УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ, 2007, том 127, № 4, с. 339-357
УДК 576.8.095.38 + 581.557(575)
КООПЕРАЦИЯ РАСТЕНИЙ И МИКРООРГАНИЗМОВ: НОВЫЕ ПОДХОДЫ К КОНСТРУИРОВАНИЮ ЭКОЛОГИЧЕСКИ
УСТОЙЧИВЫХ АГРОСИСТЕМ
© 2007 г. И. А. Тихонович, Н. А. Проворов
Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии,
Пушкин, С.-Петербург
Симбиозы растений с микроорганизмами разделены на две группы: трофические (образуемые с микоризными грибами или с азотфиксирующими бактериями) и защитные (с эндо- и эпифитными микробами, подавляющими развитие фитопатогенов или фитофагов). Установлено, что эти симбиозы основаны на глубокой функциональной интеграции генов партнеров, которая связана с их сигнальным взаимодействием, приводящим к возникновению новых клеточных и тканевых структур, а также к объединению метаболических систем растений и микроорганизмов. Сделан вывод, что результате формирования надорганизменных генных комплексов партнеры развивают новые сим-биотические фенотипы, благодаря чему происходит существенное расширение их адаптивного потенциала; со стороны растений оно выражается в повышении экологической самодостаточности, связанной со снижением зависимости от наличия источников питания, а также патогенов и животных-фитофагов. Отмечено, что изучение растительно-микробных взаимодействий позволяет нам предложить стратегию экологически устойчивого растениеводства, основанную на замене агрохи-микатов (минеральные удобрения, пестициды) микробными препаратами.
ВВЕДЕНИЕ
Эколого-генетический и молекулярный анализ растительно-микробных взаимодействий -увлекательное и быстро развивающееся направление современной биологии. Эти взаимодействия могут быть разделены на две группы: трофические и защитные (табл. 1). Первая группа является наиболее распространенной, так как корневая система у большинства растений не может полностью обеспечить их питательными веществами. Особенно ярко адаптивные функции этих симбиозов проявляются в отношении питания азотом и фосфором, основные запасы которых в большинстве почв находятся в составе высокомолекулярных соединений, недоступных для ассимиляции корнями [113]. Наиболее изученные трофические симбиозы - это: 1) микоризы, которые характерны для большинства растений и обеспечивают их связь с почвой, снабжая хозяина всем комплексом элементов питания, 2) азото-фиксирующие симбиозы, приуроченные к определенным группам растений (наиболее изучены среди них бобовые и близкие к ним двудольные, которые образуют азотфиксирующие клубеньки), однако способные служить источником азота для всего фитоценоза.
Играя роль первичных продуцентов в большинстве наземных экосистем, растения привлекают многочисленных патогенов и фитофагов, защита от которых может быть связана с поддержанием разнообразных микросимбионтов. Кор-
невые ассоциации с ризосферными бактериями обеспечивают защиту растений от грибных и бактериальных патогенов, а эндофитные грибы и бактерии осуществляют биоконтроль разнообразных животных-фитофагов. Изучение этих симбиозов открывает широкие возможности для конструирования экологически устойчивых агро-систем, высокая продуктивность которых может быть обеспечена при минимальном использовании удобрений и средств защиты растений [107].
АЗОТФИКСИРУЮЩИЕ СИМБИОЗЫ
Обладая способностью к активному усвоению углекислоты, растения обычно испытывают недостаток азота, поскольку они, как и другие эука-риоты, лишены способности к фиксации N2. Фермент нитрогеназа, катализирующий этот процесс, обнаружен только у прокариот, благодаря симбиозам, с которыми растения могут обеспечивать себя азотом, приобретая способность развиваться на обедненных этим элементом почвах (табл. 2).
Бобово-ризобиальный симбиоз
Бобовые растения (сем. Fabaceae), насчитывающие 17-19 тысяч видов, распространенных во всех почвенно-климатических зонах Земли, благодаря симбиозу с клубеньковыми бактериями (ризобиями) вносят огромный вклад в азотный баланс наземных экосистем и агроценозов. Фик-
Таблица 1. Основные типы растительно-микробных симбиозов
Функции, полезные для растения
Механизмы
Наиболее изученные симбиозы
Снабжение азотом
Снабжение фосфором
Биоконтроль патогенов
Подавление животных-фитофагов
Трофический симбиоз
Фиксация N2 Клубеньковые бактерии (ризобии) с бобовыми;
актиномицеты Frankia с некоторыми двудольными; нитчатые цианобактерии (Nostoc, Ana-baena) с различными растениями
Эктомикоризные (ЭМ) грибы с покрытосеменными и голосеменными (в основном с деревянистыми и кустарниковыми формами)
Грибы арбускулярной микоризы (АМ) с 80-90% наземных растений
Фосфат-растворяющие бактерии (Bacillus) и микоризные грибы
Ассимиляция почвенного азота (включая минерализацию органических остатков)
Ассимиляция почвенных фосфатов и их передача растению
Мобилизация фосфора из нерастворимых почвенных соединений
Защитный симбиоз
Конкурентное исключение патогенов (включая синтез антибиотиков), индукция иммунных систем растения
Синтез токсинов
Рост-стимулирующие ризобактерии, p-эндофи-ты (Phialophora, Gliocladium) и некоторые микоризные грибы
Спорыньевые грибы (Qavicipitaceaе), грам-положительные бактерии (Clavibacter)
Таблица 2. Симбиозы растений с ^-фиксирующими бактериями
Локализация микроорганизмов в растении Гетеротрофные бактерии Автотрофные бактерии (цианобактерии)
Внутриклеточная (в симбиосомах) или субклеточная (в везикулах или в инфекционных нитях) Эндофитная (в межклеточных пространствах, внутритканевых полостях или в поводящей системе) Эпифитная (на наружных поверхностях) Ризобии с бобовыми (Fabaceae) и некоторыми небобовыми (Parasponia; Ulmaceae)*; актиномицеты Frankia с некоторыми двудольными** Azoarcus, Acetobacter, Herbaspirillum с различными растениями, в т.ч. со злаками Azospirillum, Flavobacterium, Enterobacter в ризосфере или ризоплане различных растений Nostoc с некоторыми цветковыми (Gunnera) Nostoc или Anabaena с печеночниками (Anthoceros), папоротниками (Azolla) или голосеменными (Cycas) Nostoc со мхами (Sphagnum)
Примечание. * Известны редко встречающиеся фототрофные ризобии, способные формировать стеблевые клубеньки у некоторых тропических бобовых: Sesbania, Aeshynomene, №рШта [50]. ** Семейства ВеШ1асеае, Casuarinaceae, Мупсасеае, Е1ае-gnaceae, Rhamnaceae, Rosaceae, Coriariaceae, Datisticaceae, относящиеся к той же филогенетической линии двудольных, что и бобовые (клад Rosid-1).
