ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ, 2014, том 75, № 2, с. 104-123
УДК 598.2: 577.354.9
МАГНИТОРЕЦЕПТОРНЫЕ СИСТЕМЫ У ПТИЦ: ОБЗОР СОВРЕМЕННЫХ ИССЛЕДОВАНИЙ
© 2014 г. Д. А. Кишкинёв1, Н. С. Чернецов2,3
1 NIG 2W1 Канада, Гелф, Университет Гелфа, Кафедра интегративной биологии 2 Зоологический институт РАН, Биологическая станция "Рыбачий" 238535 Россия, Калининградская обл., пос. Рыбачий 3 С.-Петербургский государственный университет 199034 С.-Петербург, Университетская наб., 7/9 e-mail: nikita.chernetsov@gmail.com Поступила в редакцию 21.03.2013 г.
В настоящее время можно считать доказанным наличие у птиц как минимум двух независимых систем магниторецепции, основанных на разных биофизических принципах, локализованных в разных частях тела и имеющих разную иннервацию. Одна магниторецепторная система локализована в сетчатке глаза и, возможно, основана на фотозависимых бирадикальных химических реакциях на основе белка криптохрома. Информация от этих магниторецепторов обрабатывается в специализированной области зрительного гиперпаллиума, так называемом кластере N. Есть основания полагать, что зрительный магниторецептор обеспечивает восприятие компасной информации, необходимой для ориентации мигрирующих птиц. Вторая магниторецепторная система, вероятно, основана на магнитных свойствах соединений железа (биогенного магнетита), расположена где-то в надклювье (точная локализация и ультраструктура рецепторов неизвестна) и иннервируется глазной ветвью тройничного нерва. Не исключено, что эта система участвует в репрезентации пространства, обеспечивая или аналог карты, или более примитивные "реперы", основанные на регулярной пространственной вариации геомагнитного поля. Магнитная "карта", по-видимому, обеспечивает процесс навигации мигрирующих птиц на масштабе сотен и тысяч километров. Помимо этих двух систем, существование которых можно считать достаточно убедительно показанным (даже если их детали не до конца выяснены), есть данные о наличии у птиц третьей системы магниторецепции, основанной на деятельности вестибулярного аппарата. Не исключено, что магниторецепция на основе оксидов железа происходит в лагене (структура, гомологичная улитке внутреннего уха сумчатых и плацентарных млекопитающих), а полученная информация обрабатывается в вестибулярных ядрах головного мозга. Существование этой магниторецепторной системы нуждается в дополнительном подтверждении, а ее функция остается полностью неизвестной.
Вопрос о том, как мигрирующие птицы находят дорогу во время своих сезонных перемещений, часто на тысячи километров, занимал естествоиспытателей с самого начала научных исследований биологии птиц (Newton, 1896). Первые же научные опыты по кольцеванию птиц, проведенные в начале XX в., показали, что заметная часть перелётных птиц на следующий год возвращаются в места рождения или предыдущего размножения (Thienemann, 1927). Эти данные невозможно объяснить случайными причинами, т.е. птицы должны иметь механизм для определения направления на цель миграции и для выбора и поддержания определённого компасного направления. Определение своего положения относительно цели движения (миграции или, в случае экспериментального завоза, хоминга) без прямого сенсорного контакта с
целью принято называть способностью к навигации; способность выбирать и поддерживать компасное направление называется способностью к ориентации. Более полувека назад Густав Крамер высказал концепцию "карты и компаса", согласно которой мигрирующая (или совершающая хоминг) птица должна сначала определить, где она находится по отношению к цели (или, что то же самое, где находится цель по отношению к ней; этап карты), а затем выбрать направление на цель и поддерживать его (этап компаса; Kramer, 1953). Способность пользоваться компасом называется ориентаций, способность пользоваться картой -навигацией.
Вопрос о физической природе навигационной карты мигрирующих птиц не может считаться удовлетворительно разрешенным. Неоднократно
высказывались предположения, что навигационная карта мигрантов имеет магнитную природу (Munro et al., 1997a; Fischer et al., 2003; Freake et al., 2006). Мы считаем эту гипотезу весьма вероятной (Kishkinev et al., 2013), хотя следует признать, что по крайней мере для некоторых видов птиц есть весьма убедительные аргументы в пользу существования ольфакторной карты (Wallraff et al., 1995; Gagliardo et al., 2006, 2008, 2009; Holland et al., 2009). Часто высказываемое возражение, что в силу физических особенностей магнитного поля Земли геомагнитная карта не может функционировать повсеместно (Boström et al., 2012), не может быть принято. Магнитная карта определенного вида животных не должна функционировать на всей земной поверхности - вполне достаточно, если она будет функционировать в тех областях, которые этот вид регулярно посещает во время своих сезонных перемещений. То же следует сказать и о гипотетической ольфакторной карте. Надо, однако, признать, что геомагнитная природа навигационной карты птиц - дальних мигрантов, хотя и является весьма перспективной гипотезой, пока не может считаться доказанным научным фактом (Kishkinev et al., 2013).
