ОНТОГЕНЕЗ, 2014, том 45, № 1, с. 14-27
БИОЛОГИЯ РАЗВИТИЯ ^^^^^^^^^^^^^^ РАСТЕНИЙ
УДК 581.1
ГОРМОНАЛЬНАЯ РЕГУЛЯЦИЯ В ОНТОГЕНЕЗЕ ПЛОДОВ У РАСТЕНИЙ
© 2014 г. Н. В. Обручева
Институт физиологии растений им. К.А. Тимирязева РАН 127276 Москва, Ботаническая ул., д. 35 e-mail: obroucheva@ippras.ru; n.obroucheva@mail.ru
Поступила в редакцию 22.04.13 г. Окончательный вариант получен 03.06.13 г.
Рассмотрены современные представления о гормональной регуляции процессов завязывания плодов, их роста, созревания и достижения ими спелости. Опыление и оплодотворение вызывают активацию семяпочки в результате снятия блокирующего действия этилена и АБК, что проявляется в накоплении ауксина. Интенсивный рост плода обусловлен синтезом ауксина в зарождающемся семени и синтезом гиббереллинов в перикарпе и осуществляется за счет деления и растяжения его клеток. У климактерических сочных плодов созревание регулируется этиленом и описывается так называемой Системой 1, сочетающей возможность автоингибирова-ния и автокатализа этиленом своего биосинтеза. Переход от созревания к спелости в плодах томата характеризуется бурным синтезом этилена и его рецепторов, что определяется функционированием регуляторной Системы 2, в которой участвует гораздо больше этилен-ин-дуцируемых генов. Кроме того, в плодах персика гормональная регуляция поспевания плодов включает активное участие ауксина в регуляции биосинтеза этилена, что сочетается с индукцией этиленом экспрессии генов как биосинтеза ауксина, так и ответа на ауксин. Этилен индуцирует экспрессию генов, ответственных за размягчение мякоти плода, его вкус, окраску и аромат. У неклимактерических сочных плодов этилена образуется при созревании очень мало, его выделение несколько возрастает только в самом конце поспевания, и описывается редуцированной Системой 1. Спелость неклимактерических плодов в слабой степени зависит от этилена, но стимулируется абсцизовой кислотой.
Ключевые слова: завязывание плода, рост плода, созревание плода, поспевание плода; климактерические плоды, гиббереллины, ауксины, этилен, абсцизовая кислота.
БОТ: 10.7868/80475145014010066
ВВЕДЕНИЕ
Биологическая роль плодов заключается в поддержании семенного размножения растений, а именно, в защите развивающихся семян от повреждений и в распространении созревших семян. Плоды обычно представляют собой разросшиеся завязи (нижние части пестика), которые могут также включать другие элементы цветка, например, цветоложе. Плоды можно разделить на сухие (бобы, стручки, коробочки, орехи и др.) и сочные (ягоды, костянки и др.). В качестве модельных плодов в обзоре будут рассмотрены сухие плоды гороха (плод боб), арабидопсиса (стручок) и сочные плоды томата (ягода), персика (сочная костянка) и земляники (ложная ягода, в которой семена находятся на поверхности разросшегося сочного цветоложа). Многие сухие плоды облада-
ют рядом приспособлений для растрескивания створок и рассеивания семян, тогда как сочные плоды поедаются различными животными, которые сами способствуют распространению семян в природе.
Развитие плода происходит после оплодотворения, параллельно с образованием и формированием семян, и начинается с завязывания плода, после чего плод растет в результате деления и растяжения клеток. Выросший плод созревает и затем превращается в спелый плод, что сопровождается изменением его консистенции, вкуса, цвета и аромата. В данном обзоре весь период развития плода у покрытосеменных растений разделен на 4 этапа: завязывание плода, рост, созревание и поспевание, хотя границы между ними у ряда видов не всегда отчетливо заметны, и
окончание одного этапа может сопровождаться началом следующего. Тем не менее, эти этапы будут рассмотрены по отдельности, чтобы показать их специфику и особенности гормональной регуляции. Принципы функционирования молекулярных систем и направленность регуляторных механизмов, ответственных за развитие и созревание сухих и сочных плодов, имеют много общих черт (Seymour et al., 2013).
ЗАВЯЗЫВАНИЕ ПЛОДА
Начальные этапы плодоношения сходны у сухих и сочных плодов. До опыления в завязи, из которой будет формироваться плод, не происходит предварительной подготовки к завязыванию плода. Перед опылением завязь цветка арабидопсиса поддерживается временно в неактивном состоянии в результате не только низкого содержания ауксина и присутствия его конъюгатов (Dorcey et al., 2009), но и из-за очень низкого содержания гиббереллинов (ГК). Так в завязи цветка гороха ГК практически отсутствует (Garcia-Martinez et al., 1991), а в завязи томата уровень биологически-активного гиббереллина ГК1 составляет всего 0.2 нг/г сыр. веса (Serrani et al., 2008), что согласуется с отсутствием мРНК рецептора ГК GID1 (Serrani et al., 2008) и присутствием DELLA белков — ре-прессоров сигнальной системы гиббереллинов (Dorcey et al., 2009; de Jong et al., 2009). В не-опыленных завязях томата обнаружены мРНК нескольких репрессоров ауксинового сигнала (Aux/IAA) (Serrani et al., 2008); при низком уровне ауксина эти белки могут взаимодействовать с факторами транскрипции ARF (auxin-response factor) (Serrani et al., 2008) и блокировать экспрессию ауксин-зависимых генов (de Jong etal., 2009).
