ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ, 2014, том 75, № 5, с. 372-384
УДК 57.023
ИММУНОКОМПЕТЕНТНОСТЬ И РЕПРОДУКТИВНЫЕ
КАЧЕСТВА САМЦОВ ХОМЯЧКА КЭМПБЕЛЛА, СЕЛЕКЦИОНИРОВАННЫХ НА НИЗКИЙ И ВЫСОКИЙ ГУМОРАЛЬНЫЙ ИММУННЫЙ ОТВЕТ НА ЭРИТРОЦИТЫ БАРАНА (SRBC). К ПРОВЕРКЕ ГИПОТЕЗЫ
"ИММУННОГО ГАНДИКАПА"
© 2014 г. К. А. Роговин1, А. М. Хрущова1, О. Н. Шекарова1, А. В. Бушуев2,
О. В. Соколова3, Н. Ю. Васильева1
1 Институт проблем экологии и эволюции имени А.Н. Северцова РАН 119071 Москва, Ленинский просп., 33 е-mail: krogovin@yandex.ru 2 Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, биологический факультет, кафедра зоологии позвоночных 119991 Москва, Ленинские горы е-mail: bushuev@mail.bio.msu.ru 3 ГНУ Всероссийский научно-исследовательский институт экспериментальной ветеринарии им. Я.Р. Коваленко РАСХН 109428Москва, Рязанский просп., 24, 1 ФГБУ Гематологический научный центр Минздрав РФ 125167 Москва, Новый Зыковский проезд, 4 e-mail: ovsokolova@mail.ru Поступила в редакцию 10.10.2013 г.
В двух выборках самцов хомячка Кэмпбелла (Phodopus campbelli Thomas, 1905), сформированных по результатам отбора в трех поколениях на высокий и низкий гуморальный иммунный ответ на введение эритроцитов барана (SRBC), исследовали характеристики врожденного (неспецифического) и приобретенного Т-клеточного иммунитета, энергообмен, гормональный и репродуктивный статус, морфологические признаки, характеризующие скорость созревания и агрессивное поведение. Группы самцов с низким (НИО) и высоким (ВИО) иммунным ответом на SRBC не различались статистически по интенсивности кожной реакции гиперчувствительности замедленного типа на фитогемагглютинин (тест на Т-клеточный иммунитет), по активности системы "Пероксидаза - эндогенная перекись водорода нейтрофилов" (характеристика состояния врожденного иммунитета), по обилию и соотношению форменных элементов белой крови, по уровню энергообмена в состоянии покоя, по массе тела, аногени-тальному расстоянию в возрасте двух месяцев, по уровню тестостерона в крови до иммунизации и на пике вторичного иммунного ответа на SRBC, а также по уровню кортизола в крови в ответ на социальный конфликт (ссаживание). Самцы НИО имели значимо более высокий фоновый уровень кортизола в крови и были менее агрессивными (реакция на чужака). Срединная брюшная железа в возрасте двух месяцев у них была менее развита. После объединения НИО и ВИО самцов в пары с интактными самками мы не наблюдали различий в сроках рождения первого выводка, однако самки в парах с самцами НИО имели меньшее число детенышей в выводке. Результаты сравнения говорят не в пользу гипотезы "Иммунного гандикапа", которая предполагает существование трейдоффа между иммунокомпетентностью и репродуктивным усилием.
Неизменно популярным направлением исследований в области эволюционной экологии остается изучение трейдоффа (trade-off) между репродукцией и выживанием. Несмотря на многочисленные работы, физиологические и пове-
денческие механизмы этого фундаментального трейдоффа, обеспечивающего индивидуальную приспособленность, остаются не вполне понятными (Mills et al., 2009a). Даже сам факт существования конкурентной зависимости между затра-
тами на репродукцию и иммунокомпетентностью особи, т.е. ее способностью противостоять паразитарным и микробным инвазиям, зачастую не подтверждается, а результаты исследований противоречат друг другу (Лохмиллер, Мошкин, 1999; Norris, Evans, 2000; Roberts et al., 2004; Viney et al., 2005). Причина противоречивых результатов объясняется сложностью и недостаточной изученностью механизмов взаимодействия разных систем иммунитета - врожденного (неспецифического), приобретенного (специфического, адаптационного); последний в свою очередь подразделяется на клеточный (Т-клеточный) и гуморальный (антитела, вырабатываемые В-клетками). Этим же может быть объяснена нечеткость формулировок гипотез, объясняющих связи между репродуктивным усилием и иммунокомпетентностью, и соответственно возникающие трудности их тестирования (Лохмиллер, Мошкин, 1999).
