ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ, 2011, том 72, № 3, с. 183-197
УДК 591-55
МОНОКСЕННЫЕ И ГЕТЕРОКСЕННЫЕ ПАРАЗИТЫ РЫБ ПО-РАЗНОМУ МАНИПУЛИРУЮТ ПОВЕДЕНИЕМ ХОЗЯЕВ
©2011 г. В. Н. Михеев
Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН 119071 Москва, Ленинский просп., 33 e-mail: avamik@online.ru Поступила в редакцию 24.12.2010 г.
Гипотеза адаптивного манипулирования поведением хозяев рассматривается на паразитах рыб с разным типом жизненного цикла. Она часто находила подтверждение на гетероксенных паразитах, в жизненный цикл которых включена передача по пищевой цепи. Среди макропаразитов рыб это трематоды и цестоды, которым рыбы часто служат промежуточным хозяином. Наряду с обзором эффектов, обусловленных влиянием гетероксенных паразитов, приводятся новые данные по модификациям поведения рыб, вызванным моноксенными эктопаразитическими ракообразными. Обсуждаются различия в модификациях поведения хозяев под влиянием гетероксенных и моно-ксенных паразитов. У гетероксенных паразитов манипулирование ведет к повышению доступности рыб хищникам, которые служат паразиту дефинитивным хозяином. На примере трематоды Diplostomum spathaceum, метацеркарии которой развиваются в глазах второго промежуточного хозяина - рыбы, показано, что вызванные паразитом модификации защитного поведения не только точно синхронизированы с развитием паразита, но и происходят по-разному в разных биотопах. У молоди лососевых рыб, обитающей в толще воды, нарушается комплекс стайного оборонительного поведения; у тех же рыб, ведущих территориальный образ жизни на мелководных участках, нарушается индивидуальное оборонительное поведение, связанное с использованием убежищ. На примере моноксенных эктопаразитических ракообразных Argulus spp. показано, что прикрепившиеся к рыбам паразиты вызывают у них снижение двигательной активности, агрессивности и образование плотных стай. Такое поведение облегчает этим паразитам поиск хозяев и партнеров. Экспериментальные данные позволяют считать, что основная стратегия манипулирования у гете-роксенных паразитов заключается в нарушении оборонительного поведения хозяев, в частности распаде стай у рыб. Моноксенные паразиты способствуют уплотнению стай, что выгодно как паразитам, так и хозяевам. Наиболее убедительным критерием адаптивности манипулирования для паразита служит согласованность (во времени и пространстве) модификаций поведения хозяина с циклом паразита.
В исследованиях ассоциаций "паразит - хозяин" традиционно основное внимание уделяется морфологическим и молекулярно-биохимиче-ским аспектам взаимодействий. Поведение паразитов и хозяев долгое время считалось гораздо менее важным. В отличие от свободноживущих организмов, которые значительную часть времени и энергии должны тратить на поиск и выбор корма, партнеров, защиту от хищников, паразиты решают большинство жизненно важных задач за счет хозяев. Это обстоятельство лежит в основе многочисленных определений паразитизма. Приведем всего лишь два из наиболее известных. "Паразиты - это такие организмы, которые используют другие живые организмы в качестве источника пищи и среды обитания, возлагают при этом (частично или полностью) на своих хо-
зяев задачу регуляции своих взаимоотношений с окружающей внешней средой" (Догель, 1962, стр. 8). "Паразитизм - форма сожительства двух разных организмов, имеющая антагонистический характер, при котором один из них (паразит) в той или иной степени возлагает на другого (хозяина) задачу регуляции своих взаимоотношений с внешней средой, вступая с ним в метаболическое взаимодействие и используя его при этом в большинстве случаев в качестве среды обитания или источника пищи" (Шульман, Добровольский, 1977, стр. 231). Даже в исследованиях, посвященных поиску и выбору хозяина, паразитологи не уделяют поведению должного внимания. Считается, что "... в большинстве случаев заселение хозяев паразитами происходит пассивно и пре-
имущественно за счет их расселительных стадий" (Ройтман, Беэр, 2008, стр. 31).
Роль поведения в исследованиях паразитарных систем приобрела гораздо большее значение, когда в паразитологии заметно вырос удельный вес экологических и эволюционных проблем (Holmes, Bethel, 1972; Barber et al., 2000; Moore, 2002; Mikheev et al., 2003; Poulin, 2007). Наряду с экспериментальным изучением индивидуального поведения подвижных стадий паразитов (MacInnis, 1976; Combes et al., 1994; Haas, 1994; Mikheev et al., 2000) резко возросло число работ, посвященных модификациям поведения хозяев под влиянием паразитов (обзоры Barber et al., 2000; Moore, 2002). Большое внимание привлек эффект "манипулирования поведением хозяев" (host manipulation), который обычно связывают с паразитами, передающимися по пищевой цепи (trophically transmitted parasites) (Holmes, Bethel, 1972; Poulin, 1994; Thomas et al., 2005). Суть этого явления проста и хорошо вписывается в представления о паразитизме как об асимметричном взаимодействии (Begon et al., 1990), в результате которого паразит заставляет хозяина действовать в своих интересах, расширяя возможности своего фенотипа (Dawkins, 1982).
