ВОПРОСЫ ИХТИОЛОГИИ, 2015, том 55, № 1, с. 3-10
УДК 597.586.2.575.832
ПОЛОЖЕНИЕ РОДА KRUSENSTERNIELLA (GYMNELINAE, ZOARCIDAE) В СИСТЕМЕ СЕМЕЙСТВА БЕЛЬДЮГОВЫХ РЫБ ПО МОЛЕКУЛЯРНО-ГЕНЕТИЧЕСКИМ ДАННЫМ
© 2015 г. О. А. Радченко, И. А. Черешнев, А. А. Баланов*, А. В. Петровская
Институт биологических проблем Севера ДВО РАН — ИБПС, Магадан *Институт биологии моря ДВО РАН — ИБМ, Владивосток E-mail: radchenko@ibpn.ru Поступила в редакцию 13.06.2013 г.
С использованием анализа изменчивости генов митохондриальной и ядерной ДНК установлено, что род Krusensterniella входит в состав подсемейства Gymnelinae и вместе с родом Gymnelopsis образует группу таксонов видов, лишённых брюшных плавников. Показаны существенные генетические отличия рода Krusensterniella от группы родов гимнеловых рыб с брюшными плавниками (Ha-dropareia, Magadanichthys, Bilabria и Davidijordania). Отличия между видами Krusensterniella соответствуют уровню межвидовой дифференциации в близкородственном подсемействе Lycodinae.
Ключевые слова: Krusensterniella multispinosa, K. notabilis, подсемейство Gymnelinae, семейство Zoar-cidae, родственные отношения, филогенетический анализ, митохондриальная ДНК, ядерная ДНК.
DOI: 10.7868/S004287521501018X
Род Krusensterniella Schmidt, 1904 — эндем северо-западной части Тихого океана, виды которого распространены в прибрежных и шельфовых водах дальневосточных морей России: K. notabilis Schmidt, 1904 (типовой вид рода) — Охотское и Японское моря и тихоокеанские воды о-ва Хоккайдо; K. multispinosa Soldatov, 1922 — Охотское море; K. maculata Andriashev, 1938 — Японское море; K. pavlovskii Andriashev, 1955 — юго-западная часть Берингова моря у м. Африка (Шмидт, 1904, 1950; Солдатов, 1922; Таранец, 1937; Андрияшев, 1938, 1955; Линдберг, Красюкова, 1975; The Fishes ..., 1984; Шейко, Федоров, 2000; Fishes of Japan ..., 2002; Федоров и др., 2003; Fedorov, 2004; Соколовский и др., 2007, 2009). Представители этого рода отличаются от других таксонов семейства Zoar-cidae (исключая род Zoarces) уникальной морфологической особенностью — наличием в средней части спинного плавника от 2—6 (K. notabilis) до 22—27 (K. pavlovskii) твёрдых колючих шипов. Такая же особенность в строении этого плавника имеется лишь у видов рода Zoarces, но у них колючие шипы (числом 3—24) расположены в задней части плавника (Черешнев, Поезжалова-Чегода-ева, 2011).
Шмидт (1904, 1950) рассматривал Krusensterniella в составе семейства Zoarcidae как промежуточный род между родами Gymnelus (подсемейство Gymnelinae) и Zoarces (подсемейство Zoarci-nae), поместив его в своей системе в последнее подсемейство. С ним согласился Андрияшев
(1939), однако в виде предположения, приняв в целом систему семейства Zoarcidae, предложенную Шмидтом (1904). Макушок (1961) также выделял группу Krusensterniella—Zoarces, близкую к подсемейству Gymnelinae, с одной стороны, и к роду Neozoarces — с другой, считая всех их близкородственными таксонами. Андерсон и Федоров (Anderson, 1994; Anderson, Fedorov, 2004) включают Krusensterniella в подсемейство Gymnelinae, в чём с ними соглашается Эйшмейер (Eschmeyer, 2013). Андерсон (Anderson, 1994), отмечая, что традиционно род Krusensterniella сближали с родом Zoarces на основании наличия колючих лучей в спинном плавнике (Шмидт, 1904, 1950; Андрияшев, 1939; Макушок, 1961), считает колючие лучи у представителей этих родов не гомологичными образованиями. Иными словами, они конвергентного происхождения и не связаны с близким генетическим родством данных таксонов.
