УДК 595.796:591.5
ПОВЕДЕНИЕ РЫЖИХ ЛЕСНЫХ МУРАВЬЕВ ПРИ ВЗАИМОДЕЙСТВИИ
С РАЗЛИЧНЫМИ СИМБИОНТАМИ
© 2010 г. Т. А. Новгородова, О. Б. Бирюкова
Институт систематики и экологии животных СО РАН, Новосибирск 630091, Россия e-mail: tanovg@yandex.ru, olga-bir@mail.ru Поступила в редакцию 15.06.2010 г.
Исследовано поведение муравьев Formica polyctena при взаимодействии с различными симбионтами: тлями Aphis grossulariae Kalt., живущими в открытых колониях, и личинками пилильщика Blas-ticotoma filiceti Klug, скрытыми от муравьев в вайях папоротника. Рыжие лесные муравьи демонстрируют различную глубину функциональной дифференциации в относительно постоянных по составу группах сборщиков пади. Глубокая "профессиональная" специализация с четким разделением ряда функций между фуражирами отмечена в их группах, ухаживающих за тлями. Выявлено четыре "профессиональные" группы фуражиров, выполняющих различные функции: "пастухи", "сторожа", "транспортировщики" и "разведчики" ("координаторы"). При взаимодействии с личинками B. filiceti группы сборщиков пади состоят в основном из "неспециализированных" фуражиров, которые самостоятельно собирают выделения личинок и относят их в гнездо. Лишь несколько "дежурных" муравьев (около 5%) практически не покидают папоротник и охраняют пищевые ресурсы от конкурентов, в первую очередь от других муравьев. Кроме того, при сборе выделений личинок пилильщиков, скрытых от непосредственного контакта, муравьи демонстрируют более простой комплекс действий и ведут себя так же как на углеводных кормушках. Рыжие лесные муравьи обладают гибким поведением. Глубина функциональной дифференциации в группах сборщиков пади определяется не только численностью семьи и потребностями муравьев в углеводной пище, но и характером отношений с трофобионтами, в частности возможностью непосредственного контакта насекомых.
Ключевые слова: трофобиоз, муравьи, тли, личинки пилильщика В^НШота /Шеей, поведение, специализация.
Рыжие лесные муравьи, доминирующие в многовидовых сообществах, представляют собой уникальный объект исследования для этологов. Это один из наиболее ярких примеров дифференциации функций в семье, основанных на поведенческих различиях — от обычного разграничения рабочих особей на функциональные группы (внутригнездовые рабочие, охотники, сборщики пади) до глубокой "профессиональной" специализации в группах сборщиков пади (Резникова, Новгородова, 1998; Новгородова, 2008). Рыжие лесные муравьи позволяют изучать стереотипы поведения различной степени сложности, в том числе в ситуациях, когда от них требуется определенная координация действий. Одной из наиболее удобных модельных ситуаций подобного рода является взаимодействие муравьев с различными выделяющими падь насекомыми (трофобионтами).
Трофобиотические отношения с различными насекомыми широко распространены среди муравьев и крайне важны для них, т.к. углеводная пища составляет основу рациона взрослых особей (Длусский, 1967; Hölldobler, Wilson, 1990). Для рыжих лесных муравьев, живущих семьями, числен-
ность которых может достигать нескольких миллионов особей, это особенно актуально (Oliver et al., 2008). Эти муравьи собирают сладкие выделения трофобионтов, в свою очередь, активно защищая их от других муравьев и различных естественных врагов (Nixon, 1951; Гаврилюк, Новгородова, 2007). К настоящему времени трофобиотические отношения муравьев отмечены с представителями трех отрядов насекомых: Hemiptera, включая равнокрылых (Sternorrhyn-cha, Auchenorrhyncha) (Nixon, 1951; Delabie, 2001) и клопов (Heteroptera) (Gibernau, Dejean, 2001; Waldkircher et al., 2004), Lepidoptera (Maschwitz et al., 1987; Pierce et al., 2002) и Hymenoptera (Бирюкова и др., 2006; Shcherbakov, 2006). Обычно муравьи взаимодействуют с открытоживущими трофобионтами, при этом формируется целый спектр коадаптаций партнеров к симбиозу (см. обзоры: Мордвилко, 1901; Way, 1963; Дусский, 1967; Новгородова, 2004). Одним из основных источников углеводной пищи для муравьев являются тли (Hemiptera, Sternorrhyncha, Aphididae). На Алтае в июле—сентябре помимо тлей муравьи активно посещают личинок папоротникового пилильщи-
ка (Blasticotoma filiceti Klug 1834, Hymenoptera, Blasticotomidae) (Biryukova, 2007; Бирюкова, Нов-городова, 2008).
Уникальность трофобиоза муравьев и личинок B. filiceti заключается в том, что в отличие от других трофобионтов личинки пилильщиков практически все время скрыты от муравьев (рис. 1). Они развиваются из яиц, отложенных имаго в стержень вайи папоротника (Вержуцкий, 1981; Shcherbakov, 2006). Со временем личинки B. filiceti проделывают отверстия в вайе, которые служат им для дыхания и выделения экскрементов. Диаметр отверстия увеличивается благодаря активности как личинки, так и муравьев, которые подгрызают папоротник с внешней стороны (Бирюкова, Новгородова, 2008). Питание личинок происходит, по-видимому, главным образом за счет соков растения, т.к. основная часть выделений представлена жидкой фракцией, которая и привлекает различных насекомых, в том числе и муравьев.
