БИОЛОГИЯ МОРЯ, 2014, том 40, № 2, с. 83-94
Обзор
УДК 591.463.1+595.132 БИОЛОГИЯ ИНДИВИДУАЛЬНОГО РАЗВИТИЯ
ПРОИСХОЖДЕНИЕ СПЕРМАТОЗОИДОВ НЕМАТОД: ПРОГЕНЕЗ НА КЛЕТОЧНОМ УРОВНЕ1
© 2014 г. В. В. Юшин1' 2, В. В. Малахов2' 3
'Институт биологии моря им. А. В. Жирмунского ДВО РАН, Владивосток 690041; 2Дальневосточный федеральный университет, Владивосток 690600;
Московский государственный университет им. М. В. Ломоносова, Москва 119991 e-mail: vvyushin@yandex.ru
Статья принята к печати 6.06.2013 г.
Анализ развития и строения аберрантных сперматозоидов нематод и других многоклеточных животных с внутренним оплодотворением показал, что такие сперматозоиды обладают рядом необычных, но общих черт: 1) отсутствие жгутика и аксонемы, необычное строение центриолей; 2) амебоидная форма и амебоидное движение на основе компонентов цитоскелета; 3) неполная, незавершенная конденсация ядерного хроматина, который может быть диффузным, нитевидным и дискретным; 4) отсутствие ядерной оболочки в зрелых сперматозоидах; 5) многочисленные митохондрии обычных для соматических клеток размеров и строения; 6) отсутствие акросомы; 7) развитие в цитоплазме уникальных мембранных компонентов - производных аппарата Гольджи; 8) большие размеры за счет обширной цитоплазмы, заполненной множеством органелл и других цитоплазматических компонентов. Эти общие особенности аберрантных сперматозоидов можно объяснить сохранением ряда цитологических признаков недифференцированной клетки - предка всех специализированных гамет. Первичные цитологические признаки множества версий аберрантных сперматозоидов отражают остановку цитоплазматической дифференцировки мужских гамет на ранней стадии развития. Такой путь эволюции гамет вполне соответствует концепции прогенеза, т.е. раннему половому созреванию морфологически ювенильных стадий. Исходя из этого, происхождение аберрантных сперматозоидов нематод и многих других многоклеточных животных может быть интерпретировано как прогенез на клеточном уровне.
Ключевые слова: акросома, аксонема, сперматогенез, жгутик, мембранные органеллы, волокнистые тела, митохондрии, прогенез, псевдоподии, центриоли, цитоскелет, ядерная оболочка.
Origin of the nematode sperm: progenesis at the cellular level. V. V. Yushin1-2, V. V. Malakhov2- 3 ('A.V. Zhirmunsky Institute of Marine Biology, Far East Branch, Russian Academy of Sciences, Vladivostok 690041; 2Far Eastern Federal University, Vladivostok 690600; 3M.V. Lomonosov Moscow State University, Moscow 119991)
Analysis of the development and structure of aberrant sperm of nematodes and other metazoans with internal insemination showed that these spermatozoa have several unusual, but shared features: (1) the аbsence of a flagellum and an axoneme, the unusual arrangement of centrioles; (2) the amoeboid shape and amoeboid motility due to cytoskeleton components; (3) the poor condensation of nuclear chromatin, which may be diffuse, thread-like, and discrete; (4) the absence of a nuclear envelope; (5) multiple nonmodified mitochondria; (6) the absence of an acrosome; (7) unique membranous components derived from the Golgi complex; and (8) the large size of spermatozoa due to prominent cytoplasm filled with a great deal of components. These shared features of aberrant spermatozoa may be explained by the conservation of a number of features characteristic of the primitive undifferentiated cell (the predecessor of all specialized gametes). The primitive cell features of numerous versions of aberrant sperm reflect the arrest of cytoplasm specialization of male gametes at the early stage of development. This pattern of gamete evolution is quite consistent with the conception of progenesis (retention of juvenile characters by precocious, sexually mature morphologically juvenile stage). Thus, the origin of the aberrant sperm of nematodes and many other metazoans may be interpreted as progenesis at the cellular level. (Biologiya Morya, 2014, vol. 40, no. 2, pp. 83-94).
Keywords: acrosome, axoneme, spermatogenesis, flagellum, membranous organelles, fibrous bodies, mitochondria, progenesis, pseudopodia, centrioles, cytoskeleton, nuclear envelope.
С цитологической точки зрения сперматозоид многоклеточных животных - это жгутиковая гаплоидная клетка, в морфологический комплект которой входят конденсированное ядро, жгутик, митохондрии в основании жгутика и акросома, которая выглядит как большой
пузырек на противоположной от жгутика (передней) стороне клетки ^гатеп, 1956, 1987; ВассеА!, Afzelius, 1976; Roosen-Range, 1977; ВассеШ, 1985; Дроздов, Иванков, 2000; Реунов, 2005в; Schmidt-Rhaesa, 2007). Морфологически сперматозоиды удивительно разно-
1 Работа выполнена при финансовой поддержке Правительства Российской Федерации для государственной поддержки научных исследований,
проводимых под руководством ведущих ученых в российских образовательных учреждениях (проект № 11.G34.31.0010), а также РФФИ № 11-
04-00368-а и ДВО РАН № 12-Ш-А-06-098.
