ФИЗИОЛОГИЯ РАСТЕНИЙ, 2014, том 61, № 1, с. 23-30
= ОБЗОРЫ
УДК 581.1
МЕХАНИЗМЫ БИОАДГЕЗИИ ВОДОРОСЛЕЙ-МАКРОФИТОВ
© 2014 г. Е. Р. Тараховская
Санкт-Петербургский государственный университет, Санкт-Петербург Поступила в редакцию 23.01.2013 г.
В ходе эволюции у бентосных водорослей-макрофитов сформировались эффективно действующие механизмы обеспечения биоадгезии, позволяющие им в водной среде прикрепиться практически к любой поверхности. Прикрепление спор и зигот водорослей включает два последовательных этапа — это первичная и вторичная (окончательная) адгезия. Анализ информации о составе адгезивных материалов и о механизмах прикрепления бурых, зеленых и красных морских макрофитов показывает, что синтез и выделение адгезивного материала клетками водорослей можно рассматривать как временную интенсификацию синтеза клеточной стенки. Структура первичного адгезива включает ге-левую фазу (альгинатные, ульвановые, агаровые гели) и структурирующий компонент — гибкую сеть на основе разветвленных цепей и/или колец фенольных соединений, полисахаридов или гли-копротеинов. В основе необратимого затвердевания первичного адгезивного материала лежат катализируемые разными типами пероксидаз реакции полимеризации фенольных соединений (бурые водоросли) или гликопротеинов, содержащих аминокислоты с фенольными остатками (красные водоросли). Параллельно формируются ковалентные сшивки между структурирующими компонентами адгезива и полисахаридами гелевой фазы. Результатом является образование вторичного адгезива и окончательное прикрепление организма к субстрату. По-видимому, механизмы прикрепления бентосных водорослей имеют ряд общих черт с механизмами биоадгезии морских беспозвоночных.
Ключевые слова: водоросли-макрофиты — биоадгезия — прикрепление — клеточная стенка — У-галопе-роксидазы — флоротаннины — ферофорин-подобные белки
Б01: 10.7868/80015330314010151
ВВЕДЕНИЕ
В ряду условий, обеспечивающих выживание бентосных водорослей, особое место занимает способность к быстрому и надежному закреплению на субстрате. Освоение нового субстрата является критической стадией онтогенеза этих организмов, часто определяющей всю их дальнейшую судьбу. В ходе эволюции у водорослей сформировались настолько эффективно действующие механизмы обеспечения биоадгезии, что большинство таких организмов способно, находясь в водной среде, прикрепиться практически к любой поверхности [1]. Биоадгезия используется как при разных способах вегетативного размножения водорослей (боковые отростки базальных частей таллома, дающие начало новым организмам; фрагменты таллома, по разным причинам отделившиеся от материнского растения; специализированные вегетативные "заростки"), так и
Адрес для корреспонденции: Тараховская Елена Роллановна. 199034 Санкт-Петербург, Университетская наб., 7/9. Санкт-Петербургский государственный университет, биолого-почвенный факультет, каф. физиологии и биохимии растений. Электронная почта: elena.tarakhovskaya@gmail.com
для прикрепления макрофитов на расселитель-ной стадии жизненного цикла (споры, зиготы, эмбрионы) [2]. В последнем случае прикрепление часто служит сигналом для запуска комплекса морфологических и физиологических изменений, приводящих к дифференцировке и прорастанию спор или зигот [3].
В процессе оседания спор или зигот водорос-лей-макрофитов выделяют две стадии: выбор субстрата и собственно прикрепление. Первая стадия исследована значительно лучше — в многочисленных работах детально описаны субстратные предпочтения и поведенческие реакции спор и зигот макрофитов [2]. При выборе субстрата имеют значение такие его характеристики, как химический состав, гладкость или шероховатость поверхности и степень гидрофильности. В большинстве случаев предпочтительными оказываются шероховатые и относительно гидрофильные поверхности с развившейся бактериальной пленкой [2].
Прикрепление спор и зигот водорослей включает два последовательных этапа — это первичная и вторичная (окончательная) адгезия. Такой ход процесса во многом определяется теми свойства-
ми, которыми должны обладать адгезивные материалы для эффективного действия в условиях водной среды. Выделяемый клетками адгезив изначально должен быть жидким и растекаться по поверхности субстрата, смачивая ее. В то же время, этот материал должен обладать достаточным поверхностным натяжением и минимальной растворимостью в воде. После того, как обеспечен контакт с участком субстрата достаточной площади (сформировалась основа для прикрепительной "подошвы" организма), адгезивный материал должен быстро и надежно затвердеть. Именно это необратимое затвердевание ("задубливание") адгезива, в основе которого лежат реакции полимеризации и образования поперечных сшивок между молекулами, обеспечивает бентосному организму надежное прикрепление к субстрату [4].
Среди водорослей, обладающих способностью к биоадгезии, в настоящее время наиболее детально исследованы представители отдела ВаеИ-1агюрИу1а (например, [5]). Значительно больше неразрешенных вопросов остается в области изучения состава адгезивов морских макрофитов и, особенно, механизмов и регуляции процесса прикрепления этих организмов. В последние годы появилось значительное количество новых, пока недостаточно систематизированных данных по этой теме, анализ которых позволяет выявить ряд закономерностей. Обзор информации, посвященной механизмам биоадгезии водорослей-макрофитов (отделы РИаеорИу1а, СЫогорИу1а и КИоёоркуа), является целью данной работы.