На примере трофобиоза муравьев с тлями показано, что муравьи демонстрируют различные схемы взаимодействия с трофобионтами от работы неспециализированных фуражиров до "профессиональной" специализации в группах (Резникова, Новгородова, 1998; Новгородова, 2004, 2008). Глубокая функциональная дифференциация выявлена только для высокосоциальных муравьев из группы Formica s. str., в том числе рыжих лесных муравьев.
Известно, что разделение труда у общественных насекомых в значительной степени зависит от размера семьи (Anderson, McShea, 2001). На примере различных насекомых, в том числе ос (Karsai, Wenzel, 1998) и муравьев (Thomas, Elgar, 2003; Mailleux et al., 2003), показано, что наиболее высокий уровень разделения труда характерен для больших семей. Глубина специализации в
группах сборщиков пади также в значительной степени определяется численностью семьи и потребностями муравьев в углеводной пище (Новгородова, 2003; Novgorodova, 2007). В связи с этим возникает вопрос: насколько жестко поведение муравьев детерминировано этими факторами? В частности, отличается ли поведение муравьев из одной семьи от поведения других трофобионтов в одних и тех же условиях? Для выяснения этого вопроса проводится сравнительный анализ поведения рыжих лесных муравьев при трофоби-озе с тлями, живущими в открытых колониях, и личинками пилильщиков, скрытыми от муравьев в вайях папоротника.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА
Исследования проводили в пихтово-кедровых лесах Северо-Восточного Алтая в окрестностях пос. Артыбаш (51°48' с.ш., 87°17' в.д.) в июле-сентябре 2007—2008 гг. Для детальных исследований была выбрана семья муравьев Formica polycte-na Förster 1850 (характеристики гнезда: d/D = = 170/230 см, h/H = 80/100 см) с обширной охраняемой кормовой территорией (около 5000 м2) и развитой сетью фуражировочных дорог (10 дорог длиной от 14 до 65 м).
Для выявления трофобиотических связей муравьев с различными насекомыми на кормовом участке исследуемой семьи муравьев внимательно осматривали все растения. Для поиска личинок пилильщиков использовали ранее выделенные характерные признаки обитания личинок пилильщиков: изменения вайи (потемнения, отверстия), выделения личинок в местах их расположения, а также присутствие муравьев (Бирюкова, Новгородова, 2008). Отмечали количество насекомых-симбионтов, единовременно находящихся на растении: муравьев и тлей в колонии, муравьев и
личинок на кустах папоротника и отдельных вайях. Для последующего определения видовой принадлежности тлей и муравьев, посещающих тро-фобионтов (тлей и личинок B. filiceti), насекомых фиксировали в 70% спирте.
Поведение муравьев и организацию работы в группах сборщиков пади исследовали: а) в 5 колониях Aphis grossulariae Kaltenbach 1843 на разных ветках одного куста смородины, б) на вайах 5 папоротников Athyrium filix-femina (L.) Roth, заселенных личинками B. filiceti. Расстояние между папоротниками 2—8 м.
Для анализа поведения из всего разнообразия признаков мы выбрали 12 наиболее легко выделяемых и в то же время отражающих разные аспекты взаимодействия муравьев друг с другом и трофо-бионтами. 1. Сбор пади — постукивание трофо-бионтов антеннами, сложенными определенным образом (скапус и жгутик располагаются под острым углом друг к другу, при этом окончания антенн оказываются у самых жвал муравья) и сбор их выделений. 2. Положение покоя — неподвижная поза с периодическими движениями антенн из стороны в сторону. 3. Чистка. 4. Трофаллаксис — передача жидкой пищи от одного муравья к другому. 5. Антеннальный контакт муравьев между собой. 6. Поза "настороже" — неподвижная поза с раскрытыми жвалами, антенны направлены в сторону раздражителя. 7. Поза агрессии — стойка с подогнутым брюшком, поза готовности брызнуть кислотой. 8. Выпады и наскоки на раздражающие объекты — резкие движения муравья с раскрытыми жвалами в сторону раздражителя. 9. Резкие пробежки вдоль колонии или вайи папоротника. 10. Исследовательское поведение — обследование и переобследование разных частей кормового растения (стебель, листья и т.п.) с помощью почти выпрямленных антенн, в том числе во время переходов на другие колонии тлей или вайи с личинками в пределах одного кормового растения. 11. Уход груженого падью муравья с растения. 12. Возвращение муравья на растение с трофобионтами. При сравнительном анализе бюджетов времени сборщиков пади из разных "профессиональных" групп элементы 6—9 были объединены и составили агрессивное поведение.
Наблюдения за отдельными муравьями, уходившими с растения гружеными падью, показали, что все они направлялись в гнездо, откуда возвращались уже без груза. В связи с этим время между уходом муравья в гнездо с падью и его возвращением на растение с трофобионтами при подсчете бюджета времени относили к затратам на транспортировку.
Наблюдения сопровождались групповым и индивидуальным мечением муравьев, а также хронометрированием их поведения. Всего помечено около 1500 особей. Для 62 муравьев F. polyctena детально исследовано поведение при трофобиозе с тлями, для 73 муравьев пр
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.