ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ, 2014, том 75, № 4, с. 247-260
УДК 576.8.095.38
НАДВИДОВЫЕ ГЕНЕТИЧЕСКИЕ СИСТЕМЫ © 2014 г. Н. А. Проворов1, И. А. Тихонович12
1 Государственное научное учреждение Всероссийский НИИ сельскохозяйственной микробиологии 196608 С.-Петербург, Пушкин-8, ш. Подбельского, 3 2 Санкт-Петербургский государственный университет 199034 С.-Петербург, Университетская наб., 7/9 e-mail: provorov@newmail.ru
Поступила в редакцию 23.05.2013 г.
При объединении генетических систем разнородных организмов возникает три типа надвидовых систем наследственности: метагеном (совокупность наследственных факторов микробного сообщества, занимающего определенную нишу), симбиогеном (функционально интегрированная система генов, которые принадлежат тесно взаимодействующим партнерам симбиоза) и хологеном (система наследственности симбиогенно возникшего организма). Целостность метагенома связана с координированной регуляцией и горизонтальным переносом генов разнородных организмов, а в случае почвенных микробиоценозов - также и с поддержанием стабильного пула внеклеточной ДНК. Становление симбиогенома определяется сигнальными взаимодействиями партнеров, которые контролируют формирование объединенных метаболических путей, а также обслуживающих эти пути клеточных и тканевых структур. Трансформация симбиогенома в хологеном основана на эндосимбиотическом переносе генов от микросимбионтов к хозяину. У бактерий эта трансформация сопряжена со становлением многокомпонентных и редуцированных геномов, характерных для экологически и генетически облигатных симбионтов, а также рудиментарных геномов, свойственных клеточным органеллам. При этом строгость передачи симбионтов в поколениях хозяина эволюционировала от псевдо-вертикальной (через внешнюю среду) к трансэмбриональной (через зародыши и окружающие их ткани) и трансовариальной передаче (через половые клетки), на основе которой сформировалась система цитоплазматического наследования органелл. Предложена гипотеза о возникновении эндофитного симбиогенома растений на основе почвенного метагенома, контролируемого хозяином путем его активного вмешательства в quorum sensing авторегуляцию микробного сообщества.
В настоящее время становится все более очевидным, что формирование целостных систем наследственности (геномов), которое обычно ограничивают рамками биологических видов, характерно и для надвидовых комплексов различной сложности, развитие которых существенно изменяет адаптивные возможности организмов (Тихонович, Проворов, 2012; Zilber-Rosenberg, Rosenberg, 2008). В результате такого расширения базовых генетических понятий возник термин "микробиом" (Lederberg, McCray, 2001), под которым изначально понимали совокупный геном микробного сообщества, обитающего в высшем организме и участвующего, наряду с его собственными генами, в определении фенотипа хозяина.
Изучение различных эукариот - от простейших и водорослей до позвоночных животных и цветковых растений - показало, что наличие таксоно-
мически разнородных, функционально активных микробиомов есть фундаментальное свойство этих организмов. В связи с тем что термин "микробиом" в настоящее время обычно используют как синоним микробного сообщества, для его совокупной системы наследственности применяют другой термин - "метагеном". Первый этап его изучения - выделение тотального генетического материала (ДНК) из микробного сообщества и из окружающей его среды (Handelsman et а1., 1998). Изучение большинства метагеномов затруднено их гигантскими размерами: 1 г почвы содержит 1014-1016 пар нуклеотидов ДНК, принадлежащей тысячам видов про- и эукариотических организмов. В метагеномах почв до 60% ДНК является внеклеточной: она существует в составе вирусных частиц, либо в комплексе с органо-мине-ральными компонентами почвы, включая гумус (Ре^Ыпа et а1., 2013).
Очевидно, что для изучения структурно-функциональной организации надвидовых систем наследственности необходимы модели, в которых: а) число организмов ограничено; б) принадлежность выявляемых генов тому или иному партнеру однозначно установлена; в) надвидовая система имеет собственный фенотип, определяемый тесно взаимодействующими генами партнеров. Цель нашей статьи заключается в систематизации представлений об основных типах надвидовых систем наследственности, необходимой для их генетического анализа, а также для направленного конструирования симбиотических и биоцено-тических комплексов.
МОДЕЛИ СИМБИОГЕНЕТИКИ
Оптимальными моделями для генетического анализа надвидовых систем наследственности являются симбиозы, которые Антон де Бари (Вагу, 1879) определил как продукты длительного сосуществования (объединения) неродственных организмов. Ключевую для симбиогенетики идею о формировании надвидовой системы наследственности А. де Бари заложил в греческом слове "симбиоз", одно из значений которого - "незаконный брак". Использование этого рискованного термина подразумевало, что симбиоз - это объединение генетического материала партнеров, аналогичное половому процессу. Позднее эту аналогию проводила Л. Маргулис (1983), которая отмечала, что при факультативных взаимодействиях партнеров, сохраняющих способность к автономному существованию, симбиотическая фаза их жизненного цикла соответствует диплофазе, а свободное существование - гаплофазе высшего организма. Однако симбиотическая интеграция систем наследственности партнеров, в отличие от половой интеграции, приводит к возникновению принципиально новых конфигураций генетического материала, для изучения которых требуется особая методология, предлагаемая симбиогенетикой (Тихонович, Проворов, 2003, 2012).
