УДК 597.553.2.575.17
ОЦЕНКИ ДИФФЕРЕНЦИАЦИИ ПОПУЛЯЦИЙ ПО МИКРОСАТЕЛЛИТНЫМ МАРКЁРАМ У ГОРБУШИ ONCORHYNCHUS GORBUSCHA МОГУТ БЫТЬ ЗАНИЖЕНЫ ВСЛЕДСТВИЕ ЕЁ ВЫСОКОЙ ЧИСЛЕННОСТИ
© 2014 г. Н. В. Гордеева
Институт общей генетики РАН — ИОГЕН, Москва E-mail: ribka04@mail.ru Поступила в редакцию 19.12.2012 г.; после доработки — 19.11.2013 г.
Анализируются данные по изменчивости 8 микросателлитных локусов в выборках дальневосточной горбуши Oncorhynchus gorbuscha, собранных в 1984—1985 и 2001—2006 гг. Индексы /-статистики на всех уровнях иерархической пространственной структуры оказались очень небольшими. При этом у горбуши линии нечётных лет межпопуляционная дифференциация (измеряемая оценками FST) не превышает межгодовую изменчивость внутри популяций. В линии чётных лет индексы F-статисти-ки на меж- и внутрирегиональном уровнях значимо больше, чем в линии нечётных лет. Оценки FST (усреднённые по одному и тому же набору локусов) широко варьируют по ареалу: наибольшие значения отмечены в популяциях побережья Северной Америки, исключая Аляску, а также в новом ареале на европейском севере России, тогда как у горбуши азиатской части ареала и Аляски они на порядок меньше. Обсуждаются причины неоднородности оценок генетической дифференциации по ареалу и между линиями поколений чётных и нечётных лет. Поскольку с величинами FST оказались согласованы средние оценки численности популяций, предполагается, что влияние случайного генетического дрейфа — основного фактора дивергенции популяций по селективно нейтральным локусам — с увеличением численности ослабевает. Из-за больших по сравнению с другими видами лососёвых размеров популяций, а также неравномерного распределения разных по численности популяций использование микросателлитных маркёров может привести к недооценке истинной дивергенции популяций и их региональных групп, а следовательно, к завышению оценок генетической миграции
Ключевые слова: горбуша Oncorhynchus gorbuscha, микросателлиты, генетическая дифференциация популяций, дрейф, эффективная численность популяции.
DOI: 10.7868/S0042875214030059
Хоминг лососёвых рыб (Salmonidae) — способность точно возвращаться на нерест в родные реки из океана — обеспечивает сохранение в популяциях локальных адаптаций к условиям воспроизводства и одновременно является главным механизмом поддержания внутривидовой иерархической подразделённости (Ricker, 1972; Quinn, 1984, 2005; Taylor, 1991; Dittman, Quinn, 1996; Алтухов и др., 1997). В среднем точность хоминга оценивается в 92%, а величина его ошибки, или стреинга, в 8% (Hendry et al., 2004; Quinn, 2005). Многие исследователи полагают, что способность к хомингу неодинакова среди лососей (Quinn, 1984, 2005; Hendry et al., 2004), однако внутри видов его оценки варьируют настолько сильно, что величину хоминга следует признать скорее свойством популяции, а не вида (Hendry et al., 2004). Среди лососёвых видов отмечена высокая гомология генов, ответственных за импринтинг и оль-
факторную рецепцию (Hino, 2007; Johnson, Banks, 2011), что подразумевает сходство молеку-лярно-генетических механизмов хоминга. В устройстве обонятельного органа найдена некоторая видоспецифичность, но не по функциональным, а по количественным признакам (Дорошенко, 2004); неизвестно, имеет ли это отношение к величине хоминга или связано с особенностями образа жизни и экологии.
Распространено мнение, что у самого многочисленного из тихоокеанских лососей вида — горбуши Oncorhynchus gorbuscha — хоминг ослаблен (Heard, 1991; Hendry et al., 2004), а некоторые авторы допускают при этом возможность значительных межрегиональных миграций (Глубоков-ский, Животовский, 1986; Глубоковский и др., 1989). Однако имеющиеся оценки точности возврата горбуши сильно разнятся, нередко достигая и абсолютной величины — 100% (Омельченко,
Вялова, 1990; Алтухов и др., 1997; Кляшторин, 2001; Hendry et al., 2004). Согласно данным, обобщённым в работе Хендри с соавторами (Hendry et al., 2004), наибольший стреинг отмечается не у горбуши (оценки варьируют в пределах 2—34%, в среднем 15.4%), а у кеты O. keta (1—40%, в среднем 19.1%). Вслед за многими авторами заметим, что самые низкие оценки точности возврата регистрируются, как правило, у рыб заводского происхождения, после интродукции в «чужие» реки, а также в нативных реках с нестабильными условиями в период миграции и нереста; ослабление хоминга в перечисленных случаях отмечается у всех видов лососей (Withler, 1982; Leider, 1989; МеЬаас, 1990; Quinn, 1993; Hard, Heard, 1999; Thedinga et al., 2000; Quinn et al., 2001; Keefer et al., 2008). Также показано (Tallman, Healey, 1994), в том числе и у горбуши (Mortensen et al., 2002), что мигранты, даже если они происходят из соседних популяций, имеют меньший по сравнению с аборигенными рыбами репродуктивный успех, поэтому генетическая миграция оказывается много меньше физической. О неэффективности и, следовательно, невыгодности интенсивной генетической миграции, особенно дальней, говорят экспериментальные данные о генетически закреплённых адаптациях горбуши к температурному режиму в нерестовых реках (Хованский, 2000); эти данные подтверждаются неудачными попытками акклиматизировать "южную" горбушу в северных регионах (Карпевич и др., 1991).
