ОНТОГЕНЕЗ, 2011, том 42, № 4, с. 285-299
= БИОЛОГИЯ РАЗВИТИЯ РАСТЕНИЙ
УДК 582.531
ЛАБИЛЬНОСТЬ МОРФОГЕНЕЗА РЕПРОДУКТИВНЫХ ОРГАНОВ Ruppia maritima (Ruppiaceae, Alismatales): ОТ ДВУХ ЛАТЕРАЛЬНЫХ ЦВЕТКОВ
К ОДНОМУ ТЕРМИНАЛЬНОМУ
© 2011 г. И. Э. Локк, Д. Д. Соколов, М. В. Ремизова
Кафедра высших растений биологического факультета МГУ, 119991 Москва E-mail: ingridlock@rambler.ru, sokoloJf-v@yandex.ru, remizowa@yahoo.com Поступила в редакцию 25.02.10 Окончательный вариант получен 16.11.10
Элементарное соцветие Ruppia обычно представлено открытым двухцветковым колосом, но изредка цветки конгенитально срастаются друг с другом, образуя единую терминальную цветкоподобную структуру. Данное отклонение от типичного для Ruppia хода морфогенеза репродуктивных структур похоже на таковое у хорошо изученных мутантов модельных объектов генетики развития — Arabi-dopsis и Antirrhinum. Изучение Ruppia позволяет проследить лабильность морфогенеза по данному признаку в естественных популяциях. Эти данные важны для понимания эволюционного перехода от открытых к закрытым соцветиям. В этой работе впервые приводятся данные о частоте встречаемости терминальных цветкоподобных структур в природных популяциях Ruppia maritima и об особенностях их морфогенеза, впервые проведено сравнение васкулатуры соцветий со свободными и сросшимися цветками. Показано, что частота встречаемости соцветий со сросшимися цветками сильно варьирует от популяции к популяции. Данные о варьировании числа органов в цветках у растений из разных популяций позволяют предположить, что увеличение размера флоральных при-мордиев — один из факторов, способствующих их объединению в единый примордий терминальной структуры. Проводящая система соцветий R. maritima со сросшимися цветками устроена так же, как проводящая система одного цветка, причем ничто не противоречит гипотезе о терминальном положении этой структуры. В соцветиях R. maritima со сросшимися цветками в трансверзальном положении нередко встречаются тычинки с инвертированной полярностью. Возможно, это первый документально зафиксированный случай инверсии относительной полярности тычинок и плодолистиков у покрытосеменных растений.
Ключевые слова: морфогенез, инверсия полярности, конгенитальное срастание, соцветие, терминальные цветкоподобные структуры, фасциация, цветок, Ruppia.
В последние десятилетия достигнут значительный прогресс в понимании генетических механизмов регуляции морфогенеза соцветий у модельных представителей покрытосеменных растений. Традиционно при изучении морфологии соцветий большое внимание уделяют наличию или отсутствию терминальных цветков на осях различных порядков. Этот признак лежит в основе описательных классификаций соцветий, которые широко используются ботаниками (Troll, 1964; Weberling, 1989; Кузнецова, 1991; Кузнецова и др., 1992). Два классических объекта экспериментальных исследований генетической регуляции морфогенеза репродуктивных органов растений — Arabidopsis и Antirrhinum — в диком типе имеют соцветия без терминальных цветков. Получены мутанты Arabidopsis и Antirrhinum, которые всегда или при определенных условиях развивают соцветия с терминальными цветками, выявлены и проанализированы со-
ответствующие регуляторные гены (Alvarez et al., 1992; Coen, Nugent, 1994; Bradley et al., 1996, 1997; Liljegren et al., 1999; Ежова, Пенин, 2001; Пенин и др., 2005), а отчасти — их ортологи у некоторых других покрытосеменных (Ordidge et al., 2005). Детальное изучение мутантов показало, что структура, развивающаяся у них на верхушке соцветия, может существенно отличаться по морфологии от латеральных цветков, характерных для данного вида (Пенин и др., 2005). Иногда ее можно интерпретировать как результат полного срастания самых верхних латеральных цветков. Поэтому для обобщения всего разнообразия структур, наблюдаемых у такого рода мутантов, целесообразно использовать более нейтральное понятие — терминальные цветкоподобные структуры (о термине см.: Sokoloff et al., 2006).
Терминальные цветкоподобные структуры выявлены — с большей или меньшей частотой — и при
Лист (Ту Плодолистик
Рис. 1. Диаграммы, иллюстрирующие морфологический ряд, связывающий соцветия Ruppia maritima типичного строения и соцветия с терминальной цветкоподобной структурой. Рисунок в графически измененной форме воспроизведен из работы (Sokoloff et al. 2006); положение придатков тычинок на рисунке в указано по новым результатам данного исследования.
