ОНТОГЕНЕЗ, 2015, том 46, № 5, с. 346-359
=ОНТОГЕНЕЗ И ЭВОЛЮЦИЯ
УДК 575.85
ОНТОГЕНЕТИЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ ВЗРЫВНОЙ МОРФОЛОГИЧЕСКОЙ ДИВЕРГЕНЦИИ ПУЧКА ВИДОВ КРУПНЫХ АФРИКАНСКИХ УСАЧЕЙ р. LABEOBARBOS (CYPRINIDAE; TELEOSTEI)
оз. ТАНА, ЭФИОПИЯ
© 2015 г. Ф. Н. Шкиль*, **, О. Е. Лазебный**, Д. В. Капитанова*, **, Белай Абдисса***, В. Б. Борисов*, **, С. В. Смирнов*
*Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН Москва, Ленинский пр., 33 **Институт биологии развития им. Н.К. Кольцова РАН Москва, ул. Вавилова, 26 *** Бахир-Дарский исследовательский центр рыбного хозяйства и аквакультуры, Бахир-Дар Эфиопия (Bahir-Dar fishery and other aquatic live research center, Bahir-Dar, Ethiopia)
E-mail: fedorshkil@gmail.com Поступила в редакцию 05.11.2014 г.
Окончательный вариант получен 11.05.2015 г.
Механизмы взрывной морфологической дивергенции, зачастую сопровождающей симпатрическое видообразование костистых рыб, были исследованы на примере пучка видов крупных Африканских усачей р. Labeobarbus (Cyprinidae; Teleostei) оз. Тана (Эфиопия). Сравнительно-морфологический анализ, проведенный методами геометрической морфометрии, выявил значимые различия в форме головы у исследованных видов усачей. Сравнительный анализ развития черепа усачей показал наличие межвидовых различий во временных параметрах краниогенеза. Сопоставление полученных данных позволило предположить, что обнаруженные различия во временных характеристиках кра-ниогенеза являются гетерохрониями, ответственными за формирование различий в дефинитивной форме головы усачей. Данная гипотеза была верифицирована экспериментально путем изменений временных характеристик краниогенеза предполагаемого предкового вида L. intermedius, вызываемых изменением уровня тиреоидных гормонов. В итоге было показано, что онтогенетическим механизмом взрывной морфологической дивергенции танского пучка видов усачей являются гетерохронии. Полученные результаты и существующие литературные данные позволяют предположить, что одной из причин обнаруженных гетерохроний является изменчивость активности гипоталамо-гипофизарно-тиреоидной оси.
Ключевые слова: пучок видов, морфологическая дивергенция, симпатрическая эволюция, гетерохронии, тиреоидные гормоны, ЬаЬеоЬагЬт, Сурпшёае.
DOI: 10.7868/S0475145015050080
ВВЕДЕНИЕ
Пучки видов (species flocks) — группы симпат-рических форм (видов, морфотипов, экотипов, рас), имеющих монофилетическое происхождение и ограниченный ареал (Greenwood, 1984), широко распространены среди позвоночных и беспозвоночных животных. Для многих пучков характерны крайне быстрые темпы адаптивной радиации, морфологической дивергенции и видообразования. Более того, феномен ускоренных эволюционных преобразований настолько распространен, что некоторые исследователи считают необходимым внести в определение пучка видов такой критерий как "быстрая эволюция"
(Ribbink, 1984) или "взрывное видообразование" (Sullivan et al., 2002).
Среди позвоночных животных пучки видов наиболее широко представлены у костистых рыб (Teleostei) (Голубцов, 2010). Наиболее известные среди них — пучки цихловых рыб (Cichlidae) Великих Африканских озер (Salzburger et al., 2002; Meyer, 2005) и костнощеких рыб (Cottoidei) озера Байкал (Sideleva, 1994; Kontula et al., 2003), насчитывающие соответственно несколько сотен и десятков эндемичных симпатрических форм. Озерные пучки видов рыб, их эволюционная сущность и механизмы возникновения — предмет многочисленных экологических, эволюционных и ге-
Рис. 1. Внешняя морфология исследуемых видов усачей: а — L. intermedius; б — L. brevicephalus; в — L. megastoma; г — L. crassibarbis; д — L. truttiformis; е — L. platydorsus.
нетических исследований. Тем не менее, многое в феномене "пучки видов" остается неясным, в том числе — механизм ускоренной дивергенции, сопутствующей их формированию.
Традиционно считается, что симпатрическое видообразование и дивергенция связаны со значительными изменениями генома — в том числе, полиплоидизацией, фрагментацией и слияниями хромосом, а также гибридизацией и т.д. (Яблоков, Юсуфов, 1976). Однако в формировании пучков видов, очевидно, задействованы иные механизмы, поскольку зачастую значительный уровень морфологического разнообразия наблюдается на фоне незначительной дивергенции геномов (Тиг-§еоп ^ а1., 1999; Осинов, 2002; Сиделева, 2010).