Неактивное состояние семяпочки поддерживается также интенсивным образованием этилена в цветках петунии и в завязи томата (Sjut, Bangerth, 1981; Tang , Woodson, 1996; Vriezen et al., 2008) и активной экспрессией генов, кодирующих синтез абсцизовой кислоты (АБК), — нео-ксантинсинтазы и диоксигеназы 9-сй-эпоксика-ротиноидов (Vriezen et al., 2008).
Опыление и последующее оплодотворение приводят к резкому изменению баланса фитогормонов и активации событий в семяпочке. Они касаются в первую очередь ослабления ингибирующего действия АБК. Ее уровень понижается в завязи томата в результате экспрессии гена 8'-гидроксилазы АБК (Vriezen et al., 2008) — фермента, превращающего
АБК в неактивные фазеевую и дигидрофазеевую кислоты.
Вторым активирующим фактором является снижение выделения этилена. Хотя само опыление индуцирует синтез транскриптов АЦК-син-таз, ферментов, катализирующих синтез амино-циклопропанкарбоновой кислоты (АЦК) — предшественника этилена (Vriezen et al., 2008), уже через 12 ч после опыления образование этилена падает в результате ослабления экспрессии генов АЦК-оксидаз АСО1 и АСО5 в 20 и 37 раз, соответственно.
Главным событием, ведущим к завязыванию плода, является повышение содержания ауксина в оплодотворенной семяпочке томата (Mapelli etal., 1978; Sjut, Bangerth, 1981), хотя пока неясно, связано ли оно с биосинтезом ауксина или с гидролизом его конъюгатов. При повышении уровня ауксина усиливается экспрессия генов Aux/IAA и ARF (Serrani et al., 2008; de Jong et al., 2009; Seymour et al., 2013), что свидетельствует об активации сигнальной системы ауксина. Такую активацию можно вызвать обработкой неопыленных завязей ауксином 2,4-дихлорфеноксиуксусной кислотой (2,4-Д), но не гиббереллинами (Serrani et al., 2008). Вновь синтезированные Aux/IAA белки быстро подвергаются протеолизу с помощью убиквитин-протеасомной системы (de Jong et al., 2009).
Следующим событием, приводящим к образованию плода, является индукция генов биосинтеза ГК, вызванная ауксином (Serrani et al., 2008; Dorcey et al., 2009; Ozga et al., 2009). На рис. 1а видно, что экспрессия генов биосинтеза ГК начинается уже через 2 ч после обработки завязи арабидопсиса ауксином 2,4-Д (Dorcey etal., 2009), однако обработка ГК не вызывает индукции этих генов. Экспрессия генов биосинтеза гиббереллинов происходит только в оплодотворенной семяпочке, но не в перикарпе будущего плода (рис. 1б). На соматических зародышах рапса было показано, что для удлинения оси зародыша оптимальная концентрация ГК достигается между стадией торпедо и началом развития семядолей, причем ГК действует только на рост, а не на деление клеток (Hays etal., 2002).
Таким образом, оплодотворение запускает индуцированный ауксинами синтез ГК в развивающихся семенах в течение первых трех суток (Dorcey et al., 2009). За это время в семяпочке арабидопсиса происходит экспрессия четырех генов GA20ox (кодирующих ГК20-оксидазу, превращающую ГК53 в ГК20), трех генов GA3ox (ко-
S 6
3 5
^
* 4
Я 3
Рч 3
* 2
л
Я 1
О 1
<ч
У6 5 4 3 2 1 0
AtGA20ox1
п
AtGA20ox2
AtGA3ox1
(а) 14 12
2 6 24 Время
ГК3
10
(б)
AtGA20ox1
П П пД JZUZL
е
ч 80 о
К
60
Р40
м
£ 20 е
<ч
° 0 р
20 15
AtGA20ox2
У
10
AtGA3ox1
Пп„П
48 ч 2 6 24 48 ч после обработки
: 2,4-D
П С П С П С
24 ч 48 ч 72 ч
До опыления
ПСПСПС
24 ч 48 ч 72 ч
После опыления
8
6
4
2
0
5
0
Рис. 1. Экспрессия генов биосинтеза гиббереллинов в семяпочке и перикарпе арабидопсиса ^огсеу е! а1., 2009). (а) — Временной ход экспрессии генов после обработки завязи 10 мкМ 2,4-Д или 330 мкМ ГК3. (б) — Экспрессия генов в семяпочке (С) и перикарпе (П) до и после опыления.
дирующих ГКЗ-оксидазу, ответственную за превращение ГК20 в TKj) и четырех генов GA2ox (ГК2-оксидазы, превращающей активный ГК в неактивный ГК8). Таким путем обеспечивается и синтез биологически активного ГКХ и его инактивация. Уже ко вторым суткам в арабидопсисе становится возможным функционирование сигнальной системы ГК благодаря деградации белка RGA, относящегося к семейству DELLA ре-прессоров (Dorcey et al., 2009).
В завязях томата также происходит индуцированный ауксином синтез ферментов, участвующих в образовании ГК, а именно ent-копалилди-фосфатсинтазы (ключевого фермента на начальном этапе биосинтеза ГК), ГК20-оксидазы и ГКЗ-оксидазы (Serrani et al., 2008), в результате чего уровень предшественников биологически активного ГКХ резко возрастает (ГК19 в 20 раз, а ГК20 - в 100 раз) (de Jong et al., 2009). В присутствии ГК обнаруживается экспрессия предполагаемого рецептора ГК (Serrani et al., 2008). ГК сти-
мулирует также деградацию DELLA репрессора своей сигнальной системы (de Jong et al., 2009).
При завязывании плодов гороха (Ozga et al., 2009) общая тенденция гормональной регуляции сохраняется, но экспрессия генов биосинтеза ГК в семяпочке протекает во времени несколько по-иному. Сразу после опл
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.