УДК 575:576.6.71
МАКРОЭВОЛЮЦИЯ СИМБИОЗА КАК САМООРГАНИЗАЦИЯ НАДВИДОВОЙ СИСТЕМЫ, КОНТРОЛИРУЕМАЯ ЕСТЕСТВЕННЫМ ОТБОРОМ
© 2013 г. Н. А. Проворов, Н. И. Воробьев
Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии, Санкт-Петербург E-mail: provorov@newmail.ru
Мутуалистические симбиозы - удобные модели для анализа эколого-генетических механизмов прогрессивной эволюции, которые остаются мало изученными для унитарных (свободноживущих) организмов. В системе бобово-ризобиального симбиоза размещение ^-фиксирующих бактерий во внеклеточных и внутриклеточных компартментах клубеньков (инфекционные нити, симбио-сомы), приобретенных растениями в ходе коэволюции с микроорганизмами, индуцирует в их популяциях групповой отбор в пользу признаков мутуализма (полная передача фиксированного азота растению-хозяину, дифференцировка бактерий в не способные к размножению бактероиды). При колонизации инфекционных нитей ризобиями увеличивается клональность их популяций, что вызывает в них междемовый отбор на повышение нитрогеназной активности. Эта активность еще более возрастает при колонизации симбиосом бактериями, благодаря которой в их популяциях индуцируется родственный отбор в пользу необратимой дифференцировки бактероидов. Действие на бактерии этих форм отбора привело к переходу безклубеньковых (ризосферных и эндофитных) растительно-микробных ассоциаций, основанных на стимуляции роста корней ауксинами, в клубеньковые симбиозы, основанные на эффектах ^-фиксации.
Ключевые слова: эволюция симбиоза, адаптивная и прогрессивная эволюция, индивидуальный и групповой отбор, растительно-микробные симбиозы, клубеньковые бактерии, бобовые растения, математические модели.
ВВЕДЕНИЕ
Эволюция симбиоза (симбиогенез) привлекает огромное внимание исследователей как универсальная и высокоэффективная стратегия адаптации организмов к неблагоприятным условиям среды, осуществляемой в составе стабильных надвидовых комплексов (Douglas, 1994; Seckbach, 2002). По структурно-функциональной организованности и генетической целостности симбиозы занимают промежуточное положение между унитарными ("свободноживущими") организмами и биоценозами (Tikhonovich, Provorov, 2009; Шапошников, 1975; Проворов, Воробьев, 2012). В ходе своего исторического развития симбиозы претерпели быструю прогрессивную эволюцию, которая привела к становлению новых типов организации, расширивших адаптивные возможности партнеров. Эти эволюционные новации наиболее ярко выражены при взаимовыгодном (мутуалистическом) взаимодействии организмов.
В этом случае коэволюционные процессы могут приводить к необратимым структурно-функциональным и генетическим изменениям партнеров, которые претерпевают интегративную эволюцию, следуя по пути "факультативные симбиозы ^ экологически облигатные симбиозы ^ генетически облигатные симбиозы ^ новые организмы" (Проворов, 2005; Ма^иШ, 2010). Интегративные процессы в симбиозах - результат коэволюции хозяев и микросимбионтов, которая является результатом взаимного влияния селективных процессов, действующих в популяциях партнеров дапгеп, 1980).
До сих пор соотношение селективных механизмов эволюции симбиоза и осуществляемых на их основе макроэволюционных процессов, остается неясным. Анализ этого соотношения представляет огромный интерес, поскольку по генетическим и экологическим механизмам своей эволюции симбиозы существенно отличаются от свободноживущих организмов (Ма^иШ, 2010).
Так, у симбиотических бактерий выявлены особые типы организации генома (многокомпонентный у экологически облигатных симбионтов, редуцированный у генетически облигатных симбионтов, рудиментарный у клеточных органелл), не характерные для свободноживущих бактерий (Проворов, 2005). Тесно взаимодействующие организмы, которые часто представляют различные уровни клеточной организации - прокарио-тический и эукариотический, могут проявлять признаки альтруизма, определяющего непосредственный адаптивный выигрыш не для своего обладателя, а для партнера по симбиозу (Frank, 1994; Provorov, Vorobyov, 2009). Важную роль в эволюции симбиоза играют эпигенетические механизмы, включая наследование хозяином микросимбионтов, приобретаемых в ходе адаптации к неблагоприятным условиям среды (Тихонович, Проворов, 2010).
Растительно-микробные симбиозы (РМС) -удобные модели для анализа эколого-генетиче-ских основ коэволюции, который проводится с использованием широкого спектра методов экспериментального и математического моделирования (Parniske, 2008; Provorov, Vorobyov, 2010a). Особенно удобны для этого ^-фиксирующие бобово-ризобиальные (клубеньковые) симбиозы, поскольку они: а) детально изучены генетически, б) находятся под контролем растительных генов, задействованных также в формировании микориз, ризосферных ассоциаций и фитопаразитарных систем (Shtark et al., 2010), что дает основания для экстраполяции выводов, полученных при изучении клубенькового симбиоза, на другие типы РМС.
