МИКРОБИОЛОГИЯ, 2014, том 83, № 2, с. 127-142
= ОБЗОР
УДК 579.017.7+579.32.36
НЕЙТРОФИЛЬНЫЕ ЛИТОТРОФНЫЕ ЖЕЛЕЗООКИСЛЯЮЩИЕ ПРОКАРИОТЫ И ИХ УЧАСТИЕ В БИОГЕОХИМИЧЕСКИХ ПРОЦЕССАХ ЦИКЛА ЖЕЛЕЗА © 2014 г. Г. А. Дубинина1, А. Ю. Сорокина
Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского Российской академии наук Поступила в редакцию 19.03.2013 г.
В обзоре рассмотрены сведения о биологии литотрофных нейтрофильных железоокисляющих прокариотов и их участии в процессах биогеохимического цикла железа. Эти микроорганизмы гетерогенны в филогенетическом, таксономическом и физиологическом плане и включают три метаболически различные группы: аэробов, нитратзависимых анаэробов и фототрофов; две последние группы были открыты сравнительно недавно. Приводится описание их таксономического состава и метаболизма. Рассмотрены материалы о структурной организации и особенностях функционирования электрон-транспортной цепи (ЭТЦ) при окислении Ре(П) у представителей разных физиологических групп. Показано их широкое распространение в пресноводных и морских экосистемах, в минеральных источниках, в зонах гидротермальной активности и подводного вулканизма в океане. С применением молекулярно-генетических методов анализа получены сведения о составе сообществ железоокис-ляющих микроорганизмов в различных природных экосистемах. С использованием методов фракционирования стабильных изотопов 56/54ре в чистых культурах и в модельных экспериментах доказано преобладание скоростей биологических процессов окисления Бе(11) по сравнению с абиотическим в мелководных водоемах и минеральных источниках, что наиболее эффективно проявляется в условиях микроаэробиоза — на границах редокс-зон. Открытие анаэробных процессов бактериального окисления Бе(11) способствовало появлению новых гипотез о потенциальном вкладе микроорганизмов и возможных механизмов формирования крупнейших залежей железных руд в эпоху докембрия и раннего протерозоя. Приводятся сведения палеобиологии о находках микрофоссилий и специфических биомаркеров в образцах древних отложений железных руд, подтверждающих гипотезу участия анаэробных биогенных процессов в их образовании.
Ключевые слова: нейтрофильные литотрофные железобактерии, окисление Бе(11) при аноксигенном фотосинтезе и нитратредукции, биогеохимический цикл железа.
DOI: 10.7868/S0026365614020050
ВВЕДЕНИЕ
Способностью к окислению восстановленных соединений двухвалентного железа (Fe(II)) обладают прокариоты разных таксономических и физиологических групп в составе доменов Bacteria и Archaea. Реакции окисления Fe(II) у микроорганизмов могут выполнять различные физиологические функции, как сопряженные с энергетическим метаболизмом, в которых Fe(II) выполняет роль донора электронов, так и непосредственно не связанные с получением клетками энергетической выгоды.
В зависимости от функциональной роли реакций окисления Fe(II) и физиологических свойств железоокисляющих микроорганизмов (Fe-ОМ) подразделяются на несколько групп. По отноше-
1 Автор для корреспонденции (e-mail: gdubinina@mail.ru).
нию к кислотности среды они представлены аци-дофилами и нейтрофилами. Ацидофильные микроорганизмы, способные использовать в дисси-миляционных процессах окисление БеЩ) в кислой среде, когда оно устойчиво к химическому окислению кислородом, были открыты еще в 1950 г. [1] и остаются объектами многочисленных исследований благодаря их огромной практической значимости и широкому использованию в биотехнологических процессах выщелачивания тяжелых и драгоценных металлов из руд. Нейтрофильные Бе-ОМ в физиологическом плане весьма гетерогенны и в зависимости от типа метаболизма — используемых доноров и акцепторов электронов разделены на четыре группы [1]: 1) аэробные органогетеротрофы; 2) аэробные ли-тотрофы; 3) факультативно-анаэробные и анаэробные литотрофы; 4) анаэробные фототрофы.
