эволюции межвидового (микросимбионты ^ хозяева) альтруизма. Он представлен как глубоко реорганизованный внутривидовой альтруизм, осуществляемый в клональной популяции ризобий (бактероиды ^ недифференцированные бактерии) под контролем родственного отбора, индуцируемого растениями-хозяевами. Анализ этой модели показал возможность конструирования хозяйственно-ценных штаммов ризобий, у которых высокая ^-фиксирующая активность сочетается с пониженной выживаемостью вне растений.
Ключевые слова: клубеньковые бактерии, бобовые растения, цианобактерии, внутривидовой и межвидовой альтруизм, бактероиды.
DOI: 10.7868/S0555109915040145
Механизмы эволюции симбиотических бактерий, взаимодействующих с эукариотами, представляют большой общебиологический интерес, так как эти бактерии часто проявляют "альтруистические" признаки, повышающие жизнеспособность хозяев, но снижающие ее у самих микросимбионтов. Удобными моделями для изучения этих отношений являются ^-фиксирующие симбионты растений (Як^оЫит, N03100, Ляоагеиз), развивающие высокую нитрогеназную активность, благодаря переходу в не способные к размножению клеточные формы (табл. 1).
Эволюция биологического альтруизма не может быть сведена к индивидуальному (Дарвиновскому) отбору, обеспечивающему закрепление признаков, которые повышают приспособленность своих непосредственных обладателей [6]. Ранее эта эволюция была изучена для социальных систем (например, семьи животных), где она поддерживается родственным отбором [7—9]. У сво-бодноживущих бактерий внутривидовой альтруизм осуществляется в форме запрограммированной гибели клеток, обеспечивающей выживание своих клональных сородичей (например, благодаря синтезу бактериоцинов [10]), либо трансформацию микробных клонов в многоклеточные организмы [11]. Эти формы групповой адаптации
осуществляются на основе механизма "чувства кворума", который задействован также и в образовании надвидовых сообществ — биопленок, основанном на кооперативном поведении их компонентов [12].
Цель работы — показать, что в системе ^-фиксирующего бобово-ризобиального симбиоза (БСР) альтруизм "бактерии ^ растения" представляет собой контролируемый хозяином внутривидовой альтруизм, который осуществляется в эндосимбиотической микробной популяции под действием родственного отбора и может быть использован при конструировании эффективных штаммов ризобий.
Мутуалистический симбиоз и межвидовой альтруизм. Вопрос о движущих силах эволюции мутуализма возник вместе с учением о симбиозе. Его основоположник, Антон да Бари рассматривал симбиоз как длительное сосуществование неродственных организмов [13], обеспечивающее их адаптацию к неблагоприятным внешним условиям. При этом выражались сомнения в том, что эволюция мутуализма определяется Дарвиновским отбором, поскольку он не может приводить к закреплению у биологического вида признаков,
Таблица 1. ^-фиксирующие бактерии, которые формируют не способные к размножению клеточные формы при симбиозе с растениями
Бактерии Таксономическое положение Хозяева Не способные к размножению ^-фиксирующие формы (особенности их строения) Локализация ^-фиксирующих клеточных форм в растениях Фиксация N2 ex planta Ссылка
Ризобии (Rhizobium, Sinorhizobium) a-протео-бактерии Бобовые гале-гоидного комплекса* Бактероиды (резко увеличенные в размерах, плейоморф-ные, полиплоидные) Внутриклеточная (в симбиосомах, находящихся в клетках центральной зоны клубенька) Отсутствует [1]
Nostoc Цианобак-терии Представители всех основных групп высших растений (от мохообразных до цветковых) Множественные (более 30% от общего числа клеток) гетероцисты (образуют утолщенные клеточные стенки, не пропускающие О2 благодаря накоплению гликолипи-дов)** Внутриклеточная (в железах у основания листовых черешков цветкового Gunnera L.), в полостях таллома (печеночник Anthocer-os L.), в коралловидных корнях (голосеменное Cycas L.) или в полостях листьев (папоротник Azolla Lam.***) Наблюдается в природных условиях [2, 3]
Azoarcus ß-протео-бактерии Злаковые растения (Lep-tochloa fusca L., Oryza sativa L.) Некультивируемые формы (образуют внутриклеточные структуры, содержащие нитрогеназу — диазосомы) В межклеточных пространствах Наблюдается в лабораторных условиях [4]
* Включая роды Galega L., Medicago L., Pisum L., Trifolium L. ** У сводободноживущих цианобактерий в гетероцисты трансформируется 10% клеток; мутанты, образующие множественные гетероцисты, обладают сниженной жизнеспособностью [5].
*** Микросимбионт папоротника Azolla filiculoides Lam., Nostoc azollae не способен к размножению explanta в связи с редукцией генома [2].
