СЕНСОРНЫЕ СИСТЕМЫ, 2014, том 28, № 3, с. 52-67
УДК595.771, 591.498
функционирование слуховой системы комаров
(díptera, CÜLICIDAE) в условиях имитации полёта
© 2014 г. Д. н. лапшин
Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт проблем передачи
информации им. А.А. Харкевича РАН 127994 Москва, ГСП-4, Б. Каретный переулок, 19 E-mail: lapshin@iitp.ru
Поступила в редакцию 04.02.2014 г.
Комары воспринимают колебания воздуха перистыми антеннами. Вибрации антеннальных жгутиков передаются джонстоновым органам, расположенным в основании антенн. Джонстонов орган комаров содержит несколько десятков тысяч механочувствительных рецепторов, преобразующих колебания жгутика антенны в электрические потенциалы. До настоящего времени характеристики слуховой системы комаров изучали на фиксированных препаратах. Между тем в полёте на органы чувств насекомого действует сильная вибрация, вызванная работой крылового аппарата. Так как рецепторы характеризуются нелинейностью, подобное переменное воздействие может весьма существенно изменить характер сенсорного восприятия. Задача исследования состояла в оценке влияния условий полёта на функционирование слуховых нейронов самцов и самок комаров Culex pipiens pipiens L.
Для имитации условий полёта вокруг закреплённого комара с частотой, близкой к частоте взмахов крыльями комаров исследуемого вида (500 Гц у самцов и 300 Гц у самок) смещался объём воздуха, вызывавший вибрацию жгутиков антенн. В этих условиях подопытным комарам предъявляли ещё один низкоамплитудный тестовый стимул, частоту которого варьировали в ходе эксперимента. Отведение ответной импульсной активности нейронов осуществляли стеклянными микроэлектродами.
При стимуляции комаров тестовыми акустическими стимулами в условиях имитации полёта в электрических ответах слуховых рецепторов была зарегистрирована выраженная амплитудная модуляция, ритм которой соответствовал разности частот имитации полёта и тестового стимула. По сравнению со стимуляцией в стационарных условиях в диапазоне частот выше частоты имитации полета возникала дополнительная область акустической чувствительности (зеркальный канал). В области основного порогового минимума в условиях имитации полёта и у самцов, и у самок наблюдалось снижение акустических порогов в среднем на 7-8 дБ. Основные эффекты, полученные при акустической стимуляции рецепторов джонстоновых органов комаров, были затем подтверждены в процессе исследования вызванной активности слуховых интернейронов, локализованных в головных ганглиях.
Анализ результатов тестирования слуховой системы комаров в условиях имитации полёта показал, что механическое воздействие, вызванное локомоторной активностью насекомого, не только создаёт помехи его сенсорным системам, но может существенно влиять на их функциональность в плане повышения чувствительности и приобретения новых свойств.
Ключевые слова: джонстоновы органы, нелинейность, Culex pipiens, комар, акустическая коммуникация, частотная настройка, зеркальный канал.
ВВЕДЕНИЕ
Любое животное сталкивается с проблемой обнаружения биологически значимых сигналов на фоне сенсорных потоков, вызванных собственной локомоцией и жизнедеятельностью. Процесс обнаружения усложнён тем, что шумы, возни-
кающие во время движения, по своим временным и спектральным характеристикам могут быть сходными с внешними сигналами, но по амплитуде превосходить последние на порядок и более. Эта проблема должна была возникнуть у животных еще на ранних этапах эволюции практически одновременно с приобретением способности к
локомоции и механосенсорики. По-видимому, на том же эволюционном уровне были выработаны алгоритмы совместной обработки сигналов и шумов движения, которые в процессе эволюции совершенствовались параллельно с другими функциональными системами (Poulet, Hedwig, 2006, 2007; Лапшин, Лукьяница, 2012).
У комаров встреча полов происходит в полёте. Самец обнаруживает летящую самку по характерному звуку её полёта и далее, ориентируясь на этот звук, начинает преследование. На последнем этапе сближения происходит взаимная подстройка частот взмахов особей в соотношении 3 : 2 (Cator et al., 2009; 2010; Сator, Harrington, 2011). Если между самцами и самками комаров действительно происходит акустическое взаимодействие, то для подстройки частоты взмахов каждая особь должна обладать физиологическим механизмом сравнения сигналов (один из сигналов внешний, а второй - собственный моторный ритм). Однако такой механизм ранее известен не был. В этой связи весьма перспективным представляется исследование влияния условий полёта на восприятие комарами внешних сигналов.
