ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ, 2012, том 73, № 1, с. 21-36
УДК 575:576.6.71
КОЭВОЛЮЦИЯ ПАРТНЕРОВ И ЦЕЛОСТНОСТЬ СИМБИОТИЧЕСКИХ СИСТЕМ
© 2012 г. Н. А. Проворов, Н. И. Воробьев
Государственное научное учреждение Всероссийский НИИ сельскохозяйственной
микробиологии Россельхозакадемии 196608 С.-Петербург, Пушкин-8, ш. Подбельского, д. 3 e-mail: provorov@newmail.ru
Поступила в редакцию 14.02.2011 г.
Симбиозы - чрезвычайно удобные модели для изучения целостности биосистем, которая характеризует их структурно-функциональную организованность, позволяющую партнерам адекватно реагировать на изменения внешней среды. Анализ различных форм растительно-микробного и животно-микробного симбиоза показал, что качественное возрастание его целостности происходит при факультативных и экологически облигатных взаимодействиях партнеров, достигая кульминации при генетически облигатных взаимодействиях. С помощью математических моделей установлено, что функциональная целостность ^-фиксирующего бобово-ризобиального симбиоза (согласованность изменений генотипических частот партнеров при флуктуациях факторов среды) коррелирует с его экологической эффективностью, которая возрастает под действием отбора. Его результатом является установление тесных регуляторных связей партнеров, которое приводит к их генетической интеграции - становлению "симбиогенома". Генетическая целостность симбиоза определяет его высокий эволюционный потенциал, основанный на: а) эпигенетическом наследовании хозяином признаков симбиоза, которое может происходить в форме вертикальной передачи либо самих микросимбионтов, либо полученных от них генов; б) отношениях межвидового альтруизма, который связан с положительными обратными связями партнеров, определяющими экологическую эффективность мутуалистического взаимодействия. Реализация этого потенциала приводит к глубокой генетической интеграции изначально независимых партнеров, вплоть до их объединения в новые целостные организмы.
Структурно-функциональная целостность -ключевое свойство биосистем, которое выражается в устойчивой общности компонентов, согласованно реагирующих на внешние воздействия с помощью обратных связей (Шапошников, 1975). У высших эукариот целостность, являющаяся важнейшим критерием эволюционного прогресса (Шмальгаузен, 1982; Воробьева, 2006), наиболее ярко проявляется в становлении гормональных (нейрогуморальных) систем, обеспечивающих гармоничное развитие и согласованное функционирование органов и тканей. У позвоночных особое значение в поддержании целостности играет иммунная система, ограничивающая поддержание чужеродных организмов во внутренней среде, жестко контролируя ее генетический гомеостаз (Галактионов, 2004).
Целостность био систем организменного и надорганизменного типов определяет их адаптивный потенциал, обеспечивая согласованные реакции компонентов на внешние воздействия.
Для унитарного организма оценка целостности может быть основана на корреляционном анализе морфо-физиологических параметров (Ростова, Брач, 1989). Адекватность этой оценки показана на примере новорожденных детей, у которых при адаптации к условиям Крайнего Севера усиливаются связи между показателями липидного обмена (Горбань и др., 1987).
Однако для унитарных организмов анализ адаптивного значения целостности затруднен необходимостью сопоставления признаков, проявляющихся на разных уровнях - организменном и популяционном. Более удобными объектами для этого анализа являются факультативные и экологически облигатные симбиозы, для которых мы разработали математическое описание отбора на повышение экологической эффективности -влияния симбиоза на репродуктивный потенциал партнеров (Воробьев, Проворов, 2008; Проворов, Воробьев, 2009; Ргоуогоу, УогоЪуоу, 2008, 2009, 2010б). На примере К2-фиксирующего бобово-
ризобиального симбиоза показано, что целостность системы мутуалистического взаимодействия может быть выражена как согласованность адаптивных реакций партнеров на изменения внешних условий. Показатели этой целостности могут быть соотнесены с макроэволюцией симбиоза: усложнение структуры клубеньков в ходе его продолжительной (свыше 60 млн. лет) эволюции сопровождалось возрастанием экологической эффективности и генотипической специфичности взаимодействия партнеров (8ргеп1;, 2007; Ргоуогоу, УогоЪуоу, 2010а).
Цель статьи - демонстрация связи между проявлениями целостности симбиоза на разных уровнях его организации (морфо-физиологическом, молекулярно-генетическом, популяционном), на которых происходят макро- и микро-эволюцион-ные процессы. Анализ этой связи позволил нам охарактеризовать целостность как ключевой фактор, определяющий высокий эволюционный потенциал симбиосистем. Его реализация повышает экологическую эффективность взаимодействия партнеров и способна приводить их к объединению в новые целостные организмы.
СТРУКТУРНО-ФУНКЦИОНАЛЬНАЯ ЦЕЛОСТНОСТЬ СИМБИОЗА
В иерархии биосистем симбиотический уровень организации занимает промежуточное положение между организменным и биоценотическим уровнями: качественное повышение целостности происходит при переходах "биоценоз ^ симбиоз ^ организм" (Проворов, 2005). В симбиозах уровень целостности возрастает при переходах от факультативных (необязательных) к экологически облигатным (обязательным только в определенных условиях среды) и далее к генетически облигатным (обязательным в любых условиях) взаимодействиям, а также от экто- к эндо-сим-биозам и от внутритканевых (полостных) к внутриклеточным симбиозам (эндоцитобиозам).
