ЗООЛОГИЧЕСКИЙ ЖУРНАЛ, 2014, том 93, № 12, с. 1397-1403
УДК 631.4
ОСВОЕНИЕ ПОДВИЖНОГО УГЛЕРОДА ПОЧВЫ ТРОПИЧЕСКИМИ ДОЖДЕВЫМИ ЧЕРВЯМИ PONTOSCOLEX CORETHRURUS (GLOSSOSCOLECIDAE, OLIGOCHAETA) © 2014 г. О. Л. Шиленкова1, А. В. Тиунов2
Совместный Российско-Вьетнамский Тропический научно-исследовательский и технологический центр, Хошимин, Вьетнам 2Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН, Москва 119071, Россия e-mail: shill.oks@mail.ru Поступила в редакцию 26.11.2013 г.
Эндогейные (=собственно-почвенные) дождевые черви часто доминируют по биомассе в составе населения почв умеренного и тропического климата. Черви этой морфо-экологической группы играют уникальную роль в экосистемах, поскольку способны осваивать стабилизированное органическое вещество минеральных горизонтов почвы. Однако механизмы, позволяющие использовать этот ресурс, остаются малопонятными. В лабораторном эксперименте с использованием изотопной метки (глюкоза и растительные остатки с повышенным содержанием 13C) показано, что эндогейные черви Pontoscolex corethrurus почти не ассимилируют углерод растительного опада, внесенного в почву в виде мелких фрагментов, но эффективно осваивают растворимые соединения углерода, даже при очень низкой концентрации. Присутствие в почве доступного для микроорганизмов углерода позволяет червям мобилизовать углерод и азот органического вещества почвы. Высокая численность P. corethrurus в исключительно бедных органическим веществом песчаных почвах прируслового вала реки Донг Най (национальный парк Кат Тьен, Южный Вьетнам) может объясняться освоением подвижного углерода, поставляемого в почву корнями растений.
Ключевые слова: дождевые черви, органическое вещество почвы, легкодоступный углерод, стабильные изотопы, Вьетнам, национальный парк Кат Тьен.
DOI: 10.7868/S0044513414120149
Эндогейные (=собственно-почвенные) дождевые черви часто доминируют по биомассе в составе населения почв умеренного и тропического климата (Перель, 1979; Lee, 1985). Они толерант-ны к хозяйственному освоению земель и часто достигают высокой численности в агроценозах (Edwards, Bohlen, 1996). Черви этой морфо-экологи-ческой группы играют уникальную роль в экосистемах, поскольку способны осваивать стабилизированное органическое вещество (Martin et al., 1992; Briones et al., 2005). Однако механизмы, позволяющие дождевым червям использовать этот ресурс, остаются во многом загадочными. Стабилизированное органическое вещество минеральных горизонтов почвы, по определению, мало доступно для микробной деструкции и, тем более, для ассимиляции сапрофагами, в том числе дождевыми червями. Это положение подтверждено в ряде экспериментов, которые показали выраженную зависимость эндогейных дождевых червей от присутствия в почве подвиж-
ных и легкоусвояемых органических соединений (Tiunov, Scheu, 2004). Для объяснения способа питания тропических видов дождевых червей была предложена "гипотеза спящей красавицы" (Brown et al., 2000), которая предполагает, что черви выделяют большое количество мукуса в переднем отделе пищеварительного тракта, стимулируя этим микробную активность. Добавочная энергия позволяет микроорганизмам разлагать стабильные соединения органического вещества почвы в кишечнике червей. Продукты разложения и остатки мукуса усваиваются в среднем и заднем отделах кишечника. Более традиционный взгляд предполагает, что стратегия питания эндо-гейных дождевых червей предусматривает "снимание сливок", т.е. быстрое пропускание через кишечник больших объемов субстрата и ассимиляцию наиболее доступной фракции (Семенова 1966; Стриганова 1980). Предложенные гипотезы не исключают друг друга, поскольку для многих видов эндогейных дождевых червей характерна
чрезвычайная пластичность пищевого поведения (Martin et al., 1992). Черви активно выбирают и заглатывают частички органического вещества из почвы, в результате чего их свежие копролиты обычно обогащены органическим веществом по сравнению с окружающей почвой (Bolton, Phillip-son, 1976). Кроме того, эндогейные черви часто приурочены к ризосфере растений и способны потреблять живые корни (Baylis et al., 1986). Наконец, в последние годы было показано, что важным энергетическим ресурсом для дождевых червей могут служить низкомолекулярные соединения углерода, поставляемые в почву корнями растений (Pollierer et al., 2007; Ostle et al., 2007).
Pontoscolex corethrurus (Müller 1857) (Glossosco-lecidae) — один из наиболее распространенных и хорошо изученных видов эндогейных дождевых червей. Благодаря человеку, этот вид американского происхождения сейчас широко расселился и стал обычен в тропических почвах Азии и Африки (Gonzalez et al., 2006). Именно на примере P. corethrurus были разработаны основные положения "гипотезы спящей красавицы" (Lavelle et al., 1983). Как и другие эндогейные черви, P. corethru-rus весьма пластичны в пищевом поведении и способны осваивать разнообразные ресурсы, в том числе свежий растительный опад (Ganihar, 2003; Garcia, Fragoso, 2003). Однако обилие червей мало зависит от присутствия опада на поверхности почвы (Dechaine et al., 2005), а исследование изотопного состава тканей P. corethrurus на плантации сахарного тростника показало активное освоение углерода в ризосфере растений (Spain et al., 1990).
