ЗООЛОГИЧЕСКИЙ ЖУРНАЛ, 2014, том 93, № 8, с. 998-1009
УДК 599.592/599
ОСОБЕННОСТИ ДЕТЕРМИНАЦИИ ПОЛА И РЕПРОДУКТИВНОЙ БИОЛОГИИ ОДНОПРОХОДНЫХ, СУМЧАТЫХ И ПЛАЦЕНТАРНЫХ МЛЕКОПИТАЮЩИХ
© 2014 г. И. Ю. Баклушинская
Институт биологии развития им. Н.К. Кольцова РАН, Москва 119334, Россия e-mail: i.bakloushinskaya@idbras.ru Поступила в редакцию 06.05.2013 г.
Представлен анализ сходства и различий ряда основных особенностей млекопитающих, связанных с воспроизведением: формирование плаценты, выкармливание детенышей молоком, генетические основы детерминация пола. Показано высокое разнообразие этих характеристик у млекопитающих, что, несомненно, обусловлено сложными перестройками геномов, включая такие процессы как многочисленные транслокации участков аутосом и половых хромосом, мутации генов каскада детерминации пола, доместикация мобильных элементов и т.д.
Ключевые слова: пол, плацента, лактация, эмбриональное развитие.
DOI: 10.7868/S0044513414070046
Раннее развитие млекопитающих было предметом изучения для многих поколений зоологов, особенности морфологических характеристик использовались как основа для реконструкции филогении класса. Например, Геккель (Haeckel, 1874) полагал, что сумчатые произошли от однопроходных, а плацентарные, утратив сумку, являются прямыми потомками сумчатых. Монофиле-тичность класса млекопитающих в настоящее время также не подвергается сомнению, несмотря на то, что родственные связи млекопитающих представляются не столь однозначными, а система, в первую очередь, плацентарных млекопитающих претерпела значительные изменения. Такое изменение взглядов на эволюцию млекопитающих стало возможны благодаря комплексному анализу палеонтологических и молекулярных данных (Meredith et al., 2011; Аверьянов, Лопатин, 2014), включая цитогенетические данные о структуре и гомологиях половых хромосом (Vey-runes et al., 2008). Время расхождения основных клад млекопитающих оценивается на основе мо-лекулярно-генетических и палеонтологических данных примерно в 166 млн лет для подклассов Prototheria и Theria и 147 млн лет для инфракласс-сов Metatheria и Eutheria (Bininda-Emonds et al., 2007). Класс Mammalia в настоящее время представлен двумя подклассами: яйцекладущие (однопроходные) Prototheria и звери (живородящие) Theria, который включает два инфракласса: сумчатые Metatheria (=Marsupialia) и плацентарные Eutheria (Simpson, 1931; Павлинов, 2003; MSW3,
2005, Meredith et al., 2011). Вскармливание молоком характерно для всех представителей класса, именно эта особенность была отражена Карлом Линнеем в названии группы (Linnaeus, 1758). Названия под- и инфраклассов млекопитающих отражают особенности, характерные для этих групп; эмбриональное и раннее постнатальное развитие, включая лактацию и формирование плаценты. Эти процессы, как и детерминация пола, имеют существенные различия у современных млекопитающих. Цель данного обзора — анализ сходства и различий ряда основных особенностей млекопитающих, связанных с воспроизведением, таких как вынашивание детенышей (эволюция плаценты), выкармливание молоком, детерминация пола и гормональный контроль формирования гонад.
ЭВОЛЮЦИЯ ПЛАЦЕНТЫ У МЛЕКОПИТАЮЩИХ
При внутриутробном развитии эмбрион изолирован от внешней среды, поэтому вынужден получать кислород и питательные вещества, а также выделять продукты обмена через орган-посредник. Таким органом, временно формирующимся у самок в период вынашивания потомства, является плацента. В разных группах беспозвоночных и позвоночных животных плацента возникала независимо и неоднократно, что свидетельствует об эволюционном значении такого пути развития (Sheng et al., 2012). Формирование
плаценты позволяет уменьшить количество питательных веществ, которые необходимо накопить в яйце, чтобы оно было достаточным для развития эмбриона. У Amniota формируются четыре эмбриональные оболочки: амнион, желточный мешок, аллантоис и хорион. В зависимости от способа соединения эмбриональных оболочек и стенки матки различают разные типы плаценты. Наиболее примитивный — хориовителлиновая плацента, в состав которой со стороны зародыша входят ворсинки хориона с кровеносными сосудами желточного мешка; другой тип плаценты — хориоаллантоидная, в ее формировании участвуют вторичные ворсинки хориона и кровеносные сосуды аллантоиса (Wooding, Burton, 2008).
Морфология, физиология и, особенно, репродуктивная биология однопроходных приводили в замешательство исследователей на протяжении более 200 лет. Ричард Оуэн (Owen, 1834), предполагал, что биология размножения у однопроходных и сумчатых ("Marsupiata"), "аберрантных" млекопитающих, сходна с некоторыми зауропси-дами, поскольку они сочетают откладку яиц и живорождение. Гораздо позже было показано, что только однопроходные могут называться "яйцекладущими", поскольку откладывают яйца, покрытые оболочкой, для развития эмбрионов в которых накоплены питательные вещества, а извне поступает только кислород (Caldwell, 1887; Haacke, 1895, цит. по: Hughes, 1993).
