УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ, 2014, том 134, № 3, с. 211-226
УДК 576.8.095.38
ГЕНЕТИЧЕСКИЕ И МОЛЕКУЛЯРНЫЕ ОСНОВЫ СИМБИОТИЧЕСКИХ АДАПТАЦИЙ
© 2014 г. Н.А. Проворов1, И.А. Тихонович12
1Всероссийский НИИ сельскохозяйственной микробиологии, Санкт-Петербург, Пушкин-8 2Санкт-Петербургский государственный университет E-mail: provorov@newmail.ru
Рассмотрены популяционные и молекулярные механизмы симбиотических адаптаций, основанных на структурно-функциональной и генетической интеграции неродственных организмов. Они определяются групповым отбором, действующим на целостные надвидовые комплексы (холобионты), а также на входящие в их состав микробные сообщества. Этот отбор обеспечивает повышение интегрированности симбиоза, которая на ранних этапах коэволюции партнеров определяется их сигнальными взаимодействиями (перекрестной регуляцией генов), а на поздних этапах - перераспределением между партнерами наследственного материала (эндосимбиотическим переносом генов). При этом повышение адаптивного потенциала симбиосистем достигается посредством: а) внутри- и межвидового альтруизма партнеров, являющегося результатом их мутуалистического взаимодействия; б) наследования хозяевами микросимбионтов как детерминант, "благоприобретенных" из внешней среды в процессе адаптивной эволюции. Первый механизм определяется участием хозяев в кооперативных отношениях, складывающихся в микробных популяциях и сообществах при инокуляции и колонизации симбиотических ниш. Второй механизм связан с реализацией временной гипотезы пангенезиса, предложенной Ч. Дарвином в качестве возможного способа прямой адаптации, альтернативного отбору. В процессе симбиогенеза адаптация может осуществляться на основе онтогенетических программ, обеспечивающих переходы от нестабильной (псевдовертикальной) передачи факультативных симбионтов в поколениях хозяина к стабильному (тран-совариальному, цитоплазматическому) наследованию им облигатных симбионтов и клеточных органелл.
Ключевые слова: групповой (междемовый, родственный) отбор, межвидовой альтруизм, наследование симбиотически приобретенных признаков, вертикальная передача микросимбионтов, эндосимбиотиче-ский перенос генов, гипотеза пангенезиса.
ВВЕДЕНИЕ
Эволюция симбиоза (симбиогенез) - наиболее эффективный путь формирования кооперативных адаптаций, возникающих на основе глубокой структурно-функциональной и генетической интеграции неродственных организмов (Тихонович, Проворов, 2012). Формируемые при этом стабильные надвидовые комплексы (холобионты), по степени целостности приближающиеся к унитарным организмам, представляют собой самостоятельные единицы эволюции (Zilber-Rosenberg, Rosenberg, 2008). Ее механизмы не могут быть адекватно описаны в рамках представлений об универсальной эволюционной роли естественного отбора, обеспечивающего повышение приспособленности (fitness) свободноживущих, генетически изолированных организмов (Проворов, Воробьев, 2012а). В статье будут рассмотрены три механизма формирования симбиотических адаптаций: 1) действие отбора на надорганизменном (груп-
повом) уровне; 2) биологический альтруизм как способ внутри- и межвидовой кооперации, возникающей под действием этого отбора; 3) наследование микросимбионтов как "благоприобретенных" генетических детерминант, привлекаемых хозяином из внешней среды в процессе прямой адаптации к ней. Под действием этих механизмов симбиосистемы, в которых генетическая интеграция партнеров основана на перекрестной (сигнальной) регуляции их генов, могут трансформироваться в целостные организмы, возникновение которых связано с эндосимбиотическим переносом генов, приводящим к формированию синтетических (надвидовых) геномов.
КООПЕРАТИВНЫЕ АДАПТАЦИИ И ГРУППОВОЙ ОТБОР
Наиболее изученными формами симбиоза, которые возникают из отношений между свободно-живущими организмами, являются факультатив-
к> к>
Таблица 1. Формы отбора микросимбионтов, которые приводят к их интеграции с хозяевами
Зависимость микросимбионтов от хозяина Типы микросимбионтов Поддержание микросимбионтов в популяциях хозяев Отбор, направляющий эволюцию микросимбионтов Генетические механизмы интеграции микросимбионтов с хозяевами*
Факультативная Не специализированные ассоцианты Горизонтальная передача: независимая репродукция партнеров Индивидуальный (дарвиновский, частотно-зависимый) - на уровне единиц репродукции эндосимбионтов (клеток) Малоспецифичная регуляция генов, например, при синтрофии
Условно (экологически) обли-гатная Генетически специализированные экто- и эндосимбионты Псевдовертикальная через внешнюю среду передача: взаимная стимуляция размножения партнеров Групповой (междемовый, родственный) - на уровне функциональных единиц (клонов) Специфичные взаимодействия генов: сигнальная регуляция адаптивных функций. Формирование у микросимбионтов новых систем "операционных" генов приводит к усложнению генома
Строго (генетически) облигатная Стабильно наследуемые эндоцитобионты Трансэмбриональная и транс-овариальная передача: взаимная зависимость размножения партнеров Отбор на уровне холо-бионтов (надвидовых комплексов) - единиц кооперативной адаптации партнеров Утрата микросимбионтами избыточных "операционных" генов (контролируемых ими метаболических процессов) приводит к редукции генома
Абсолютная Постоянные клеточные органеллы, частично утратившие генетическую индивидуальность Цитоплазматическое наследование Утрата микросимбионтами "операционных" и "информационных" генов и их перенос в хромосомы хозяина (ЭПГ) приводит к формированию хологенома как структурно интегрированной системы наследственности* *
О Я и X Я
о о и
4
и
5
и я я о
St и
я g
о ч я я
я
ч о
W
о ч о ю
н К
ё
к о
W
К Л
Примечание: * "операционные" гены контролируют метаболические и регуляторные клеточные функции, "информационные" гены контролируют матричные процессы (Gingeras, 2007). ГПГ - горизонтальный перенос генов, ЭПГ - эндосимбиотический перенос генов; ** в эволюции вторичных пластид (возникших путем включения фототрофных эукариот в гетеротрофные эукариоты) в ЭПГ вовлечены не только геномы цианобионтов, но и нуклеоморфы - рудиментарные ядра эукариотических эндосимбионтов (Moore, Archibald, 2009).