На примере ^-фиксирующего клубенькового симбиоза показано, что основным направлением эволюции мутуализма является повышение его эффективности - влияния симбиоза на экологическую приспособленность партнеров, которая определяется их репродуктивной активностью, а также биомассой, скоростью роста и другими адаптивно значимыми показателями (Denison, Kiers, 2004а, 2004b; Provorov, Vorobyov, 2010b). У бактерий-симбионтов растений эволюция признаков мутуализма контролируется метаболическими и регуляторными связями с хозяевами, которые устанавливаются в ходе развития надви-довой системы, определяя численность и структуру эндосимбиотических микробных популяций (Provorov, Vorobyov, 2010a).
Результатом эволюции клубенькового симбиоза стало приобретение растениями внутритканевых и внутриклеточных компартментов - ниш для
бактерий, в которых они размножаются и проявляют свои мутуалистические свойства, используя метаболиты хозяина и находясь под контролем факторов его гомео стаза. Однако связь между формированием этих ниш и индукцией новых, специфичных для симбиоза форм отбора в микробных популяциях изучена мало. Цель нашей статьи заключается в реконструкции симбиоге-неза, основанной на моделировании процессов естественного отбора, который индуцируется в микробных популяциях при структурном усложнении симбиоза и повышает его экологическую эффективность. Этот подход позволит нам представить макроэволюцию симбиоза как процесс его самоорганизации, происходящей под контролем отбора, роль которого в прогрессивной эволюции генетически унитарных организмов остается неясной (Воронцов, 1999; Иорданский, 2010).
СИСТЕМА ДЛЯ АНАЛИЗА ВЗАИМОСВЯЗИ МАКРО-И МИКРОЭВОЛЮЦИИ СИМБИОЗА
Ранее авторы (Ргоуогоу, УогоЪуоу, 2010а) построили математические модели, позволяющие изучать эволюцию бобово-ризобиального симбиоза как результат естественного отбора, индуцируемого в микробных популяциях метаболическими (обмен партнеров С- и К-соединениями) и регуляторными (системные и локальные сигналы) связями с хозяином. В настоящей статье сделана попытка связать этот отбор со становлением новых симбиотических компартментов, происходящим в эволюции растений.
Прогрессивная эволюция: новые компартменты для размещения бактерий
При моделировании прогрессивной эволюции бобово-ризобиального симбиоза авторы будут исходить из ее общих закономерностей, установленных с использованием методов сравнительной морфологии, физиологии, генетики и молекулярной филогении (8ргеп1;, 2001, 2007; Ргоуогоу, УогоЪуоу, 2010а). Отправной точкой для этой эволюции, которая началась 60-70 млн лет назад, были ризосферные и эндофитные ассоциации между корнями древнейших бобовых и диазотрофными почвенными бактериями. Для современных бобово-ризобиальных симбиозов характерно высокое структурное разнообразие, касающееся стабильности апикальной меристемы (детерминированный и недетерминированный типы клубеньков), локализации К2-фиксирующих
Таблица 1. Структурное разнообразие симбиозов между бобовыми растениями и ^-фиксирующими бактериями
Клубеньки*
Проникновение бактерий в растение
Локализация N2-фиксирующих бактерий*
Растения-хозяева*
Отсутствуют
На корнях, недетерминированные (апикальная меристема)
На корнях, детерминированные (апикальная меристема)
На корнях, детерминированные (меристемы отсутствуют; рост клубенька обеспечивают деления клеток, инфицированных ризобиями)
На корнях, недетерминированные (латеральная меристема)
На стеблях, детерминированные (апикальная меристема)
Через корневые волоски и разрывы эпидермиса Через корневые волоски и разрывы эпидермиса
Путем растворения срединных пластинок в эпидермисе
Через корневые волоски
Через корневые волоски
Через корневые волоски
Через разрывы эпидермиса
Межклеточные пространства и инфекционные нити Инфекционные (фиксационные) нити
Неспециализированные симбиосомы
Неспециализированные симбиосомы
Специализированные сим-биосомы
Неспециализированные симбиосомы
Специализированные сим-биосомы
Через разрывы эпидермиса
Через разрывы эпидермиса
Неспециализированные симбиосомы
Неспециализированные симбиосомы
Gleditsia (C)
Chamaecrista (C), An-dira, Hymenolobium (P)
Mimosa scabrella (M)
Большинство бобовых, представляющих все три подсемейства сем. Fabaceae
Pisum, Medicago, Trifolium, Galega (P) -бобовые галегоидного комплекса
Phaseolus, Lotus, Crota-laria (P)
Arachis (P)
Lupinus (P)
Sesbania, Aeschynomene (P), Neptunia (M)
Примечание: * - недетерминированные клубеньки обладают долгоживущей меристемой, детерминированные клубеньки -короткоживущей меристемой (либо меристема отсутствует); ** - неспециализированные симбиосомы содержат по несколько бактероидов с низким уровнем клеточной дифференцировки; выраженное перибактероидное пространство отделяет бактероиды от симбиосомной мембраны (рис. 1, стадия С3). Специализированные симбиосомы содержат по одному бактероиду с высоким уровнем дифференцировки; перибактероидное пространство редуцировано, что обеспечивает тесный контакт бактериальной и симбиосомной мембран (рис. 1, стадия С4); *** - в скобках указана принадлежность растений к подсемействам бобовых: С (Саеза
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.