Первую попытку построения этой методологии предпринял В. Логерин (Loegeгing, 1978), который предложил концепцию межорганизменной генетики. На примере взаимодействий "ген-на-ген", характерных для паразитарных отношений (антагонистических симбиозов), автор предположил наличие у симбиосистемы: а) собственного фенотипа, контролируемого объединенным генотипом партнеров; б) единиц наследственности, которые состоят из генов неродственных видов, однако имеют существенные сходства с единицами наследственности унитарных (состоящих из изо-
генных клеток, возникших при делениях зиготы) организмов.
Для доказательства этих идей В. Логерин использовал формализованный подход - сопоставление "квадратной сетки", характеризующей фенотипические эффекты взаимодействия "ген-на-ген" (Vanderplank, 1982), и решетки Пеннета, описывающей формирование контрастных фе-нотипических классов при комбинировании родительских гамет. Использование этого подхода показало, что развитие патосистемы (антагонистического симбиоза) аналогично проявлению доминантного фенотипа у диплоида. Правомерность данной аналогии показывает то, что при симбиозе наследственные факторы партнеров функционально равнозначны: фенотип Inf+ формируется при наличии либо фактора вирулентности (avr) у патогена, либо фактора чувствительности (г) у хозяина.
Дальнейшее развитие межорганизменной генетики стало возможным на основе предложенного А. де Бари широкого подхода к изучению симбиоза, включающего отношения мутуализма и антагонизма. Изучение бобово-ризобиального симбиоза (БРС) показало, что на ранних этапах развития ^-фиксирующих клубеньков, как и при патогенезе, ключевую роль играют отношения "ген-на-ген" (Tikhonovich et al., 2000). Они определяются взаимодействием сигналов ризобий (липо-хито-олигосахаридных Nod-факторов, синтез которых кодируют nod-гены) и их рецепторов, кодируемых Sym-генами растений.
Однако при мутуализме по сравнению с паразитизмом достигается, как правило, гораздо более глубокое объединение партнеров, что выражается в формировании новых органов и трансорганиз-менных биохимических путей, контроль которых выходит за рамки взаимодействий "ген-на-ген". Эти процессы приводят к объединению партнеров в новые биологические единицы ("холобионты"; Zilber-Rosenberg, Rosenberg, 2008), обладающие собственными структурами и функциями, а также расширенными адаптивными возможностями.
Отношения "ген-на-ген" часто связаны с защитными реакциями хозяина, регулируемыми по принципу отрицательной обратной связи. Так, на ранних этапах БРС (развитие инфекционных нитей, закладка клубеньковых примордиев) у бобовых индуцируются локальные и системные ответы, ограничивающие рост микробной популяции, что делает эти этапы сходными с патогенезом. Однако для поздних этапов БРС (функционирование азотфиксирующих клубеньков) отношения "ген-на-ген" не характерны. Гены нодулинов
(клубенек-специфичных ферментов азотно-угле-родного обмена) бобовых и niflfix-гены ризобий взаимодействуют по принципу положительной обратной связи: возрастание потока азота, получаемого растением из активно фиксирующего N2 клубенька, усиливает ответный поток углерода, стимулирующий размножение соответствующего внутриклубенькового микробного клона (Прово-ров, Воробьев, 2012).
Наиболее изученным примером глубокой интеграции симбиотических партнеров является эукариотическая клетка, так как многие ее орга-неллы (митохондрии, гидрогеносомы, митосомы, пластиды) произошли от прокариотических организмов (Margulis, Sagan, 2002). Магистральное направление их эволюции - массированное перемещение наследственного материала к хозяевам, причем продукты переносимых генов, как правило, продолжают функционировать в эндо-симбионтах. Например, пластиды большинства растений содержат менее 150 генов, однако в них функционирует до 2000 генных продуктов (белков, РНК), которые кодируются цианобактериаль-ными по происхождению генами, перемещенными в ядерные хромосомы (Martin, 2003). Очевидно, что столь сложная система не могла возникнуть внезапно: ее предшественниками были менее интегрированные, но уже обладавшие собственными геномами надвидовые комплексы, в которых партнеры сохраняли способность к автономному суще ствованию.
Надвидовую систему наследственности, возникшую в симбиотическом комплексе, можно определить как хологеном - совокупность всех генов взаимодействующих партнеров (Zilber-Rosenberg, Rosenberg, 2008). Однако для целей генетического анализа полезно использов
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.