УДК 591.1+57.022
ПОЛОВОЕ ПОВЕДЕНИЕ, ХЕМОСИГНАЛЫ И РЕПРОДУКТИВНЫЙ УСПЕХ САМЦОВ МЫШЕЙ ПРИ АКТИВАЦИИ НЕСПЕЦИФИЧЕСКОГО ЗВЕНА ИММУННОЙ СИСТЕМЫ
© 2009 г. М. П. Мошкин12, Е. Ю. Кондратюк2, Л. А. Герлинская2
1Институт цитологии и генетики СО РАН 630090 Новосибирск, просп. акад. Лаврентьева, 10 2Институт систематики и экологии животных СО РАН 630091 Новосибирск, ул. Фрунзе, 11 e-mail: mmp@bionet.nsc.ru Поступила в редакцию 06.11.2008 г.
Сформулированная недавно гипотеза компенсации (Gowaty et al., 2007) предполагает, что ограничение свободного выбора полового партнера, обусловленное, в том числе, и защитной реакцией на паразитов, приводит к снижению жизнеспособности потомков, что отчасти компенсируется увеличением их количества. Для анализа потенциальных механизмов такой компенсации исследовано влияние бактериального эндотоксина (липополисахарида - ЛПС), активирующего неспецифическую иммунную защиту, на запаховую привлекательность и половое поведение самцов мышей аутбредной линии ICR, а также на течение беременности у покрытых ими самок. Однократное или многократное введение ЛПС повышало привлекательность запаха мочи и загрязненной подстилки для неэстральных самок. Используемая доза ЛПС (50 мкг/кг) не подавляла полового поведения самцов, но в первые 2 сут после инъекции они отставали от контрольных особей по общему числу зачатых потомков. Время от момента подсадки самок к самцу до фертильного покрытия положительно коррелировало с массой эмбрионов. Тем не менее, несмотря на то что основной репродуктивный выход ЛПС-стимулированных самцов был сдвинут на более поздние сроки, масса зачатых ими эмбрионов была достоверно ниже, чем в контроле. Снижение массы зародышей у беременных самок, покрытых самцами, которым вводили ЛПС, также не компенсировала более высокая концентрация прогестерона в материнской крови. Вместе с тем у самок, покрытых самцами группы ЛПС, были отмечены меньшие эмбриональные потери по сравнению с таковыми у самок, покрытых контрольными самцами.
Для будущей матери важным критерием выбора полового партнера является его физиологическое состояние, о котором могут свидетельствовать социальная конкурентоспособность самцов и их демонстрационные сигналы - визуальные, акустические и ольфакторные, существенно изменяющиеся при инфекции. Так, у птиц инфекционные заболевания приводят к ослаблению яркости оперения и к сокращению разнообразия песенного репертуара (Zuk et al., 1990; Clayton, 1991; Buchanan et al., 1999). У грызунов глистные инвазии (Eimeria, Heligmosomoides, Trichinella, Heminolepis), а также вирус гриппа снижают половую привлекательность хемосигналов самцов (Kavaliers, Colwell, 1993; Penn et al., 1998; Klein et al., 1999; Willis, Poulin, 2000). В результате изменений поведенческой и сигнальной конкурентоспособности у самцов, чья эффективность
иммунной защиты скомпрометирована фактом заражения, существенно снижаются шансы на участие в размножении.
Однако для этого, казалось бы, универсального правила накоплен ряд исключений. В частности, при экспериментальном заражении вирусом клещевого энцефалита (КЭ) загрязненная подстилка от самцов мышей, в тканях мозга которых была идентифицирована вирусная РНК, в большей степени привлекала внимание самок по сравнению с подстилками контрольных особей, а также инфицированных особей, у которых вирусная РНК не была выявлена (Moshkin et al., 2002). Повышение запаховой привлекательности было зафиксировано и при заражении самцов мышей малярийным плазмодием (Plasmodium chabaudi) (Barthelemy et al., 2005).
515
5*
Модификация поведения и запаховых сигналов зараженных животных может быть обусловлена несколькими причинами: прямым влиянием паразита и продуктов его обмена на нейроэндо-кринную систему хозяина; изменением состава летучих компонентов мочи и пота вследствие преобразования сопутствующей микрофлоры; иммунно-нейроэндокринными процессами, вовлеченными в защитные реакции хозяина (Penn, Potts, 1998; Moshkin et al., 2000). В настоящее время большинство авторов сходится во мнении о том, что механизмы паразитарного влияния на поведение и половые сигналы хозяев невозможно понять без детального изучения нейроэндокрин-ных и поведенческих последствий паразитинду-цированной активации систем неспецифической и специфической иммунной защиты (Moshkin et al., 2000; Klein, 2003; Starszewski, Boulinier, 2004; Thomas et al., 2005; Litvinova et al., 2005).