полезных для другого вида, но не благоприятных для своего непосредственного обладателя [14].
Долгое время проблема альтруизма оставалась "закрытой" для биологического изучения (хотя и была предметом натурфилософских дискуссий [15]), так как противоречила общепринятым представлениям о том, что основными эволюци-онно значимыми формами межорганизменных отношений являются конкуренция и антагонизм ("борьба за существование"). Анализ этой проблемы инициировал Дж. Холдейн [7], который рассматривал альтруизм как механизм социальных адаптаций, осуществляемых в группах близкородственных особей (например, забота о потомстве). Его последователи, В. Гамильтон [8] и Дж. Май-нард Смит [9], предложили математическое описание альтруизма (неравенство Гамильтона), поддерживаемого в популяциях при условии:
kb - c > 0,
(1)
где b (benefit) — экологический выигрыш, получаемый реципиентами альтруизма, c (cost) — проиг-
рыш, испытываемый донорами альтруизма, k (kinship) — генетическое родство его доноров и реципиентов (0 < k < 1). Выполнение этого неравенства означает, что альтруизм поддерживается в группах организмов, общая приспособленность которых повышается благодаря снижению жизнеспособности у некоторых особей, включая их запрограммированную гибель. Такое повышение обеспечивает родственный отбор в семьях или де-мах, адаптивный успех которых достигается благодаря превышению общего выигрыша от альтруизма над его ценой. При этом селективные процессы, происходящие на уровне индивидуальных особей, подчинены задаче выживания группы родичей как единицы эволюции.
Возможность межвидового альтруизма в системах факультативного симбиоза обосновал С. Фрэнк [16], используя двойное неравенство:
rby — c У 0 rb2 — c2 У 0,
где r — коэффициент корреляции между величинами выигрыша, получаемого каждым из партнеров (0 < r < 1). По своему экологическому смыслу коэффициент корреляции r близок к показателю родства к: оба параметра характеризуют поддержание альтруистических признаков в надорга-низменной системе на основе либо тесного генетического родства ее компонентов (в группах, имеющих клональное происхождение, к ^ 1), либо функциональной интеграции их генных систем (при высокоэффективном симбиозе r ^ 1) [17]. Объединение двух неравенств в систему (2) отражает действие положительных обратных (метаболических, сигнальных) связей партнеров (в БРС они определяются интеграцией путей азотно-углеродного обмена бактерий и растений [18]), отличающих мутуализм от антагонизма и конкуренции, при которых обратные связи партнеров носят отрицательный характер [19, 20]. При мутуализме единицей эволюции оказывается надвидовая система (холобионт [21]), адаптивный успех которой обеспечивают тесно скоординированные процессы отбора, действующего в популяциях партнеров [22].
Дальнейшее развитие концепции межвидового альтруизма требует использования адекватных моделей, наилучшей из которых является БРС, поскольку длительная коэволюция ризобий и бобовых с целью повышения эффективности взаимодействия происходила при сохранении бактериями способности к автономному существованию. Повышение уровня организации клубеньков и специфичности симбиоза, выявленное при филогенетическом анализе партнеров [17, 23], показывает, что отбор в пользу мутуализма является достаточно сильным для того, чтобы поддержать глубокие мак-роэволюционные преобразования симбиосистемы.
Одна из первых моделей эволюции альтруизма предполагала, что стимулируемое хозяином размножение N2-фиксирующих (Fix+) бактерий в клубеньках компенсирует их отмирание в почве, которое связано с пониженной выживаемостью бактерий, не использующих nif-гены вне симбиоза [24]. Возникающий при этом отбор в пользу активных ^-фиксаторов может быть дополнен "санкциями", вызывающими негативный отбор против не фиксирующих N2 "симбионтов-обманщиков", связанный с ограничением их питания или с защитными реакциями хозяина [25]. Эффективность этих санкций была показана путем блокирования ^-фиксации в клубеньках, помещенных в без азотную атмосферу (80% Ar + 20% O2), где резко снижается направляемый в них поток углерода и скорость размножения бактерий [26]. Примером усиления защитных реакций растений-хозяев против бактерий, находящихся в Fix- клубеньках, является активное выделение в них пероксида водорода [27]. Позднее эта модель была дополнена механизмом "ризосферного альтруизма", основан-
Rhodopsedomonas (nif) [5460]
I fix
Bradyrhizobium spp. (BTAil, ORS278) [7500-8400]
nod
Bradyrhizobium
japonicum nod + fix
[9100]
Phyllobacterium (nif)
Mesorhizobium
[7200] nod + nif+fix
Agrobacterium
Rhizobium,
Sinorhizobium [5600-6500]
Рис. 1. Схема эволюции ризобий, представляющих различные уровни их специализации к симбиозу (табл. 2).
Сплошными с
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.