ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ, 2008, том 69, № 3, с. 163-174
УДК 597.9:577.175.44
ПРЯМОЕ РАЗВИТИЕ У ХВОСТАТЫХ АМФИБИЙ, ЕГО СТАНОВЛЕНИЕ И ЭВОЛЮЦИЯ
© 2008 г. С. В. Смирнов
Институт проблем экологии и эволюции им. АН. Северцова РАН 119071 Москва, Ленинский пр-т, 33 e-mail: evol_morphol_lab@mail.ru Поступила в редакцию 04.07.2007 г.
Для современных амфибий примитивным является бифазный жизненный цикл - с водной личинкой и наземным взрослым животным. Соответственно примитивным для них является личиночный тип развития. Однако многим амфибиям свойственно прямое развитие, когда онтогенез осуществляется в яйце, и, минуя стадию водной личинки, "на свет" появляется адаптированная к наземной жизни миниатюрная копия взрослого животного. Переход от личиночного типа развития к прямому осуществлялся независимо и неоднократно у Apoda, Urodela и Anura. На примере безлегочных саламандр (Urodela: Plethodontidae) изучены пути и механизмы становления прямого развития, выявлены тенденции его эволюции и рассмотрены необходимые для перехода к прямому развитию онтогенетические предпосылки. Обнаружено, что переход к прямому развитию и дальнейшее углубление его сопровождались: 1) прогрессирующим смещением онтогенеза в эмбриогенез и утратой личиночных специализаций, 2) десинхронизацией исходно метаморфных преобразований и процессов c последующей утратой собственно метаморфоза, 3) ускорением начала функциональной активности щитовидной железы и 4) ослаблением роли тиреоидных гормонов в регуляции онтогенеза. Показано, что хотя у Anura и Urodela переход к прямому развитию достигался самостоятельно и независимо, он сопровождался одинаковыми изменениями онтогенеза и механизмов его регуляции. Соответственно переход к прямому развитию - универсальный для Anura и Urodela процесс. Показано, что переход к прямому развитию возможен при определенных онтогенетических предпосылках: 1) при значительной диссоциабельности личиночного и взрослого этапов онтогенеза (Anura и безлегочные саламандры среди Urodela) или 2) при отсутствии "крайних" личиночных специализаций и соответственно отсутствии выраженной дивергенции между личиночной и взрослой стадиями (Apoda, ранние амфибии - лабиринтодонты и сеймуриоморфы).
Характерным для амфибий традиционно считают бифазный жизненный цикл, когда из яйца вылупляется водная личинка, впоследствии во время метаморфоза превращающаяся в наземное взрослое животное. Соответственно традиционно полагают, что для амфибий характерен личиночный (sensu Захваткин, 1975) тип развития. Однако рецентным амфибиям присущи также живорождение и прямое развитие, когда онтогенез осуществляется (соответственно) в организме матери или в яйце, и, минуя стадию водной личинки, "на свет" появляется адаптированная к наземной жизни миниатюрная копия взрослого животного. Эти три типа онтогенеза встречаются в пределах каждого из трех отрядов современных амфибий -Anura, Urodela и Apoda, но распределены они неравномерно: у Anura превалирует личиночный тип развития, у Apoda - живорождение (яйцежи-ворождение), у Urodela - прямое развитие (Duell-man, Trueb, 1986).
Наиболее детально изучен личиночный тип развития, являющийся примитивным для современных амфибий. Прямое развитие и живорождение, напротив, остаются слабо изученными.
Прямое развитие приобреталось независимо каждым из ныне существующих отрядов амфибий и, вероятно, неоднократно в пределах по крайней мере Anura и Urodela (Duellman, Trueb, 1986; Wake, 1989; Hanken, 1999). Более или менее детально оно изучено только у лягушек рода Eleutherodactylus (точнее, у E. coqui). Концентрация внимания на одной модельной форме способствует выявлению деталей ее механики развития (см. Десницкий, 2004), но препятствует развитию представлений о механизмах и путях становления прямого развития и его эволюции. Как следствие, несмотря на многочисленные детальные исследования онтогенеза E. coqui (Hanken et al., 1992, 1997; Elinson, 1994; Callery, Elinson, 1996, 2000, и др.), круг вопросов, связанных со становлением прямого развития и его дальнейшей эволюцией, расширяется. К традиционным вопросам (сохраняется ли метаморфоз и регуляторная роль тиреоидных гормонов у амфибий, перешедших к прямому развитию? Какие онтогенетические механизмы и процессы задействованы в переходе от личиночного развития к прямому; какими путями достигается этот переход? и т.д.), добавляются новые (например, обратим ли переход к прямому
развитию, т.е., может ли вторично восстановиться личиночный тип развития у форм, предкам которых было присуще прямое развитие?). При этом и "традиционные" и "новые" вопросы остаются в целом без ответа.
Однако в последние годы серьезно расширился круг форм с прямым развитием, онтогенез которых более или менее полно исследован. Эти формы родственны (принадлежат одному семейству хвостатых амфибий Plethodontidae), но относятся к разным его подсемействам и демостриру-ют разную степень "углубленности" прямого развития - от начальных этапов его становления до полностью сложившегося. Иными словами, в настоящее время имеются объективные предпосылки ввести эволюционную составляющую в анализ имеющихся данных по онтогенезу хвостатых амфибий с прямым развитием и попытаться выявить пути и механизмы перехода к прямому развитию и тенденции его эволюции.