Впервые изменение половой привлекательности при экспериментальной активации специфической иммунной системы было продемонстрировано в опытах на мышах и джунгарских хомячках (Moshkin et al., 2001, 2002). Оказалось, что подстилка, загрязненная самцами во время развития гуморального иммунного ответа на введение эритроцитов барана (ЭБ), пахнет менее привлекательно по сравнению с подстилкой, собранной от контрольных самцов. Снижение запаховой привлекательности антигенстимулированных самцов сочеталось с падением концентрации в моче анд-рогензависимых низкомолекулярных белков. Оба показателя - привлекательность и концентрация белков - поддерживались на уровне контрольных животных при одновременном введении ЭБ и тестостерона (Litvinova et al., 2005). Негативное влияние чужеродных антигенов на экспрессию вторичных половых признаков и, как следствие, на репродуктивную привлекательность отмечено также в исследованиях на птицах. Введение ЭБ приводило к снижению интенсивности каро-тинзависимой окраски клюва у черного дрозда (Turdus merula), которая определяет привлекательность самцов данного вида (Bonneaud et al., 2003; Faivre et al., 2003). У самцов мухоловки-бе-лошейки (Ficedula albicollis) при этом наблюдали снижение интенсивности исполнения песен (Ga-ramszegi et al., 2004).
Активацию неспецифического звена иммунной системы в лабораториях чаще всего моделируют введением бактериального эндотоксина - липопо-лисахарида (ЛПС), входящего в состав клеточной стенки грамотрицательных бактерий. При этом наблюдается синдром болезненного поведения,
заключающийся в снижении локомоторной активности (Swiergiel, 1987), исследовательского (Dantzer et al., 1996; Larson, Dunn, 2001), пищевого (Bret-Dibat et al., 1995; Kent et al., 1992), терморе-гуляторного (Swiergiel, 1987) поведения и проявлении сонливости (Krueger et al., 1995). На фоне значительного числа статей, посвященных поведенческим эффектам ЛПС, можно отметить, что вклад механизмов врожденного неспецифического иммунитета в формирование показателей половой привлекательности самцов исследован лишь в единичных работах. Так, в опытах на джунгар-ских хомячках было установлено, что в отличие от ЭБ, введение которых стимулирует механизмы специфического иммунитета, инъекция ЛПС не только не снижает, а даже увеличивает запахо-вую привлекательность самцов (Kondratyuk et al., 2004). Такой же эффект был получен при изучении мучного хрущака (Tenebrio molitor), у которого асептическое воспаление, вызванное нейлоновым трансплантатом, сочеталось с повышением половой привлекательности запаха (Sadd et al., 2006).
Изучение половых демонстраций у инфицированных или антигенстимулированных животных крайне редко сочетается с оценкой их репродуктивного успеха. Вместе с тем исследования на лабораторных мышах показывают, что, несмотря на рост ольфакторной привлекательности, самцы, зараженные вирусом клещевого энцефалита, имеют существенно меньшей репродуктивный выход (число эмбрионов на одного самца) по сравнению с контролем (Moshkin et al., 2002). Причем уменьшение репродуктивного успеха обусловлено не снижением вероятности фертильного покрытия при подсадке самок к инфицированным самцам, а значительным увеличением эмбриональной гибели по сравнению с таковой при покрытии самок контрольными самцами. Поскольку в этих же экспериментах была установлена возможность передачи вируса клещевого энцефалита от зараженного самца к самке и далее к зародышам, то причиной роста пре- и постимплантационных потерь могло быть инфицирование матери и потомков (Герлинская и др., 1997).
Вместе с тем нельзя исключить еще одну причину меньшей репродуктивной эффективности зараженных или антигенстимулированных самцов. Дело в том, что сигнальная привлекательность потенциальных половых партнеров, как правило, сочетается с целым набором адаптивно-значимых свойств особи, таких, как социальная конкурентоспособность, эффективность маркировки территории и уровень стрессированности (Gerlinskaya et al., 1995; Gosling et al., 2000).
Инфекции или активация иммунной системы нарушают эти феногенетические корреляции (Moshkin et al., 2001). Иными словами, изменение иммунного статуса, вызванное болезнью или введением чужеродных антигенов, может влиять на подбор брачных пар, обеспечивающий их максимальную репродуктивную эффективность. Исследования, выполненные на разных видах животных - от дрозофилы до мыши, показывают, что скрещивание при свободном выборе самки приводит к рождению более жизнеспособного потомства по сравнению со скрещиванием в условиях ограничения выбора (Potapov et al., 1999; Drickamer et al., 2000; Gowaty et al., 2007). Но, как отмечают авторы, при экспериментальном ограничении выбора в ряде случаев наблюдается своеобразная компенсация пониженного качества потомков за счет их большего количества. Это явление нашло отражение в гипотезе репродуктивной компенсации. Среди возможных естественных факторов, ограничивающих свободный выбор партнеров, авторы гипотезы называют социальную среду и инфекции (Go-waty et al., 2007).
Итак, анализ данных литературы свидетельствует о том, что активация иммунной защиты может рассматриваться как потенциально значимый фактор репродуктивного выбора. Но каким образом эффекты, обусловленные стимуляцией отдельных звеньев иммунной системы, отражаются на последовательности событий, определяющих репродуктивный успех самцов - от выбора партнера до количества и качества зачатых ими потомков, остается практически не изученным. В представленной работе мы исследовали влияние бактериального эндотоксина, активирующего прежде всего неспецифическую линию иммунной защиты, на запаховую привлекательность и половое поведение самц
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.