Особенно важную роль манипулирование поведением хозяина играет в водной среде, где поиск хозяина или партнера представляет собой необычайно сложную и энергетически дорогостоящую задачу, особенно для мелких организмов. Размеры свободно плавающих стадий паразитов обычно находятся в диапазоне, где силы вязкости преобладают над силами инерции (Шмидт-Ниельсен, 1987). Плавание их значительно более крупных хозяев, таких, как рыбы, гораздо эффективнее, а плотность популяций обычно невысока. Даже при очень высокой плодовитости, что свойственно многим паразитам, вероятность случайно встретить пригодного хозяина крайне низка. В такой ситуации возможность повлиять на поведение хозяев выглядит весьма привлекательной.
Одной из первых работ, в которых высказано предположение о манипулировании паразитами поведением зараженных рыб, можно считать статью Доббена (Dobben, 1952). В ней показано, что доля рыб (промежуточный хозяин), зараженных цестодами Ligula intestinalis, в пище бакланов (дефинитивный хозяин) была значительно выше, чем в уловах рыбаков. Такая селективность связана с повышенной уязвимостью зараженных рыб для рыбоядных птиц. С тех пор получено множество примеров манипулирования поведением промежуточных хозяев как беспозвоночных, так
и позвоночных животных. Рыбы занимают среди них заметное место (Barber et al., 2000). В случаях с гетероксенными паразитами со сложным жизненным циклом, включающим смену хозяев и передачу паразита по пищевой цепи, адаптивную ценность манипулирования для паразита представить нетрудно. Зараженная рыба с необычным поведением становится легкой добычей хищника (дефинитивного хозяина), особенно если она входит в состав стаи рыб с нормальным поведением. В условиях низкой экстенсивности заражения, что характерно для многих естественных популяций, даже небольшое увеличение доступности зараженного промежуточного хозяина может значительно облегчить завершение жизненного цикла паразита.
Среди эффективных "манипуляторов" поведением рыб выделяются паразитические черви, в частности трематоды (Barber et al., 2000; Moore, 2002). Одним из излюбленных объектов экспериментальных исследований у паразитологов служит трематода Diplostomum spathaceum, паразит с двумя промежуточными хозяевами (брюхоногий моллюск, рыба) и рыбоядными птицами в качестве дефинитивного хозяина (Chappel et al., 1994). Рыба, второй промежуточный хозяин, заражается через покровы и жабры свободно плавающими в толще воды церкариями, которые локализуются в глазах хозяина, где развиваются в метацеркарии. При достаточно высокой интенсивности заражения метацеркарии диплостомума могут серьезно нарушать зрение рыб, что в свою очередь, нарушает защитное, стайное, пищевое поведение хозяев, а также их распределение в толще воды (Crowden, Broom, 1980; Seppälä et al., 2004). Если зараженными оказываются рыбы, стайки которых постоянно держатся в толще воды, как, например, у молоди большинства карповых, то рыбы с нарушенным зрением становятся легкой добычей рыбоядных птиц. В таком же положении оказывается и молодь лососевых рыб, которая также может собираться в стаи и держаться в толще воды (Seppälä et al., 2008). Однако для многих видов лососевых характерно и территориальное поведение, при котором одиночные рыбы держатся у дна, используя для защиты от хищников убежища (Grant, 1997; Михеев, 2006). Способны ли метацеркарии D. spathaceum, успешно манипулирующие поведением стайных рыб, манипулировать и поведением рыб, ведущих территориальный образ жизни?
Другие поведенческие задачи стоят перед моноксенными паразитами с простым жизненным циклом, которым нужен всего один хозяин.
Однако и в этом случае задачи поиска, выбора и прикрепления к хозяину совсем не просты. Свободно плавающему паразиту найти хозяина крайне трудно даже при высокой средней плотности популяций рыб. Кроме того, двуполые паразиты в нужное время должны найти партнера. Могут ли многоклеточные паразиты с простым жизненным циклом и хорошо развитым сенсорным и локомоторным оснащением отыскивать жизненно важные объекты, полагаясь исключительно на собственные возможности? Или эти возможности недостаточны и паразиты используют поведение хозяев, модифицируя его в нужном для себя направлении? Как при этом меняется поведение хозяина и что он может противопоставить паразиту, чтобы избежать чрезмерного ущерба? Хорошим модельным объектом для исследования этих вопросов могут служить эктопаразитические ракообразные рода Argulus (Branchiura) - широко распространенные паразиты пресноводных рыб, вызывающие при высокой интенсивности заражения гибель хозяев и служащие переносчиками вторичных инфекций (Bauer, 1970; Ahne, 1985; Northcott et al., 1997).
В данной работе в рамках гипотезы об адаптивном манипулировании рассматриваются экспериментальные данные по модификациям поведения рыб, вызванным воздействием моноксенных и гетероксенных паразитов, существенно различающихся по жизненным циклам и способам передачи к хозяевам. Предполагается, что разные парази
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.