В существующих схемах родственных отношений таксонов подсемейства Gymnelinae на родовом уровне, построенных на морфологических признаках кладистическим методом, гимнелины разделяются на две группы: примитивные роды, обладающие брюшными плавниками (Hadropareia, Magadanichthys, Bilabria, Davidijordania), и эволю-ционно продвинутые, лишённые брюшных плавников (Krusensterniella, Ericandersonia, Gymnelopsis, Gymnelus, Melanostigma, Nalbantichthys, Opaeopa-cus, Puzanovia, Seleniolycus, Andriashevia). Кроме того, у пяти последних родов полностью редуци-
ровались тазовые кости, уменьшились размеры грудных плавников и число лучей в них (вплоть до полного исчезновения у Andriashevia) (Anderson, 1994; Shinohara et al., 2004, 2006; Shinohara, Sakurai, 2006).
Цель работы — определить положение рода Krusensterniella в семействе бельдюговых рыб Zoarcidae на основе молекулярно-генетического исследования. Данный подход показал высокую результативность в решении аналогичных задач по разработке систематики других таксонов подотряда Zoarcoidei (Радченко и др., 2008, 2009, 2010а, 20106, 2011, 2012; Черешнев и др., 2009).
МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА
В работе использованы данные о нуклеотидных последовательностях генов митохондриаль-ной (мт) (COI, цитохром b, 16S рРНК) и ядерной (RNF213, родопсин) ДНК представителей семейства Zoarcidae, а также близких к ним таксонов рыб (Anarhichas lupus, Leptostichaeus pumilus, Azy-gopterus corallinus) (табл. 1). В качестве внешней группы выбран Bathymaster derjugini (семейство Bathymasteridae подотряда Zoarcoidei).
Геномная ДНК получена по стандартной методике (Maniatis et al., 1982). Последовательности праймеров для полимеразной цепной реакции (ПЦР) и определения нуклеотидных последовательностей генов COI, цитохрома b, 16S рРНК мтДНК, а также ядерного гена RNF213 приведены ранее (Радченко и др., 2009, 2010а). Для ПЦР и секвенирования гена родопсина использованы праймеры, разработанные на основе нуклеотид-ной последовательности этого гена Austrolycus de-pressiceps (Zoarcidae), GenBank № AY141297 (Chen et al., 2003): Rh-F1 5'-CNTATGAATAYCCTCAG-TACTACC-3' и Rh-R2 5'-TGCTTGTTCATGCA-GATGTAGA- 3'.
Филогенетический анализ нуклеотидных последовательностей митохондриальных и ядерных генов проведён независимо. С помощью программы Modeltest v. 3.7 (Posada, Crandall, 1998) с использованием критерия Akaike (AIC) выбрано семь оптимальных моделей нуклеотидных замен для генов мтДНК (TIMef + I, F81, GTR + G, K81 + I, HKY + I, TrN + G, HKY + I + G) и пять -для генов ядерной ДНК (TrNef + I, K81uf + I, K81uf, F81, K81). Байесовский анализ филогении (MrBayes v. 3.1.2) (Ronquist, Huelsenbeck, 2003) проведён с помощью запуска трёх "горячих" и одной "холодной" цепей в течение 106 циклов с отбором каждого 100-го генерированного дерева. Из 10001 полученных деревьев первые 1001 были отброшены; на основе остальных деревьев, имеющих стабильные оценки параметров моделей нуклеотидных замещений и правдоподобия (LnL),
получены консенсусные деревья и оценки апостериорной вероятности их ветвления.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ
Общая длина секвенированных участков генов мтДНК составила 2047 пар нуклеотидов (п.н.), ядерных генов — 1363 п.н. (из них 735 п.н. — ген родопсина). Полученные нуклеотидные последовательности генов COI, цитохрома b, 16S рРНК, RNF213, родопсина размещены в базе данных Genbank/NCBI (номера указаны в табл. 1).