У высших позвоночных развитие эмбриона обеспечивают протеины группы вителлогенинов, которые сосредоточены преимущественно в желтке яйца. Так происходит у большинства амниот, но у млекопитающих возникает плацента, временный орган, обеспечивающий ресурсами эмбрион, и лактация, вскармливание молоком на постнатальных стадиях. Эти источники ресурсов постепенно снизили необходимость запасать питательные вещества в яичном желтке, почти до полного его отсутствия у плацентарных (Dunbrack, Ramsay, 1989). Сравнительный анализ геномов трех групп млекопитающих позволил выявить тенденцию утраты функции, переход в состояние псевдогенов для вителлогенинов, основных генов, благодаря которым формируется желток. Однопроходные сохранили функциональный ген ви-теллогенина, что можно объяснить тем, что, несмотря на выкармливание детенышей молоком, часть эмбрионального развития проходит в яйце вне тела матери (Brawand et al., 2008).
Эмбриональное развитие однопроходных остается плохо изученным, поскольку количество образцов, доступных для изучения, крайне мало. Известно, что как у утконоса, так и у австралийской ехидны (для Zaglossus таких данных нет) наблюдается внутриматочное развитие, а именно, морфогенез как эмбриона, так и экстра-эмбриональных структур (Hughes, 1993). В период роста
в матке эмбрион не отделен яйцевой оболочкой и получает питательные вещества из организма матери через хориовителлиновую плаценту. Зародыш претерпевает меробластическое дробление (Caldwell, 1887; Haacke, 1895, цит. по: Hughes, 1993), что характерно и для зауропсид, птиц и рептилий, яйца которых также богаты желтком. К моменту откладки яйца, после короткого периода внутриутробного развития (около 18 дней, Wooding, Burton, 2008), эмбрион утконоса находится на такой стадии, когда ни одна из жизненно важных систем органов еще не сформировалась, поэтому желточный мешок с запасенными питательными веществами остается исключительно важной функциональной структурой, обеспечивающей дальнейшее развитие. Яйца однопроходных содержат значительно больше желтка, чем у сумчатых (Hughes, Hall, 1998). Ооцит сумчатых, в свою очередь, содержит значительно больше желтка, чем ооцит плацентарных (Rothchild, 2003). По сравнению с яйцами птиц и рептилий (относительно массы тела взрослого животного), яйца утконоса очень мало — около 2 см в диаметре (Dawson, 1983). Размеры яйца у сумчатых 0.13—0.2 мм (Breed, 1996; Freyer et al., 2007). Для части сумчатых характерно формирование хориовителлино-вой плаценты, у других групп сумчатых оболочка яйца исчезает в период внутриутробного развития и формируется хориоаллантоидная плацента в последнюю четверть очень короткой (12—14 дней) беременности. Затем новорожденный детеныш продолжает развитие в сумке (Tyndale-Biscoe and Renfree 1987; Wooding, Burton, 2008). В любом случае, плацента сумчатых выполняет все функции, характерные для этого органа, включая продукцию гормонов (Menzies и др., 2011; Renfree и др., 2013).
Эволюция плаценты шла в сторону увеличения площади контакта для более интенсивного обмена между материнским организмом и эмбрионом. У Eutheria сначала формируется хориовителлиновая плацента, затем она заменяется хорио-аллантоидной. У плацентарных описано большое разнообразие вариантов плаценты как по ее макроскопическим морфологическим характеристикам — диффузные плаценты (ворсинки распределены равномерно; свиньи, киты), котиледонные (ворсинки собраны в равномерно распределенные группы; жвачные), зонарные (ворсинки располагаются пояском; хищные), дисковидные (в виде одного диска — грызуны, в виде двух дисков — приматы); так и на основании морфофункцио-нальных особенностей контакта плода и матери (по глубине проникновения ворсинок хориона в слизистую матки) — эпителиохориальный, син-десмохориальный, эндотелиохориальный и гемо-хориальный типы плацент (Grosser 1927; Wooding, Burton, 2008). Вместе с тем, нет прямой связи между типом плаценты и размерами новорожден-
ного детеныша или его мозга. По-видимому, существует определенное ограничение для увеличения скорости роста, обусловленное, в первую очередь, развитием центральной нервной системы (Capellini и др., 2011).
В обеспечении формирования и функционирования такого сложного органа, как плацента, задействованы различные семейства генов, такие как факторы роста фибробластов FGF, а также специфичные для плаценты гены Tpbp, Plac1 (Rawn, Cross, 2008) При возникновении плаценты у млекопитающих, по-видимому, важную роль сыграли мобильные элементы. Ретровирусы претерпели процесс доместикации, именно благодаря контролю ретроэлементов не происходит отторжения плода (Haig, 2012). Современные данные позволяют предположить, что гены семейства env, способствующие слиянию клеток, что необходимо для образования синцитиев (такие как Syncyt-in-Car1), имеют вирусное происхождение, они встраивались в геном млекопитающих неоднократно и независимо, возможно, поэтому наблюдается столь широкое разнообразие типов плацент (Cornells и др., 2012).
Внутриутробное вынашивание, помимо выработки механизма передачи питательных веществ к эмбриону и прод
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.