сация азота осуществляется в специальных органах - корневых (иногда стеблевых) клубеньках, развитие которых представляет собой сложно организованный процесс, основанный на координированной экспрессии генов партнеров.
Развитие и регуляция. Бобово-ризобиальные взаимодействия варьируют по специфичности, которая проявляется главным образом на ранних стадиях симбиоза и связана с его сигнальной регуляцией [43]. Бобовые умеренных широт (Pisum, Medicago, Lotus, Trifolium) инокулируют-ся узким спектром а-протеобактерий (Rhizobium и Sinorhizobium, близкие к фитопатогенам Agro-
bacterium). Взаимодействия тропических бобовых со своими микросимбионтами гораздо менее специфичны: в них участвуют разные группы а-протеобактерий (включая не только виды (Sino)Rhizobium, но также Azorhizobium, сходные с Xanthobacter, и Bradyrhizobium, сходные с Rhodopseudomonas) и некоторые Р-протеобакте-рии [83].
Основными детерминантами хозяйской специфичности ризобий являются липо-хито-олигоса-харидные Nod-факторы - уникальные сигнальные молекулы, не известные за пределами данного симбиоза [88]. Nod-факторы состоят из трех-
шести остатков N-ацетил-глюкозамина и жирной кислоты (16-20 атомов углерода). Их синтез кодируется бактериальными генами вирулентности (nod/nol/noe), транскрипцию которых активируют флавоноиды, выделяемые корнями [43, 101]. Лишь некоторые из этих генов являются общими для всех ризобий, например, гены nodABC, кодирующие структуру коровой части Nod-фактора (липо-олигохитиновый скелет). Большинство генов вирулентности характерно только для определенных видов или даже штаммов, и именно они определяют их специфичность к растениям определенной группы перекрестной инокуляции. Большинство генов nod/nol/noe активируется только после попадания ризобий в ризосферу специфичного хозяина, где флавоноиды воздействуют на белок NodD (сенсор растительных сигналов). Он выполняет роль активатора промоторов всех остальных генов вирулентности, содержащих консервативную последовательность nod-box [72].
Специфичность симбиоза определяется модификациями коровой части Nod-фактора, а также структурой жирнокислотного остатка. Например, сульфатирование Nod-фактора в позиции R6 (кодируется генами nodP, nodQ, nodH) необходимо для взаимодействия S. meliloti с люцерной, а ацетилирование (кодируемое геном nodX) - для взаимодействия R. l. bv. viceae с "Афганскими" формами гороха. Интересно отметить, ген nodX может быть замещен геном nodZ, контролирующим иную модификацию (фукозилирование, а не ацетилирование) [87], что говорит о неоднозначности механизмов рецепции Nod-фактора. Эти отношения контролируются по схеме ген-на-ген [106], показывая сходство ранних стадий развития клубеньков с паразитарными взаимодействиями. Действительно, Nod-факторы по своей структуре близки к элиситорам фитопатогенов, вызывающим у хозяев реакцию гиперчувствительности [88].
Сходство ранних стадий симбиоза с фитопато-генными процессами становится еще более очевидным при рассмотрении сигнального каскада, запускаемого Nod-факторами в корнях растений. Узнавание этих факторов осуществляют рецептор-подобные киназы (RLK), содержащие LysM мотив, после чего сигнальная информация поступает на внутренние мессенджеры, регулирующие развитие тканевых и клеточных структур симбиоза [75, 91]. Среди них наиболее изучены RLK, содержащие лейцин-богатые повторы, характерные для продуктов ^-генов, участвующих в защите растений от патогенов [81]. Работу сигнального каскада активируют гены ранних нодулинов (ENOD), многие из которых сходны с патоген-регулируе-мыми белками и экстенсинами, участвующими в реакции на патогенную атаку [36, 52, 95].
В то же время, развитие тканевых и клеточных стр
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.