Таблица 1. Литотрофные облигатно аэробные железоокисляющие бактерии
Название микроорганизма* Морфология Источник выделения Тип метаболизма Год, ссылка
Gallionella ferruginea Бобовидные клетки с ожелезненными стебельками Пресноводный железистый источник Автотрофный, миксотрофный 1836 [2]; 1991 [4]; 1993 [5]
Gallionella capsiferriformans Бобовидные клетки без стебельков » Автотрофный 1997 [6]; 2013 [7]
Sideroxydans lithotrophicus » » » 1997 [6]; 2013 [7]
Штамм TW-2 Изогнутые палочки Пресноводные осадки Автотрофный, миксотрофный 2004 [8]
Sideroxydans paludicola BrT Бобовидные клетки с ожелезненными стебельками Ризосфера корней растений Автотрофный 2007 [9]
Ferritrophicum radicicola Бобовидные клетки » » 2007 [9]
Mariprofundus ferrooxidans PV-1 Бобовидные клетки с ожелезненными стебельками Морские глубоководные гидротермы » 2007 [10]
Mariprofundus sp. GSB2 » Прибрежные морские осадки Н.д. 2011 [11]
Штамм R1 » Пресноводные подземные источники Автотрофный 2012 [12]
Примечание. Здесь и далее: "*" — филогенетическое положение приведено на рис. 1; "Н.д." — нет данных.
Характеристика обширной группы органоге-теротрофных Бе-ОМ представляет самостоятельный интерес и не входит в задачи обзора.
Первый представитель железоокисляющих нейтрофильных прокариотов был открыт еще в XIX столетии и был описан как GaUюneUa ferrugi-nea, бактерия катализирующая окисление БеЩ), которое сопровождалось обильным осаждением гидроксидов Ре(Ш) [2, 3]. Впоследствии на протяжении более полутора столетий продолжалось накопление знаний о морфологическом и физиологическом разнообразии Бе-ОМ. Несмотря на то, что ряд чистых культур GaUюneUa был получен в 60-70-х гг., лишь в 1991 г. удалось выделить чистую культуру G. ferruginea и экспериментально доказать идею С.Н. Виноградского об аноргокси-дации и способности к использованию Бе(11) в условиях нейтральной кислотности среды в качестве донора электронов при хемолитоавтотроф-ном росте [4, 5]. Начиная с середины девяностых годов прошлого века началось интенсивное исследование нейтрофильных литотрофных Бе-ОМ. Повышенный интерес двух последних десятилетий к этой группе обусловлен не только необходимостью понимания их вклада в глобальные процессы цикла железа в современных условиях, в истории Земли и в решении проблем астробиологии, но и появлением принципиально новых сведений о составе группы нейтрофильных литотрофных Бе-ОМ и открытии новых типов метаболизма.
Ниже рассмотрены особенности биологии трех групп нейтрофильных литотрофных Бе-ОМ, их распространение в различных водных экосистемах и участие в окислительных процессах биогеохимического цикла железа в современных условиях, а также гипотетически - и в отдаленные геохимические эпохи.