м о
Fix"
Nod"
ду растений сопровождается формированием клональных внутриклубеньковых популяций. Их пространственные и генетические структуры позволяют хозяевам направленно увеличивать свой адаптивный потенциал, регулируя состав и метаболическую активность микросимбионтов на основе обратных связей. Результатом их действия становится активация размножения клонов-му-туалистов, который представляет собой групповой (междемовый, родственный) отбор в симбио-тической микробной популяции (рис. 1а, б).
Рисунок 1. Коэволюция партнеров в растительно-микробных симбиозах.
Рис. 1я. Ко-адаптация партнеров, основанная на положительных обратных связях (на модели клубеньков бобовых). Инфицирование растений осуществляют почвенные ри-зобии вне зависимости от их способности к ^-фиксации (Fix+, Fix-), однако при размножении in planta преимущества получают Fix+ клоны, популяционные частоты которых возрастают по окончании симбиоза (Nod- штаммы не способны к образованию клубеньков). Эволюция симбиоза может быть описана как результат междемового отбора, основанного на обмене партнеров С- и N-соединениями, количества которых тесно скоррелированы (r ^ 1).
ные и экологически облигатные взаимодействия микроорганизмов с растениями и животными, при которых партнеры сохраняют способность к автономному существованию, и происходит интенсивная циркуляция микробов в системах "хозяин-среда". Взаимодействия партнеров в этих симбиозах носят циклический характер и, по мнению Л. Маргулис (1983), сходны со сменой дипло- и гаплофаз у эукариот, показывая общность эволюции симбиосистем и унитарных (свободноживущих) организмов.
При факультативном симбиозе коэволюция партнеров происходит под действием дарвиновского отбора, направленного на повышение способности организмов извлекать максимальную пользу из относительно малоспецифичного взаимодействия (табл. 1). Для экологически (условно) облигатных взаимодействий, необходимых для выживания партнеров лишь в определенных условиях среды, характерны гораздо более специфичные механизмы узнавания и инфицирования микросимбионтами хозяев, при симбиозе с которыми происходит избирательное размножение узкого спектра микробных генотипов. В модельном бобово-ризобиальном симбиозе (БРС) инфицирование хозяина обычно осуществляют небольшие группы, а часто и единичные клетки бактерий, переход которых во внутреннюю сре-
Fix
Nod-
Рис. 16. Ко-адаптация партнеров, основанная на внутри- и межвидовом альтруизме (на модели клубеньков бобовых). Его определяет родственный отбор в эндосимбиотической микробной популяции, основанный на необратимой диф-ференцировке бактерий в не способные в размножению, но активно фиксирующие N2 внутриклеточные бактероиды.
Внутривидовые альтруистические отношения между бактериями и утратившими способность к размножению бактероидами могут быть описаны неравенством (Hamilton, 1964):
к ■ b - c > 0, где b (benefit) - экологический выигрыш, получаемый реципиентами альтруизма, c (cost) - проигрыш, испытываемый его донорами ("цена альтруизма"), к (kinship) -генетическое родство доноров и реципиентов.
Для описания межвидового альтруизма симбиоз может быть представлен как процесс получения каждым из партнеров экологического выигрыша, который превосходит затраты на взаимодействие (Frank, 1994): i r • b1 - c1 >0
*r • b2-c 2>0,
где r > 0 - коэффициент корреляции, который по своему генетическому смыслу соответствует коэффициенту родства к: оба параметра характеризуют степень интегрированности надорганизменных систем, которая обеспечивает поддержание отношений альтруизма (величина r отражает эффективность положительных обратных связей партнеров).
S m
X to
2 *
S en
о о ft X и X
S s
I* § g
о к
13 и
s ft « о
ей Ю я н сп О
я И
s S
^ я ^
^ S g-
S ^ ^ кй ft
ft^g о н о Y
° 5 я
§ M
д U эт
g ы*
я s ^ Й ft Й Ч Я 2
^ S н ° я
5 (О ей
^ ? °
Ю X Ю
^ 3 Н
я ft °
2 ¡2 G
S о Я
я ft
s
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.