изучении естественной изменчивости структуры соцветий в природных популяциях различных однодольных и двудольных растений, которые в норме имеют соцветия без терминального цветка (Buzgo, Endress, 2000; Buzgo et al., 2004; Sokoloff et al., 2006; Lock et al., 2009). Анализ терминальных цветкоподобных структур у растений из природных популяций и их сравнение с таковыми у мутантов модельных организмов важны для понимания общих для покрытосеменных растений механизмов регуляции морфогенеза, а также для выявления возможных направлений эволюционных преобразований соцветий и конкретных сценариев таких преобразований (Sokoloff et al., 2006). Представители семейства Ruppiaceae, включающего один род (Ruppia), на наш взгляд, особенно перспективны как объект для исследований в данной области. У них отмечено не просто формирование терминальных цветкоподобных структур, а полное преобразование двухцветкового колоса (то есть соцветия с двумя сидячими латеральными цветками) в терминальную цветкоподобную структуру. Высказана гипотеза, что в ходе эволюции сходные преобразования привели к возникновению традиционно описываемых как терминальные цветки своеобразных репродуктивных структур у близкого к Ruppiaceae семейства Cymodo-ceaceae (Sokoloff et al., 2006).
Виды Ruppia — многолетние или однолетние водные растения, обитающие в солоноватых водоемах разной степени солености. Имея исключительно широкое географическое распространение, представители рода встречаются как в прибрежных водах и на литорали морей и океанов, так и во внутриконтинентальных водоемах. Когда растение переходит к формированию репродуктивных структур, побеги Ruppia сильно ветвятся и оси каждого порядка ветвления завершаются элементарным соцветием — двухцветковым колосом (Gamer-ro, 1968; Posluszny, Sattler, 1974; Dahlgren etal., 1985; Цвелев, 1982; Kaul, 1993; Мавродиев, Соколов, 1998). В колосе Ruppia один цветок расположен несколько выше другого. Цветки не имеют кроющих листьев, поэтому может возникнуть вопрос, не является ли верхний цветок морфологически терминальным. Латеральное положение верхнего цветка колоса доказывается его расположением под явственным углом (около 90 градусов) к оси соцветия, а также наблюдаемым иногда продолжением оси соцветия выше места прикрепления верхнего цветка (Gamerro, 1968; Цвелев, 1982; Tomlinson, 1982). Цветок Ruppia (см. рис. 1, а) имеет две тычинки в медианном положении, каждая с очень короткой нитью и широким связником. На верхушке связника, с его абаксиальной (т.е. удаленной от центра цветка) стороны, находится небольшая чешуйка. Согласно одной точке зрения — это
рудимент приросшего к тычинке листочка околоцветника, а согласно другой — вырост тычинки, не имеющий отношения к околоцветнику (Gamerro, 1968; Markgraf, 1936; Posluszny, Sattler, 1974; Цве-лев, 1982; Kaul, 1993; Мавродиев, Соколов, 1998). Гинецей состоит из свободных плодолистиков. Число плодолистиков в цветке варьирует в пределах рода от 2 до 19 (Kaul, 1993; Zhao, Wu, 2008), но часто их 4, в двух димерных кругах (рис. 1).
При предварительном изучении материала по Ruppia maritima, собранного на побережье Белого моря, были обнаружены соцветия, в которых два латеральных цветка колоса были в различной степени сросшимися между собой (Sokoloff et al., 2006). При небольшой степени срастания между цветками расположенные рядом друг с другом верхние тычинки двух соседних цветков срастались в единый орган (рис. 1, б). При значительной степени срастания двух цветков колоса формировалась структура, которая по своей морфологии напоминала единственный терминальный цветок (рис. 1, г). Такая терминальная цветкоподобная структура гомологична типичному соцветию из двух латеральных цветков, что доказывается наличием целого ряда переходных форм (например, рис. 1, в) среди соцветий, принадлежащих растениям из одной популяции (Sokoloff et al., 2006). В работе (Sokoloff et al., 2006) дано лишь краткое описание терминальных цветкоподобных структур у Ruppia maritima. В ней нет данных об анатомическом строении соцветий со сросшимися цветками, о частотах встречаемости таких соцветий и о некоторых деталях их морфологии. Ниже мы представляем данные о соцветиях R. maritima из других популяций с побережья Белого моря, восполняющие этот пробел. Следует отметить, что нам неизвестны работы других авторов, в которых было бы упомянуто явление срастания цветков у Ruppia, хотя цветкам и соцветиям представителей этого рода (в том числе — R. maritima) посвящено несколько детальных исследований (Gamerro, 1968; Posluszny, Sattler, 1974; Kaul, 1993; Lacroix, Kemp, 1997).
Формирование соцветий со сросшимися цветками у Ruppia — результат существенной модификации типичной для представителей данного рода программы морфогенеза репродуктивных структур. Срастание между цветками носит конгени-тальный характер. Процесс конгенитального срастания как таковой в ходе морфогенеза не наблюдается, и о факте срастания можно судить лишь на основании построения морфологических рядов (Verbeke, 1992; Соколов и др., 2006). Поскольку процесс конгенитального срастания нельзя напрямую наблюдать в ходе морфогенеза, конгениталь-но сросшиеся структуры можно также рассматривать как "недоразделившиеся". Поэтому процессы, ведущие к появлению терминальных цветко-подобных структур у Ruppia и ряда других расте-
ний, во многом близки к явлению фасциации (Sokoloff et al., 2006), которое связано со значительным увеличением объема апикальной меристемы.
Хотя анализ лабильности морфогенеза соцветий у беломорских растений R.. maritima представляет очевидный интерес, его прямое изучение технически затруднено.
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.