Ситуация с изучением физической природы компасных систем мигрирующих птиц является более удовлетворительной. В настоящее время признано существование у мигрирующих птиц не менее трёх независимых систем определения сторон света. Первая система основана на определении сторон света по видимому движению Солнца по небосводу (Kramer, 1951, 1953; Schmidt-Koenig, 1990), вторая - по картине звездного неба (Emlen, 1967a, b; Wiltschko et al., 1987; Wiltschko R., Wiltschko W., 2009a), третья -с использованием систем геомагнитного поля (Wiltschko W., Wiltschko R., 1972). Между этими системами существуют сложные и не до конца выясненные иерархические отношения (Muheim et al., 2006; Liu, Chernetsov, 2012). В данном обзоре нас интересует магнитная компасная система мигрирующих птиц, существование которой убедительно доказано (Wiltschko W., Wiltschko R., 1972). Понятно, что магнитная компасная система не может функционировать без механизма восприятия магнитного поля.
Ориентация и навигация по магнитному полю Земли - это разные процессы. Для ориентации необходимо уметь определять стороны света. Навигационная карта, если она основана на восприятии геомагнитной информации, требует способности определять общую интенсивность поля и инклинацию (магнитное наклонение, т.е. угол
наклона линий магнитного поля к земной поверхности; Boström et al., 2012). Если бы птицы могли определять деклинацию (магнитное склонение, т.е. угол между географическим и магнитным севером), это дало бы им мощный инструмент для использования параметров магнитного поля как карты. Впрочем, способность определять деклинацию у птиц в принципе может иметься (для этого достаточно воспользоваться астрономическим (солнечным или звёздным) и магнитным компасами и сравнить получившиеся результаты), но ещё никогда не была экспериментально показана.
Поскольку для ориентации и навигации требуется умение измерять разные параметры магнитного поля с разной точностью (в целом, для навигации требуется значительно большая точность, чем для ориентации), в принципе возможно, что для этого используются разные магнито-сенсорные системы. Имеющиеся к настоящему моменту эмпирические данные и теоретические модели, их интерпретерующие, указывают на существование не менее двух (а возможно, и трёх) разных магниторецепторных систем у птиц: 1) химические магниторецепторы, расположенные в сетчатке глаза и использующие бирадикальные реакции и 2) магниторецепторы, содержащие намагниченные минеральные частицы, ассоциированные с тройничным нервом и, вероятнее всего, расположенные в районе надклювья. В разд. 1 и 2 мы подробно рассмотрим современное состояние изученности этих двух систем. В разд. 3 будет рассмотрена гипотеза о существовании третьей магниторецепторной системы, ассоциированной с внутренним ухом (лагеной). В разд. 4 мы рассмотрим функции и взаимодействие первых двух наиболее изученных магнитосенсорных систем.
МАГНИТОРЕЦЕПЦИЯ НА ОСНОВЕ ФОТОЗАВИСИМЫХ БИРАДИКАЛЬНЫХ ХИМИЧЕСКИХ РЕАКЦИЙ
Впервые гипотеза о том, что химические реакции могут лежать в основе магниточувствитель-ных рецепторов, была выдвинута Клаусом Шуль-теном и его соавторами в конце 1970-1980-х годов (Schulten et al., 1978; Schulten, 1982; Schulten, Windemuth, 1986). В 1980-х годах было установлено, что сильные магнитные поля (порядка 10-100 Гс) могут влиять на выход продуктов химических реакций с участием двух радикалов (бирадикаль-ные реакции, Steiner, Ulrich, 1989). В то же время было теоретически предсказано (Кузнецов, Ванаг, 1987), а затем экспериментально показано, что и более слабые поля, сопоставимые по интенсивности с геомагнитным полем (напряженность поля
порядка 0.5 Гс), могут изменять выход продукта бирадикальных реакций (Batchelor et а1., 1993). Однако до начала XXI в. гипотеза бирадикальной магниторецепции не привлекала внимания биологов, так как была слишком абстрактной и не предлагала физиологически правдоподобных механизмов восприятия и передачи магнитной информации. В 2000 г. вышла статья Торстена Рит-ца с соавторами, в которой идеи Шультена были положены в основу так называемой модели радикальных пар (КИз et а1., 2000). В данной модели предполагается, что птицы могут использовать в качестве магниторецеторов светочувствительные молекулы белков-криптохромов. Авторы предположили, что криптохромы расположены в клетках сетчатки глаза птиц, и что они подвергаются фотоокислению в результате абсорбции фотонов, обладающих определенной энергией. Зависимость функциональности магнитного компаса от спектрального состава падающего света была показана еще в 1990-х годах в ряде поведенческих экспериментов супругами Вильчко и их соавторами ^ЬсЬко, 1978; Wi1tschko et а1., 1993, 2000, 2001, 2005, 2007, 2008; Wi1tschko Ж, Wi1tschko R., 1995, 1999, 2001; Wi1tschko R., Wi1tschko Ж, 2009Ь; Мипго et а1., 1997а; Rapp1 et а1., 2000; Muheim et а1., 2002; Stapput et а1., 2008). Модель радикальных пар объясняет вышеупомянутые поведенческие
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.