образны, они не только видоспецифичны, их строение может быть различным даже у самцов одного вида или, как это бывает у паразитов, у самцов на разных фазах жизненного цикла (Roosen-Range, 1977; Swallow, Wilkinson, 2002; Yushin et al., 2007a, b; Pitnick et al., 2008).
Традиционно примитивным (плезиоморфным) считается сперматозоид, подразделяющийся на округлую головку, в которую входят акросома и ядро с ядерной оболочкой, на среднюю часть, содержащую митохондрии, проксимальную центриоль и базальное тельце (дистальную центриоль), и на единственный жгутик с аксонемой обычного для многоклеточных строения 9^2+2, т.е. цилиндр из 9 дублетов микротрубочек, окружающих центральный дублет (Franzen, 1956, 1987; Baccetti, 1985; Реунов, 2005в). Акросома, как правило, включает акросомный пузырек, содержащий литические ферменты, и периакросомный материал (перфоратори-ум), представленный главным образом цитоскелетным белком актином (Гилберт, 1993; Реунов, 2005в). Такие сперматозоиды со значительными вариациями широко распространены в разных классах водных многоклеточных животных с наружным оплодотворением и рассматриваются как плезиоморфные (Baccetti, 1985; Реунов, 2005а, в). Однако во многих случаях первичная основа сперматозоидов претерпевает значительные изменения и для морфологической классификации этих клеток приходится использовать специальную терминологию (Реунов, 2005б).
Модифицированными сперматозоидами называют жгутиковые сперматозоиды удлиненной формы, причем удлинению подвергаются и ядро, и средняя часть, и жгутик, который в большинстве случаев армируется дополнительными структурами. В модифицированных сперматозоидах легко проследить архитектонику примитивных, что подтверждается рекапитуляцией примитивных черт в сперматогенезе (Baccetti, 1985; Реунов, 2005а-в). Модифицированные сперматозоиды появляются с развитием копуляции и внутреннего оплодотворения, когда мужские гаметы функционируют в специфических условиях половых трубок самки.
У животных с внутренним оплодотворением видоизменение сперматозоидов может уходить настолько далеко, что в зрелых гаметах трудно или просто невозможно распознать примитивный прототип. У части таких сперматозоидов аксонема может сохраняться, а их развитие свидетельствует о происхождении от модифицированного предка и, тем самым, от примитивного прототипа (Baccetti, 1985; Реунов, 2005а-в). У некоторых групп животных следов аксонемы в онтогенезе сперматозоидов не прослеживается, их строение в этих случаях может значительно усложняться, подвижность сперматозоидов становится амебоидной или вовсе утрачивается (Morrow, 2004). Безжгутиковые сперматозоиды обычно определяют как радикально модифицированные (highly modified) или даже аберрантные. Последний термин, несмотря на его семантическую неточность, пред-
ставляется наиболее удобным для анализа эволюции сперматозоидов (Реунов, 2005б, в). В животном царстве существует множество переходных вариантов сперматозоидов, и три упомянутые разновидности требуют пояснений при частном анализе (Реунов, 2005б).
Один из наиболее ярких примеров аберрантных мужских гамет - это амебоидные сперматозоиды нематод, подробно описанные у сотни видов и благодаря модельной для биологии развития нематоде Caenorhabditis elegans изученные на молекулярном уровне (S^tt, 1996; Justine, 2002). Сперматозоиды нематод могут достигать необычно крупных для мужских гамет размеров, многие из них передвигаются с помощью псевдоподии. В цитоплазме сперматозоидов нематод развиваются уникальные клеточные органеллы, а также обнаружен характерный только для сперматозоидов нематод моторный белок, не встречающийся в других клетках Metazoa (Justine, 2002). Не менее оригинальные аберрантные сперматозоиды описаны у многих других многоклеточных: турбеллярий, цестод, дициемид, гнатостомулид, гастротрих, киноринх, волосатиков, коловраток, скребней, аннелид, ракообразных, пентастомид, хелицеровых, многоножек, насекомых и костистых рыб (Baccetti, 1985; Morrow, 2004; Реунов, 2005б, в; Schmidt-Rhaesa, 2007; Pitnick et al., 2008; White-Cooper, Bausek, 2010). В развитии многих аберрантных сперматозоидов отсутствуют даже следы происхождения от жгутикового прототипа, а сами клетки несут множество цитоплазматических деталей, не характерных для примитивных или модифицированных сперматозоидов (Baccetti, 1985; Реунов, 2005б). Попытка рассматривать эти мужские гаметы как результат преобразования примитивных жгутиковых сперматозоидов заводит в тупик, поэтому до сих пор остается неясным, каким образом в эволюции многоклеточных животных смогли появиться амебоидные безжгутиковые мужские гаметы - аберрантные сперматозоиды.
Прототип сперматозоидов нематод
Гипотетический анцестральный сперматозоид, явившийся прототипом всего последующего разнообразия сперматозоидов нематод, должен характеризоваться наибольшим количеством плезиоморфных признаков, к которым можно отнести как очевидно примитивные цитологические детали строения, так и признаки, широко распространенные в удаленных друг от друга таксонах нематод (рис. 1).
1. У сперматозоидов нематод на всех стадиях
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.