В национальном парке Кат Тьен (Южный Вьетнам) P. corethrurus доминируют (при численности более 200 экз./м2 и биомассе более 25 г/м2) в бедных органическим веществом песчаных почвах прируслового вала р. Донг Най (Аничкин и др., 2007). Мы использовали эту ситуацию для прояснения механизмов питания P. corethrurus. Мы полагали, что запас органического вещества (Сорг < 1%) и микробная биомасса (Смик < 100 мг/кг; Курганова и др., 2011) в аллювиальной почве прируслового вала недостаточны для поддержания плотной популяции дождевых червей. Следовательно, основным энергетическим ресурсом может служить либо (1) подвижные соединения углерода, поставляемые в почву живыми корнями растений, либо (2) отмирающие растительные ткани, в том числе листовой опад, поступающий на поверхность почвы в количестве более 1200 г сухого веса/м2 в год (Аничкин, Тиунов, 2011). Значительная часть этого опада измельчается и перемешивается с минеральной фракцией благо-
даря деятельности многочисленных крупных са-профагов, включая многоножек и термитов.
Целью данной работы было получение экспериментальной оценки эффективности ассимиляции эндогейными дождевыми червями углерода растворимых соединений и структурированных растительных остатков.
МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
Эксперимент был проведен на территории центральной усадьбы национального парка Кат Тьен (провинция Донг Най, Южный Вьетнам) в июне 2011 г. Микрокосмами служили пластиковые контейнеры, в каждый из которых было помещено по 266 г (воздушно сухой вес) песчаной почвы с прируслового вала р. Донг Най. Почва была тщательно очищена от органических фрагментов и просеяна через сито с отверстиями диаметром 1 мм. Содержание органического углерода в исходной почве составило около 0.4%. В каждый контейнер было помещено по три особи ювенильных Р. сотвЛгыгыз (средний вес 0.3 ± 0.1 г).
В почву был внесен либо раствор глюкозы, симулирующий корневые выделения, либо растительный опад разной степени измельчения. В последнем случае использовали опад С4-злака Бас-скатыш зроЫапвыш. Во всех вариантах эксперимента общее количество вносимого углерода составляло 0.2 г С на микрокосм. Опад перед внесением в почву был высушен, измельчен в ступке и разделен на фракции с разной величиной фрагментов (<0.25, 0.25—0.5 и 4—5 мм — далее в тексте мелкий, средний и крупный опад, соответственно). Мы предполагали, что более мелкие фрагменты могут быть более эффективно ассимилированы червями (Во8^ош, Ьо1:5-Но1ш1п, 1986). Фрагменты опа-да были тщательно перемешаны с почвой перед началом эксперимента. Глюкозу вносили в виде водного раствора равными порциями (15 мл на 1 микрокосм с концентрацией глюкозы 0.8%) на 0, 7, 14 и 21-й день эксперимента. В контрольном варианте черви содержались в почве без добавления углерода. Влажность почвы в микрокосмах поддерживалась на уровне 85—90% от полной влагоемкости. Все варианты эксперимента (контрольная почва, почва + глюкоза, почва + мелкий опад, почва + средний опад, почва + крупный опад) имели три повторности. Контейнеры с почвой содержались в темноте при температуре около 25°С.
Через 28 суток черви были извлечены из почвы, взвешены и помещены в камеры с увлажненной фильтровальной бумагой для освобождения кишечника (эта цель в большинстве случаев не была достигнута). Мышечные ткани червей были ото-
браны после 24-часового пребывания во влажных камерах и затем высушены (50°C в течение 48 ч) для изотопного анализа. Были также собраны и проанализированы образцы почвы и свежих копро-литов P. mrethrurus.
Изотопный анализ собранных материалов был проведен в Центре коллективного пользования на базе ИПЭЭ РАН на изотопном масс-спектрометре Finnigan Delta V Plus, соединенном с элементным анализатором Flash EA 1112. Соотношение 15N/14N и 13C/12C выражали в тысячных долях (промилле, %е) отклонения от международного стандарта (S15N и S13C, соответственно). Аналитическая ошибка измерения S13C и S15N составляла не более ±0.15 %.
Изотопный состав углерода опада S. spontane-um (S13C = -13.5 ± 0.1%) и глюкозы (813C = = —11.8%) существенно отличался от изотопного состава органического вещества почвы (S13C = = — 26.7 ± 0.1%). Это позволило оценить долю экспериментально внесенного углерода в тканях червей, пользуясь простой моделью смешивания:
Доля внесенного С = (S13^^ червей -S Cпочва)/(S Cвнесенный S Cпочва).
При статистической обработке результатов был использован дисперсионный анализ; результаты измерений изотопного состава и изменения веса индивидуальных червей были усреднены в пределах каждого микрокосма. Вычисления были проведены в пакете STATISTICA 7.0. Для сравнения средних использовали Tukey HSD-test, за уровень достоверности принят Р < 0.05. В тексте и на рисунках приводятся средние значения ±1 стандартная ошибка (n = 3).
РЕЗУЛЬТАТЫ
Форма внесения угле
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.