ФИЗИОЛОГИЧЕСКОЕ И ФИЛОГЕНЕТИЧЕСКОЕ РАЗНООБРАЗИЕ
ЛИТОТРОФНЫХ НЕЙТРОФИЛЬНЫХ ЖЕЛЕЗООКИСЛЯЮЩИХ ПРОКАРИОТОВ
Железоокисляющие аэробы. Сведения о составе немногочисленной группы железоокисляющих аэробных литотрофов, их морфологии и некоторых физиологических свойствах приведены в табл. 1. Все представители этой группы относятся к облигатным микроаэрофилам и обладают способностью к литоавтотрофному росту. Gallionella ferruginea и штамм TW-2 способны также к миксо-трофному росту в присутствии ацетата. Все известные пресноводные литотрофные железоокисляю-щие бактерии входят в состав класса Betaproteobac-teria (Gallionella ferruginea, G. capsiferriformans, Sideroxydans lithotrophicus, S. paludicola, Ferritrophi-cum radicicola, штамм TW-2, штамм R1). Представители двух первых родов, Gallionella и Sideroxy-dans, недавно включены в состав нового порядка Gallionellales [7]. Морские представители —
53 51
74
61
100
70
57
62
75
100 г-Gallionella capsiferriformans strain ES-2 (DQ386262) L Gallionellaferruginea (L07897) —Ferritrophicum radicola strain (DQ386263) Sideroxydanspaludicola strain BrT (DQ386858)
|- Sideroxydans lithotrophicus ES-1 (NC 013959) — G
75
95
78
Gallionellaceae bacterium R-1 (JN377592) Dechloromonas aromatica (AY032610) TW2 isolate (AF503539) Azospira oryzae (AF170348) 99 Acidovorax sp. BrG1 (U51101)
100
100 lAcidovorax delafieldii (HM625980)
-Acidovorax ebreus (NC 011992)
-Leptothrix discophora (NR 025916) yLeptothrix cholodnii (NC 010524)
72 50
4ZS
Sphaerotilus natans (EU642571)
-Aquabacterium sp. BrG2(U51102) — Thiobacillus denitrificans (NC 007404) -Pseudogulbenkiania sp. 2002 (AY609199)
67
51
69
97
59
-Thiodictyon sp. L7 (X78718)
-Pseudomonas stutzeri (KC534233)
- Thermomonas sp. BrG3 (U51103)
-Geobacter metallireducens (L07834)
|— Mariprofundusferrooxydans (EF493243) 100^-Mariprofundus sp. GSB2 (HQ206653) -Ferrovibrio denitrificans (G0365620)
73
69
-Dechlorospirillum sp. M1(GQ262802) -Rhodopseudomonaspalustris (NC 011004) — Rhodomicrobium vannielii (NC 014664)
2—h
99
96
Mesorhisobium sp. Oga-4
1001-Rhodovulum robidinosum (NR 026442)
'—Rhodovulum iodosum (Y15011) 100 Rhodobacter capsulatus (X78717) Rhodobacter sp. SW2 ^Paracoccus denitrificans (Y16927) Paracoccuspantotrophus (Y16933)
95
98 98
-Paracoccus ferrooxidans (AY954687)
95 L Paracoccus versutus (Y16932) - Chlorlbium ferrooxidans (Y18253) -Ferroglobusplacidus (AF220166)
Betaproteobacteria
Gammaproteobacteria
Deltaproteobacteria Zetaproteobacteria
Alphaproteobacteria
Proteobacteria
^ Chlorobia ^ Euryarchaeota
Bacteria
Archaea
0.05
Рис. 1. Филогенетическое дерево, сконструированное на основе анализа нуклеотидных последовательностей гена 16S rRNA. Масштаб соответствует 5 нуклеотидным заменам на каждые 100 нуклеотидов. Цифрами показана достоверность ветвления, установленная с помощью "bootstrap" — анализа 1000 альтернативных деревьев.
Мапрго/ыпйт/етгоох1йат, Мапрго/ыЫт 8р. GSB2, морфологически сходны с пресноводными видами ОаШопеНа, относятся к классу Яг1арго1еоЬас1е-па (рис. 1).
Морфологически своеобразные аэробные пресноводные и морские Бе-ОМ представлены бобовидными клетками с ожелезненными стебельками, на которых происходит отложение образуемых оксидов Ре(Ш). У некоторых видов образования ожелезненных стебельков не обнару-
жено и отложение аморфных оксидов Ре(Ш) происходит в среде.
Помимо перечисленных в табл. 1, был описан ряд психрофильных морских Бе-ОМ. Эти штаммы отнесены к классам Л1ркарго1еоЬас1еИа и О
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.