Комары воспринимают колебания воздуха перистыми антеннами. Вызванные звуковыми волнами вибрации антеннального жгутика (фла-геллума) передаются джонстонову органу (ДО), расположенному в основании антенны (Johnston, 1855; Risler, 1955). ДО самцов комаров содержит несколько десятков тысяч механочувствительных рецепторов (Boo, Richards, 1975a), преобразующих мельчайшие вибрации флагеллума в электрические потенциалы (Roth, 1948; Tischner, 1953; Belton, 1974). Измерения интегральной электрической активности рецепторов ДО показали, что слуховой системе самцов комаров свойственна выраженная частотная избирательность с оптимумом, близким к значению основного тона полёта конспецифических самок (Тамарина и др., 1980). Результирующая частотная характеристика ДО определяется резонансными свойствами антенны, избирательностью слуховых рецепторов (Göpfert et al., 1999; Лапшин, 2013; Lapshin, Vorontsov, 2013) и действием механизма активной настройки ДО на воспринимаемый сигнал (Göpfert, Robert, 2001; Avitabile et al., 2010; Warren et al., 2010).
Влияние нелинейности рецепторов на восприятие акустических сигналов. В последние годы исследователи стали обращать внимание на различные формы проявления нелинейности передаточных характеристик как антеннального комплекса (Jackson, Robert, 2006; Warren et al., 2009; Gibson et al., 2010; Arthur et al., 2010), так и
Реакция
Стимул
0
Рис. 1. S-образная передаточная характеристика рецептора.
рецепторного аппарата ДО (Лапшин, 2011, 2012а; 20126). Под нелинейностью понимается отклонение от прямой пропорциональности между внешним воздействием на исследуемый элемент и его откликом на это воздействие.
Рецепторы животных являются нелинейными элементами, и рецепторный аппарат комаров в этом смысле не является исключением. На рис. 1 приведен график передаточной характеристики (зависимости между входным и выходным сигналами) типичного механорецептора (Акоев, Алексеев, 1985).
Все этапы акустического взаимодействия летящих самцов и самок комаров происходят на фоне сильного ви6рационного воздействия, вызванного маховыми движениями крыльев воспринимающего звук насекомого. Такое воздействие является сложно-спектральным, первая гармоника которого соответствует частоте крыловых взмахов на антенны комара при этом действуют акустические колебания с амплитудой, превышающей полезный сигнал на один-два порядка. Естественно, возник вопрос, как такое сильное воздействие модифицирует восприятие акустических сигналов с учетом нелинейности рецепторного аппарата?
Процессы, развивающиеся в нелинейных системах под воздействием суммы двух периодических сигналов, должны подчиняться хорошо известным физическим закономерностям. При преобразовании суммарного сигнала, действующего на участках выраженной нелинейности передаточной характеристики рецептора, на его выходе помимо исходных гармонических составляющих (частота сигнала плюс сложно-спек-
тральное воздействие от собственных крыльев
+ 2^в + 3^в...) должен присутствовать теоретически бесконечный ряд комбинационных гармоник с частотами |т ± nFв | (Харкевич, 1962), где т и п - целые числа.
Как правило, амплитуда комбинационных гармоник быстро убывает с ростом значения к = т + п. Применительно к слуховой системе комаров можно ожидать, что наиболее значимыми для слухового восприятия окажутся четыре гармоники ^ - Ес, 2^с - ^ 3^с - ^ 3^с - 2^, попадающие (при разных соотношениях составляющих) в область наибольшей чувствительности рецепторов ДО. В этой связи важно отметить, что уровень комбинационных гармоник существенно зависит не только от амплитуды полезного сигнала Ес, но также и от амплитуды значительно более мощного шума полёта. По этой причине происходит "перекачка" части энергии шума в энергию комбинационных гармоник.
При нелинейном преобразовании смеси двух сигналов с отношением частот 3 : 2 возникает принципиально важный эффект. При точном выполнении соотношения на выходе нелинейного преобразователя будут также совпадать значения двух комбинационных частот с малыми значениями множителей т и п: - и 2^с - где -частота крыловых взмахов самца и - частота воспринимаемого сигнала (т.е. частота взмахов крыльев конспецифической самки). Компонент 2^с необязательно должен быть продуктом нелинейного преобразования, в этой роли может также выступать вторая гармоника акустического излучения самки.
При нестрогом соотношении : значения частот комбинационных гармоник - и 2^с -будут различаться и при их взаимодействии возникнут дополнительные низкочастотные биения. В рассматриваемом случае при отклонении частоты внешнего сигнала на величину ДF частота биений между комбинационными гармониками изменится на 3^. Такие биения вполне могут выступать в качестве сигналов рассогласования в процессе подстройки частоты взмахов самца к тону полёта самки.
Биения комбинационных частот сами по себе не несут информации о знаке частотного рассогласования. В качестве дополнительного условия можно предположить, что комар в процессе настройки на воспринимаемый сигнал "знает", увеличивает он собственный темп крыловых взмахов или уменьшает, либо настройка частоты взмахов каждый раз происходит по одному фиксирован-
ному алгоритму и не зависит от знака частотного рассогласования.
Следует отметить, что эти рассуждения не опираются на характеристики конкретного механизма передачи возбуждения от жгутика антенны к рецепторам ДО комара. Следовательно, можно предположить, что эффекты, вызванн
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.