Наибольшее число споров вызывает гипотеза "Иммунного гандикапа" (ГИГ) Фольстада и Картера (Folstad, Karter, 1992). Гипотеза была сформулирована в рамках идеологии "принципа гандикапа" Захави (Zahavi, 1975), объясняющего эволюцию брачных репертуаров и вторичных половых признаков через активный выбор самками самцов по признакам ("честным" сигналам), свидетельствующим об их лучшей приспособленности. ГИГ развивает ранее высказанную Гамильтоном и Зук (Hamilton, Zuk, 1982) гипотезу, согласно которой только обладающие "хорошими генами" самцы способны демонстрировать высокий уровень экспрессии вторичных половых признаков, не снижая приспособленности под воздействием паразитов и патогенных микроорганизмов. Основные положения ГИГ сводятся к следующему. 1. Тестостерон ответственен за экспрессию вторичных половых признаков. 2. Платой за экспрессию служит подавление иммунитета (снижение иммунокомпетентности). 3. Иммуносупрессия имеет результатом большую уязвимость организма для патогенных микроорганизмов и паразитов. 4. Только высококачественные самцы с врожденной способностью противостоять микробным и паразитарным инвазиям имеют возможность частично жертвовать своей иммуноком-петентностью, демонстрируя половую привлекательность самкам. 5. Предполагается, что каждый самец имеет оптимальный уровень тестостерона, при котором достигается максимальная экспрессия вторичных половых признаков (демонстраций) при минимальном подавлении иммунокомпетентности. При этом не говорится, о какой системе иммунитета идет речь, хотя можно полагать, что это должен быть специфический (адаптационный) иммунитет, требующий на поддержание больших затрат энер-
гии. Работы, в которых исследуется или обсуждается ГИГ, остаются в ряду наиболее цитируемых, а обилие публикаций позволяет проводить их системный анализ.
Так, количественный анализ опубликованных исследований (мета-анализ) эффекта паразитов на половые сигналы показал, что заражение паразитами в эксперименте подавляет экспрессию связанных с полом признаков (Moller et al., 1999). Поскольку экспрессия половых признаков, как правило, регулируется тестостероном, заражение паразитами может через активацию адаптационного иммунитета косвенно негативно влиять на уровень этого гормона (Hillgarth, Wingfield, 1997; Verhulst et al., 1999).
С другой стороны, специально проведенный мета-анализ проверок ГИГ, в которых в эксперименте манипулировали уровнем тестостерона, продемонстрировал результат, в целом не подтверждающий предположение об отрицательном влиянии тестостерона на систему приобретенного иммунитета (Roberts et al., 2004). Напротив, проведенный мета-анализ опубликованных результатов исследований по экспериментальной индукции специфического иммунного ответа свидетельствует о хорошо выраженном негативном влиянии активированной антигенами иммунной функции на уровень тестостерона (r = -0.52), причем вне зависимости от того, были использованы живые патогены или непатогенные антигены (Boone-kamp et al., 2008). Последнее свидетельствует о том, что трейдофф между специфической имму-нокомпетентностью и зависящей от тестостерона экспрессией вторичных половых признаков (демонстраций) может быть следствием активации собственно иммунных функций.
Проверки ГИГ в основном касались системы приобретенного (специфического, адаптационного) иммунитета. Исследованиям влияния репродуктивных затрат на состояние врожденного (неспецифического) иммунитета до недавнего времени уделялось мало внимания (Coster et al., 2010). Показано, например, что у серого юнко (Junco hyemalis) уровень тестостерона, измеренный несколько раз в течение сезона в свободно-живущей популяции птиц, отрицательно коррелировал с общим иммуноглобулином G (IgG) и концентрацией белков комплемента плазмы крови (Greives at all., 2006). Вместе с тем показано, что тестостерон способен усиливать воспаление и активировать макрофаги (Brown et al., 2007). В последнее время тема связи затрат на репродукцию и врожденный иммунитет обсуждается в контексте проблемы влияния на иммунокомпетентность
оксидативного стресса и роли естественных анти-оксидантов в его регуляции (Schantz et al., 1999; Kurtz et al., 2007; Garratt, Brooks, 2012).
В основу ГИГ были положены чисто эмпирические факты существования отрицательной связи между уровнем тестостерона (андрогенов) и специфической иммунокомпетентностью особи. Однако, поскольку эта связь может маскироваться множеством других факторов, наиболее эффективным подходом для тестирования ГИГ считается эксперимент (Roberts et al., 2004).
Помимо экспериментов с прижизненным изменением уровня андрогенов или экспериментов по активации иммунных функций, способом тестирования ГИГ может служить искусственная селекция. Ее задача - создание групп особей с наследственно обусловленными контрастными иммунными или гормональными показателями (Sheldon, Verhulst, 1996; Verhulst et al., 1999; Conner, 2003; Fuller et al., 2005; Mills, 2009a,b). Исследований в этом направлении немного. Классическим примером остается исследование линий высоко- и низкоиммунных домашних кур (Gallus gallus), петухи которых, как оказалось, отличались высотой гребней и уровнем тестостерона; размер гребня и концентрация тестостерона в крови были большими у низкоиммунных (В-клеточный иммунитет) петухов (Verhulst et al., 1999). В другом исследовании у домашних кур, отбиравшихся на высокую иммунореактивность к эритроцитам барана, во взрослом возрасте размеры тела были меньшими по сравнению с линией с низкой иммунореактивностью (Parmentier et al., 1996). В то же время у индеек (Meleagris gallopavo), селекционированных по признаку максимальной массы тела во взрослом возрасте, наблюдалась пониженная Т-клеточная иммуноре-активность, пониженная плотность лимфоцитов в периферической крови, меньшие размеры селезенки по сравнению с индейками, отбиравшимися на меньшие размеры во взрослом возрасте (Bayyari et al., 1997). Исследование с отбором на низкую- и высокую приобретенную иммуноком-петентность было недавно выполнено на рыжих полевках (Mills et al., 2009a). Авт
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.