ЛИЧИНОЧНОЕ И ПРЯМОЕ РАЗВИТИЕ У ПЛЕТОДОНТИД
Среди хвостатых амфибий прямое развитие встречается только у безлегочных саламандр (Plethodontidae), самого богатого видами семейства современных саламандр. Плетодонтиды демонстрируют широкий спектр разнообразия жизненных циклов. Одни размножаются в воде и из развивающихся в воде яиц вылупляются водные личинки, со временем претерпевающие метаморфоз и превращающиеся во взрослых животных, ведущих преимущественно наземный образ жизни. Другие размножаются на суше и из развивающихся в наземных условиях яиц, минуя личиночную стадию, вылупляются миниатюрные копии взрослых животных. Личиночный тип развития (и соответственно, бифазный жизненный цикл), являющийся первичным для плетодонтид (Wake, Hanken, 1996), присущ относительно немногим безлегочным саламандрам, тогда как подавляющее большинство характеризуется прямым развитием.
Традиционно (Wake, 1966; Lombard, Wake, 1986) плетодонтид разделяют на п/сем. Desmognathinae и п/сем. Plethodontinae (с трибами Bolitoglossini, Hemi-dactyliini и Plethodontini). Десмогнатины являются сестринским таксоном по отношению к остальным плетодонтидам, а хемидактилин рассматривают как сестринскую группу по отношению к плетодонти-нам и болитоглоссинам (Lombard, Wake, 1986). Согласно Уэйку (Wake, 1966), Desmognathinae являются наиболее примитивными безлегочными саламандрами, а Bolitoglossini и Plethodontini - наиболее эволюционно продвинутыми.
Хемидактилинам (8 родов, более 20 видов) присущ бифазный жизненный цикл (кроме немногих неотенических видов, утративших взрослую ста-
дию) с личиночным типом развития. Личинка хемидактилин выклевывается на ранней стадии онтогенеза: в костном черепе присутствуют не более 12 центров окостенения, передние конечности представлены только ранними почками, а задние вообще отсутствуют (Mutz, Clemen, 1992; Rose, 1995a). Продолжительность личиночного периода варьирует от 5 нед у Hemidactylium scutatum до 4-5 лет у Gyrinophilus porphyriticus (Blanchard, 1923, Bruce, 1980 соответственно). Наиболее полно развитие изучено у Eurycea bislineata (Wilder, 1925 - цит. по: Dent, 1942; Alberch et al., 1986; Rose, 1995a).
Согласно Коллазо и Маркс (Collazo, Marks, 1994), среди плетодонтид с личиночным типом развития именно хемидактилины сохраняют в своем онтогенезе наибольшее количество примитивных черт. Личинки обладают обычным для личинок хвостатых амфибий комплексом специализаций, в том числе спинным и хвостовым плавниками, наружными жабрами, жаберными и гулярной щелями, губными складками, лейдиговскими клетками в коже, сошниковыми, небно-птеригоидными и ко-роноидными окостенениями, несущими соответствующие озубления, монокуспидными (непеди-целлярными и субпедицеллярными) зубами, множественными цератобранхиальными элементами в гиобранхиальном аппарате и т.д. (рис. 1,a,6; 2,а,б).
Во время метаморфоза личиночные специализации 1) редуцируются (спинной и хвостовой плавники, наружные жабры, губные складки, жаберные и гулярная щели, лейдиговские клетки, небно-птеригоидная кость и короноид с соответствующими озублениями), 2) замещаются взрослыми специализациями (например, монокуспид-ные зубы замещаются бикуспидными, а личиночные цератобранхиальные элементы - взрослым ceratobranchyale) (рис. 2,е) и 3) перестраиваются (в частности, у сошника формируются направленные к костям верхней челюсти выросты и мощный каудальный отросток, тянущийся вдоль па-расфеноида и несущий ряд или несколько рядов зубов, образующих "парасфеноидное" зубное поле) (рис. 1,е). Параллельно этим процессам происходит формирование взрослых специализаций (многоклеточные кожные железы, наружное веко, слезно-носовой проток и т.д.); в черепе развиваются крыловидный отросток небно-квадратно-го хряща и четыре покровные кости (maxillare, praefrontale, nasale и septomaxillare - рис. 1,г), появление которых завершает краниальный морфогенез (Alberch et al., 1986; Rose, 1995a).
У десмогнатин (2 рода, приблизительно 20 видов) подавляющее большинство видов придерживается бифазного жизненного цикла с длительным -от 4 мес у Desmognathus ochrophaeus до 4 лет у D. quadramaculatus - личиночным периодом (Bruce, 1985, 1990 - цит. по: Tilley, Bernardo, 1993). Однако личиночная стадия практически утрачена у
pm
Рис. 1. Череп Eurycea bislineata (по: Rose, 1995a с изменениями): а - личинка (вид снизу), б - личинка (вид сверху), в -взрослая саламандра (вид снизу), г - взрослая саламандра (вид сверху); fr - frontale, mx - maxillare, nas - nasale, par - parietale, pm - praemaxillare, pp - proc. pterygoideus, ppt - palato-pterygoideum, prf - praefrontale, smx - septomaxillare, v -vomer, ПЗП - парасфеноидное зубное поле.
Phaeognathus hubrichti: из яйца вылупляется молодь с развитыми наружными жабрами, которые резорбируются в течение 10 последующих дней (M
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.