Различные механизмы прикрепления и типы адгезивных материалов, использующиеся представителями отделов РИаеорИуа, СЫогорИуа и КИоёоркуа, обусловлены, в первую очередь, особенностями биохимического состава и метаболизма этих водорослей. При этом ключевую роль, очевидно, играет состав и строение клеточной стенки. В настоящее время не вызывает сомнений, что функции клеточной стенки далеко не исчерпываются наиболее явными — структурной и защитной. При любых взаимоотношениях растительного организма с окружающей средой именно клеточная стенка всегда оказывается "на передовой", вследствие чего, естественно, берет на себя обеспечение межклеточных контактов и процессов адгезии [6, 7].
Данные о составе адгезивов водорослей весьма немногочисленны [3, 8, 9], однако они позволяют прийти к заключению, что основой этих материалов являются компоненты гелевой фазы (матрик-са) клеточной стенки. Этот вывод представляется ожидаемым и логичным, учитывая тот факт, что именно приобретение липкого (способного к адгезии) экстраклеточного матрикса явилось одной из важнейших эволюционных предпосылок для развития у водорослей многоклеточности [10]. У
современных высших растений ключевые компоненты матрикса клеточных стенок, пектины, составляют основу срединных пластинок, определяя силу скрепления клеток многоклеточного организма [11, с. 37; 12]. Исследования динамики образования клеточной стенки у прикрепляющихся зигот бурых водорослей показали, что во внутреннем слое стенки фибриллярные структуры, представляющие собой длинные цепочки фу-канов и альгинатов, расположены параллельно поверхности клетки. Однако в наружных слоях те же структуры расположены перпендикулярно и непосредственно переходят в слизистый слой первичного адгезивного материала [13]. В таблице приведены сведения о составе клеточных стенок трех групп водорослей-макрофитов — бурых, зеленых и красных. Как можно видеть, компоненты матрикса клеточной стенки водорослей характеризуются значительным разнообразием химического состава.
БУРЫЕ ВОДОРОСЛИ
Больше всего информации в настоящее время накоплено по составу матрикса клеточной стенки и адгезивных материалов бурых водорослей. Значительное количество подобных исследований проведено на таких моделях, как зиготы и эмбрионы представителей порядка Fucales (роды Fucus, Pelvetia, Ascophyllum). В данном обзоре также, в основном, будет рассматриваться эта модель. Фукусовые относятся к немногочисленной группе растений, эмбриональное развитие которых происходит независимо от материнского организма. Созревшие гаметы выходят в воду, происходит оплодотворение, и через несколько часов осевшие зиготы уже прочно прикрепляются к субстрату. Яйцеклетки фукусовых имеют сферическую форму, морфологически и анатомически симметричны и лишены клеточной стенки. Синтез клеточной стенки начинается сразу же после оплодотворения [16, 31]. В течение первых минут развития зиготы начинают секретировать на поверхность клетки альгинаты и полифенолы, приблизительно через 20 мин появляется целлюлоза, через час — сульфатированные фуканы. Примерно через 6 ч после оплодотворения состав клеточной стенки стабилизируется [14, 15].
Динамика прикрепления зигот к субстрату в целом хорошо совпадает с динамикой секреции компонентов клеточной стенки. Выделение первичного адгезивного материала начинается через 3.0-3.5 ч после оплодотворения и происходит равномерно по всей поверхности зиготы. Так осуществляется первый этап фиксации клетки на субстрате, являющийся важным условием для точного восприятия направления векторов поляризации [32]. Секреция компонентов адгезивного материала осуществляется путем везикулярного
Состав клеточных стенок водорослей-макрофитов
Таксономическая группа водорослей Phaeophyta Chlorophyta Rhodophyta
Компоненты Основной "армирую- целлюлоза целлюлоза; целлюлоза;
клеточной щий" полисахарид (1^3)-Р^-ксилан; (1^4)-Р^-маннан;
стенки (1 ^4)-Р^-маннан (1^-4)-Р^-ксилан; (1^3)-Р^-ксилан
Гемицеллюлозы сульфатированные ксилоглюканы; глюкоманнан; сульфати-
и их аналоги ксилофукоглюканы маннаны; глюкуронан; рованные смешанносвя-
и ксилофуко-глюкуро- (1^3)-Р-глюкан занные глюканы;
наны; (1^-3)-Р-глюкан (1^3),(1^4)-Р-0-ксилан
Кислые полисахариды альгинаты; сульфати- пектины; сульфатиро- агары; каррагинаны; пор-
матрикса клеточной рованные гомофуканы, ванные ксилорамно- фиран
стенки аскофиллан, саргассан глюкуронаны (ульваны)
Фенольные соединения флоротаннины лигнин, лигнин-подобные полимеры лигнин
Белки обнаружены, но не идентифицированы экстенсины, экстенсин-подобные гликопротеи-ны (ферофорины) гликопротеины
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.