На филогенетических деревьях, реконструированных на основе данных о митохондриальных и ядерных генах (рис. 1, 2), виды рода Krusensterniella — K. multispinosa и K. notabilis — объединены в микрокластер и отличаются друг от друга по изученным митохондриальным генам на 3.85% (табл. 2). Эти виды характеризуются специфическими мутациями: по одной такой мутации обнаружено в нуклеотидных последовательностях генов 16S рРНК и родопсина, три — в гене цитохрома b.
Из представителей подсемейства Gymnelinae к K. multispinosa и K. notabilis генетически ближе всех оказался Gymnelopsis ochotensis: все они расположены в одном кластере и дифференцированы в среднем на 5.4%. Только у этих видов в последовательности гена 16S рРНК обнаружены две однонуклеотидные инсерции; кроме того, две гомологичные мутации выявлены в гене цитохрома b мтДНК.
Топология обоих филогенетических деревьев (рис. 1, 2) с высоким уровнем поддержки (91— 100%) определённо подтверждает монофилетиче-ское происхождение подсемейства Gymnelinae, которое разделяется на две линии. Роды Hadropa-reia, Magadanichthys, Bilabria, Davidijordania образуют общую группу таксонов видов, имеющих брюшные плавники. Они объединяются с линией Krusensterniella и Gymnelopsis, лишённых брюшных плавников. В пределах этого подсемейства самые высокие оценки дивергенции (9.9—10.0%) получены при сравнении мтДНК Krusensterniella и Davidijordania. В среднем различия между кластерами Krusensterniella—Gymnelopsis и остальных Gymnelinae составляют 9.4%.
В системе зоаркоидных рыб, включающей семейства Zoarcidae и Anarhichadidae, роды Leptostichaeus и Azygopterus подсемейства Gymnelinae занимают традиционное для молекулярно-гене-тических исследований обособленное положение (Радченко и др., 2012). На митохондриальном дереве (рис. 1) гимнеловые рыбы образуют самостоятельную группу и находятся в крайней позиции макрокластера семейства Zoarcidae, присоединяясь к такой же компактной группе подсемейств Lycodinae, Lycozoarcinae и Zoarcinae. На следующем этапе дивергенции макрокластер бельдюго-
ПОЛОЖЕНИЕ РОДА KRUSENSTERNIELLA
5
100
100
100
100
100
96
71
100
75
100
100
94
l—Krusensterniella multispinosa (1640)
K. multispinosa (1641) K. notabilis (1642)
-Gymnelopsis ochotensis (725)
—Hadropareia middendorffii (300)
100
-Magadanichthys skopetsi (14)
-Davidijordania lacertina (1328)
й g
Ü
—Bilabria ornata (1331)
-Zoarces elongatus (309) |Zoarcinae
-Lycozoarces regani (1323) |Lycozoarcinae —Lycodes raridens (202) |Lycodinae
-Leptostichaeuspumilus (1375)
-Azygopterus corallinus (1653)
- Neozoarces pulcher (1187)
0.02
■ Anarhichas lupus (1384) -Bathymaster derjugini (331)
Рис. 1. Байесовское дерево гаплотипов рыб подсемейства Gymnelinae (Zoarcidae) и близких к ним таксонов по данным о нуклеотидных последовательностях генов COI, цитохрома b, 16SрРНК мтДНК. Усреднённые параметры дерева: LnL = —7211; A : C : G : T = 0.242 : 0.283 : 0.194 : 0.281; а-параметр у-распределения — 0.576. Числа в основаниях кластеров — оценки устойчивости узлов ветвлений в 50%-ных байесовских консенсусных деревьях, %; в скобках — номер образца.
вых рыб интегрируетс
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.