В пользу высокого стреинга горбуши обычно приводится целый ряд аргументов, которые, впрочем, оказываются недостаточно убедительными. Часто указывается на то, что молодь горбуши не успевает достаточно хорошо запомнить запах реки из-за быстрого ската в море (Quinn, 1993). Однако экспериментальные работы показывают, что импринтинг у лососей происходит непосредственно перед или в течение короткого периода физиологической подготовки к переходу в морскую среду (Dittman, Quinn, 1996; Yamamoto et al., 2010). Заслуживают комментария часто используемые данные о быстром вселении горбуши в освободившиеся или ставшие вновь доступными реки (Milner, Bailey, 1989; Milner et al., 2008) и её расселении в новом ареале после интродукции (Quinn, 1993). При этом обычно не учитываются такие биологические особенности горбуши, отличающие её от других лососей, как высокая численность популяций и короткий жизненный цикл. Неудивительно, что при одинаково небольшом уровне стреинга заселение свободных водоёмов из крупных популяций произойдёт быстрее. Если оценивать скорость расселения в поколениях, то у горбуши она оказывается не такой уж высокой: например, после интродукции в оз. Верхнее горбуша колонизовала ближайшие несколько притоков через два поколения, или 4 года, и де-
сятки притоков в бассейне Великих озёр — через 11 поколений, или 23 года (Kwain, Lawrie, 1981); 10 поколений потребовалось для образования новой популяции в верхней части р. Фрейзер (Pess, 2009). В то же время другой вид тихоокеанских лососей — чавыча O. tshawytscha, обладающий очень высокой точностью хоминга (Hendry et al., 2004), после интродукции в Новую Зеландию заселил реки нового ареала всего лишь за 5—10 лет (McDowall, 1994; Quinn et al., 2001), или два-три поколения, по оценкам средней длины поколения Киннисона с соавторами (Kinnison et al., 2002). Наконец, для подкрепления гипотезы об интенсивных миграциях у горбуши ссылаются на значительно более слабую в сравнении с другими лососями пространственную генетическую дифференциацию популяций (Глубоковский, Живо-товский, 1986; Глубоковский и др., 1989), хотя генетическое единообразие горбуши может удовлетворительно объясняться действием других факторов (Алтухов и др., 1987; Гордеева, 2012).
Для настоящего исследования интересен тот факт, что из числа всех исследованных у горбуши популяционно-генетических маркёров микросателлиты показывают самые низкие индексы дифференциации, как правило, приближающиеся к нулю (Салменкова и др., 2006; Beacham et al., 2012; Гордеева, 2012), хотя при этом демонстрируют хорошую разрешающую способность у других видов. Например, у кеты с её более высокими оценками стреинга (Hendry et al., 2004) оценки дифференциации по микросателлитам на порядок больше, чем у горбуши (Beacham et al., 2009). Помимо этого, интересны причины различий в картинах пространственной генетической под-разделённости горбуши на азиатском и североамериканском побережьях, а также поколений (линий) чётных и нечётных лет нереста, отмеченных в предыдущих исследованиях по аллозим-ным и другим маркёрам (Shaklee, Varnavskaya, 1994; Алтухов и др., 1997; Noll et al., 2001; Hawkins et al., 2002; Варнавская, 2006; Гордеева, 2012). На азиатской части ареала генетические различия между популяциями и их региональными комплексами выражены наименее отчётливо. Это способствовало развитию представления о "флуктуирующих стадах" дальневосточной горбуши, различия между которыми выравниваются миграцией, варьирующей в пространстве и во времени (Глубоковский, Животовский, 1986; Глубоковский и др., 1989). У дальневосточных популяций линии нечётных лет пространственная генетическая дифференциация проявляется слабее, чем у популяций, нерестящихся в тех же реках, но в смежные чётные годы. Поскольку линии чётных и нечётных лет, репродуктивно изолированные из-за строго двухлетнего жизненного цикла, независимо эволюционируют уже длительное время, полагают, что неодинаковая степень дивергенции по-
Таблица 1. Характеристика исследованных выборок дальневосточной горбуши Oncorhynchus gorbuscha
Регион Река Код выборки Год Линия Объём выборки, экз. Стадия жизненного цикла
Восточная Камчатка Дранка EK1 2006 Чётных лет 50 Взрослые
Западная Камчатка Большая WK2 2006 Та же 100 Та же
Коль WK3 2004 » 50 »
Утхолок WK4 2006 Нечётных лет 60 Молодь
Северное Охотоморье Ола M5-1 2001* Та же 50 Взрослые
М5-2 2002* Чётных лет 40 Та же
Яна M6 2004* Нечётных лет 50 Молодь
Сахалин Тихая S7 2006 Чётных лет 50 Взрослые
Фирсовка S8-1 1984 Та же 50 Та же
S8-2 1985 Нечётных лет 50 »
S8-3 2003* Та же 50 »
S8-4 2004* Чётных лет 50 »
Б. Такой S9-1 1984 Та же 100 »
S9-2 2003* Нечётных лет 50 »
Бахура S10-1 1984 Чётных лет 50 »
S10-2 1985 Нечётных лет 50 »
S10-3 2003* Та же 50 »
S10-4 2004* Чётных лет 50 »
Лесная S11-1 2003* Нечётных ле
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.