Изучение ^-фиксирующей бобово-ризобиаль-ной системы дает нам примеры качественного возрастания целостности (молекулярно-генети-ческой, структурно-функциональной, популяци-онной), происходящего на фоне экологической облигатности симбиоза, т.е. без усиления взаимной зависимости партнеров, однако при повышении генотипической специфичности их взаимодействия. Сравнительно-морфологический анализ ультраструктуры клубеньков, образуемых различными бобовыми (рис. 1), позволяет проследить возрастание целостности симбиоза при
переходах: а) от внеклеточного поддержания бактерий в инфекционных нитях или в межклеточных пространствах к внутриклеточному симбиозу, возникающему при эндоцитозе бактерий
Рис. 1. Прогрессивная эволюция бобово-ризобиального симбиоза. 1 - безклубеньковые симбиозы: ^-фиксирующие бактерии поддерживаются в инфекционных нитях (ИН) и в межклеточных пространствах кортекса корня (Gleditsia, Ceratonia, Cercis); 2 - примитивные клубеньки: эндоцитоз бактерий в растительные клетки отсутствует, Ы2-фиксация происходит в ИН (Cassia, Andira, Hymenolobium); 3 - эволюционно продвинутые клубеньки с неспециализированными (мульти-бактериаль-ными) внутриклеточными симбиосомами (С), содержащими слабо дифференцированные ^-фиксирующие бактериоды (большинство бобовых); 4 - то же со специализированными (моно-бактериальными) симбиосомами, содержащими глубоко дифференцированные бактериоды (A - Arachis, Б - Pisum).
Рис. 2. Структурно-функциональная организация детерминированных (А) и недетерминированных (Б) клубеньков бобовых. Гистологические дифференцировки недетерминированного клубенька: 1 - зона инфицирования, 2 - зона префиксации, 3 - зона активной Ы2-фиксации, 4 - зона старения.
Транспорт по ксилеме
ООО
Q-CLE системный сигнал
NOD3
Поздние стадии —»- развития
клубеньков ГК, БР, ИУК, 4 ENOD40
1 АФК, этилен, ' ЖК, АБС, CK
^зосфер3-
Кортекс и перицикл
Рис. 3. Системная регуляция бобово-ризобиального симбиоза (Ferguson et al., 2010, модифицировано). LysM RLKs - рецептор-подобные киназы с доменами, связывающими олигохитиновые остатки; Q-CLE - сигнальные белки; LRR RLK -рецептор-подобная киназа с лейцин-богатыми повторами (узнает сигнальные факторы белковой природы); NIN - белок, активирующий развитие клубеньков при азотном голодании (сходен с белком Mid Chlamydomonas, активирующим гамето-генез на безазотной среде); NOD3 - нодулин (клубенек-специфичный белок), накапливающимся в паренхиме клубенька; ENOD40 - нодулин, регулирующий баланс ауксинов и цитокининов; ГК - гиббереловая кислота; БР - брассиностероиды; ИУК - индолил-уксусная кислота; АФК - активные формы кислорода; ЖК - жасмоновая кислота; АБС - абсцизовая кислота; СК - салициловая кислота; SDI -фактор, синтезируемый в листьях и мигрирующий в корень, где он подавляет деление клеток кортекса (образование клубенькового примордия); KAPP1, KAPP2 - фосфорилазы, связанные с киназами.
в растительные клетки, где формируются стабильные симбиосомы (Bryan et al., 1996); б) от неспециализированных симбиосом, содержащих по несколько ^-фиксирующих бактероидов, которые внешне мало отличаются от свободножи-вущих бактерий и сохраняют репродуктивную активность, к специализированным симбиосомам, содержащим единичные, глубоко дифференцированные, неспособные к репродукции бактероиды. Они тесно контактируют с симбиосомной мембраной, обеспечивая активный обмен партнеров трофическими и сигнальными факторами (Sprent,
2001). К числу последних относятся выявленные у эволюционно продвинутых "галегоидных" бобовых (например, у гороха, клевера, люцерны, козлятника) цистеинсодержащие белки, которые вызывают дифференцировку бактерий в бактероиды и образование специализированных сим-биосом (Velde et al., 2010).
Важным фактором повышения целостности клубенькового симбиоза является усложнение механизмов инфицирования растений - от проникновения ризобий через разрывы ризодермиса, возникающие при росте боковых корней, к актив-
Рис. 4. Обратные связи, определяющие онтогенез и эволюцию бобово-ризобиального симбиоза (А - локальные взаимодействия при колонизации бактериями корней, Б - системные взаимодействия при развитии клубеньков, В - метаболическая интеграция партнеров). 1 - клетка ризобий на стадии преинфекции; 2 - выделение флавоноидов, активирующих гены вирулентности бактерий; 3 - синтез и выделение Ыоё-факторов, активирующих инфекционный процесс и образование клубенька; 4 - клетка корневого волоска, инфицируемая бактериями; 5 - закладка примордия в кортексе корня; 6 - колонизация бактериями, находящимися в инфекционной нити, клеток молодого клубен
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.