С целью выяснения этих механизмов был исследован крупнейший в семействе карповых рыб (Сурпшёае) пучок видов крупных гексаплоидных Африканских усачей рода Labeobarbus (=Barbus), обитающих в озере Тана (Эфиопия). Согласно литературным данным, возраст данного пучка видов не превышает 15000 лет ^е ОгааГ е! а1., 2010), что указывает на взрывной характер его формирования. В состав пучка входят: широко распространенный в водоемах Восточной Африки L. intermedius, предположительно, предковый для танских усачей вид, и 14 (15) эндемичных для озера Тана видов/форм (№§е1кегке, 81ЪЫп§, 1998; №§е1кегке, 81ЪЫп§, 2000; De ОгааГ е! а1., 2008). Виды, входящие в него, различаются морфологией (а также экологией и размерами), при этом постзиготической изоляции (Дзержинский и др., 2007) и выраженных генетических различий между ними (ВеггеЫ, Уа1шИок, 1998; De ОгааГ е! а1., 2010) обнаружено
не было. Последнее обстоятельство указывает на ускоренную относительно генетической морфологическую дивергенцию. Благодаря этим особенностям, танский пучок видов, в литературе часто называемый "природной лабораторией" (81Ъ-Ып§ е! а1., 1998), представляет собой идеальную модель для изучения механизмов взрывного сим-патрического видообразования.
МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
Объектами настоящего исследования стали шесть видов танских крупных Африканских гек-саплоидных усачей р. Labeobarbus (Сурпшёае; Те-1ео81е1), различающихся как по экологическим, так и морфологическим признакам (рис. 1): предполагаемый предковый всеядный вид — L. inter-medius; мелкий планктонофаг — L. brevicephalus; крупный рыбоядный вид — L. megastoma; крупный детритофаг — L. crassibarbis; крупный рыбоядный вид — L. truttiformis; и крупный рыбоядный вид — L. platydorsus (рис. 1) (№§е1кегке, 81ЪЪт§, 2000; De ОгааГ е! а1., 2008).
Для выяснения механизмов стремительной морфологической дивергенции танских усачей был применены следующие методы:
Сравнительно-морфологический анализ
Выборки взрослых особей были взяты во время нереста в притоках оз. Тана: р. Арно, р. Риб, р. Гумара. Видовая принадлежность усачей определялась на основании определительных таблиц, предложенных в работах Л. Нагелькерке и Ф. Сиб-бинга (№§е1кегке, 81ЪЫп§, 1998; 2000). В дальней-
Рис. 2. Метки и полуметки, используемые для сравнения морфологии усачей.
шем видовая принадлежность усачей уточнялась по совокупности качественных и количественных признаков различных краниальных окостенений (Мина и др., 2011). Сравнение морфологии взрослых особей усачей проводилось по цифровым фотографиям методами геометрической морфо-метрии. Для сравнения использовались 24 метки, расположенные на голове и теле (рис. 2), 12 из которых являются гомологичными, остальные являются полуметками по И.Я. Павлинову и Н.Г. Микеши-ной (2002). Метки расставлялись с использованием программы tpsDig2, сравнение усачей проводилось в программе tpsRelw. Для придания "скольжения" (sliding) полуметкам и снятия с них энергии напряжения (binding energy) (Gunz, Mitteroecker, 2013) использовался программный пакет tpsUtil. Вышеперечисленные программные пакеты были загружены с интернет-сайта: http://life.bio.sunysb. edu/ee/rohlf/software.html. Всего было обработано 108 особей исследуемых видов: L. intermedius — 20 особей; L. brevicephalus — 26 особей; L. megasto-ma — 24 особи; L. crassibarbis — 18 особей; L. trutti-formis — 10 особей; L. platydorsus — 10 особей.
Оси относительной деформации (ООД) являются, по сути, главными компонентами, в которые с определенным весом входят исходные признаки — х и y координаты меток и полуметок, поэтому ООД могут рассматриваться как новые признаки (Zelditch et al., 2004). Значения, соответствующие используемым ООД, были подвергнуты однофакторному дисперсионному анализу с последующим post hoc анализом. В качестве фиксированного фактора использовалась принадлежность к одному из исследуемых видов усачей, соответственно, было шесть градаций фактора. Для проведения post hoc анализа был использован критерий Тьюки. Все вычисления проводились в пакете статистических программ Statistica 6.0 (Statsoft, США).
Сравнительный анализ краниогенеза
Краниогенез был исследован на онтогенетических сериях (от момента вылупления до формирования полного набора краниальных окостенений) шести видов усачей. Половые продукты были получены от производителей, выловленных во время нереста в притоках оз. Тана. Оплодотворение осуществлялось сухим методом. Оплодотворенная икра перемещалась в аквариумы, где личинки и молодь усачей выращивались в течение двух-трех месяцев при одинаковых условиях, описанных ранее (Шкиль и др., 2010). Фиксация личинок и молоди для последующего сравнительно-морфологического анализа краниогенеза осуществлялась ежедневно, по 5—7 особей каждого вида, в 10% формалине. Окраска и просветление препаратов проводились бескислотным методом (Walker, Kimmel, 2007). Обработка препаратов осуществлялась с использованием стереомикро-скопов Olympus SZX 7, Leica MS5.
Индуцированные изменения временных характеристик краниогенеза L. intermedius
Изменение темпов краниогенеза L. intermedius достигалось путем изменения в организме личинок уровня тиреоидных гормонов (ТГ), важнейших регуляторов онтогенеза костистых рыб (Janz, 2000). Ранее неоднократно было показано, что повышенный уровень ТГ приводит к более раннему началу и/или ускорению темпов протекания многих онтогенетических процессов, а дефицит ТГ — к их более позднему началу и/или замедлению (Yamano et al., 1991; Brown, 1997; de Jesus et al., 1998; Hseu et al., 2002; Okada et al., 2005; Einarsdot-tir et al., 2006; Blanton, Specker, 2007; Shkil et al., 2012). В ходе экспериментов икра, полученная от одной пары производителей L. intermedius, была разделена на три группы, выращ
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.