ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ, 2009, том 70, № 1, с. 10-34
УДК 575:576.6.71
РАСТИТЕЛЬНО-МИКРОБНЫЕ СИМБИОЗЫ КАК ЭВОЛЮЦИОННЫЙ КОНТИНУУМ
© 2009 г. Н. Ä. Проворов
Государственное научное учреждение Всероссийский НИИ сельскохозяйственной микробиологии
Россельхозакадемии 196608 Санкт-Петербург, Пушкин-8, шоссе Подбельского, д. 3 e-mail: provorov@newmail.ru Поступила в редакцию 08.08.2007 г.
Несмотря на чрезвычайное таксономическое, генетическое и структурно-функциональное разнообразие растительно-микробных взаимодействий, их характеризует историческая преемственность, позволяющая рассматривать разные формы симбиоза как компоненты единого эволюционного континуума. Его анцестральной формой признана арбускулярная микориза (AM), возникшая на заре эволюции наземной флоры и ставшая одним из основных факторов колонизации растениями суши. В процессе эволюции AM у растений сформировались генные системы, регулирующие жизнедеятельность микроорганизмов в корнях. Впоследствии эти системы многократно перестраивались по мере вовлечения в орбиту взаимодействий новых мутуалистических симбионтов (азот-фиксирующих бактерий, эктомикоризных грибов, эндофитов, эпифитов), а также фитопатогенов. Со стороны микроорганизмов эволюционная преемственность мутуализма и антагонизма ограничена защитными симбиозами, образуемыми с участием спорыньёвых грибов, а также бактерий Clavibacter, Bacillus и Pseudomonas. Наличие у неродственных микроорганизмов сходных систем для взаимодействия с растениями связано с конвергентной эволюцией (адаптацией к консервативным ре-гуляторным факторам хозяина), молекулярной мимикрией (имитацией механизмов взаимодействия, использовавшихся более древними микросимбионтами) или с горизонтальным переносом генов. Предложена гипотеза последовательного замещения симбионтов, описывающая соотношение AM и разных типов азотфиксирующих клубеньков у двудольных. Образование AM могло послужить источником преадаптаций, обусловивших возникновение азотфиксирующих симбиозов путем замены гломусовых грибов, заселявших эндосимбиотические компартменты растений, актиномицетами Frankia (у предков клады Rosid I), которые позднее были вытеснены клубеньковыми бактериями (у бобовых). Развитие трофических симбиозов с микроорганизмами рассматривается как древнейшая функция корней, которая в процессе их эволюции могла быть дополнена или замещена функцией самостоятельного усвоения питательных веществ из почвы.
Жизненный цикл растений осуществляется в тесном контакте с микроорганизмами, которые либо угнетают развитие хозяина (антагонизм или патогенез), либо стимулируют его (мутуализм). Мутуалистические симбиозы обычно подразделяют на трофические (они обеспечивают питание растений, в первую очередь азотное и фосфорное; Vance, 2001; Lum, Hirsch, 2003) и защитные (они обеспечивают устойчивость растений к фитопато-генным микробам или к животным-фитофагам; Mertzler et al., 1997; Schardl et al., 2004). Эти симбиозы весьма разнообразны в таксономическом и морфофункциональном отношениях (таблица): они включают внутриклеточные, внутритканевые (эндофитные) и ассоциативные (эпифитные) системы, которые образуются с участием представителей всех основных групп бактерий и грибов. Казалось бы, все эти симбиозы объединяет только то, что стимулом для их возникновения послужила необходимость адаптации к неблагоприятным факторам среды, достигаемой благодаря объединению растений с микроорганизмами. Однако к
концу XX в. было показано, что внешне различающиеся формы растительно-микробных симбиозов основаны на очень сходных генетических, клеточных и молекулярных механизмах (^гге et я1., 1999; Stemert et я1., 2000; Проворов, 2001). Возможны две гипотезы о происхождении этого сходства: конвергенция и наличие единых эволюционных корней.
Конвергенция, безусловно, играет важную роль в эволюции растительно-микробных отношений, так как у растений имеются универсальные генные системы для контроля базовых функций, реализуемых в симбиозе, включая поддержание го-меостаза внутренней среды, развитие новых тканевых и клеточных структур, а также утилизацию получаемых от партнера питательных веществ (Gualtieri, Bisseling, 2000). Эти генные системы могли сходным образом перестраиваться при коэволюции с разными микробами, тем более что организация и механизмы изменения генетического материала растений характеризуются рядом универсальных черт (Лутова и др., 2000). Очевидно и
Наиболее изученные растительно-микробные симбиозы
Микросимбионты растений Тип симбиоза Формы симбиоза Микросимбионты Растения-хозяева Механизмы взаимодействия
Грибы Трофический Арбускулярная микориза Glomeromycota (ранее отряд (ilomalcs, icnacc Zygomycetes), 150-170 видов Не менее 80% наземных растений Передача растению питательных веществ (главным образом, фосфатов) посредством арбускул - выростов гиф, проникающих в клетки кортекса корня
Эктомикориза Basidiomycetes (около 5000 видов) и Ascomycetes (400-500 видов) Около 5000 видов двудольных и голосемянных (главным образом, деревянистые и кустарниковые формы) Передача растению питательных веществ (главным образом, азотных) посредством системы гиф, колонизирующих межклеточные пространства кортекса корня (сеть Гар-тига)
Орхидная микориза Различные грибы, в том числе возбудители эктоми-коризы и различных заболеваний корней Семейство орхидных Передача растению питательных веществ (в том числе углеводов) посредством гиф, колонизирующих клетки кортекса корня; стимуляция развития зародыша
Защитный Эндофитные системы Ascomycetes, сем. Clavicipi-taceae, роды Claviceps (спорынья), Epichloe и Neoty-phodium (ранее Acremoni-ит) Однодольные растения, главным образом злаки Синтез токсичных алкалоидов, подавляющих развитие растительноядных животных (позвоночных, насекомых)
Ascomycetes, роды Phialo-phora и Gliocladium (р-эндо-фигы) Злаки Синтез антибиотиков, подавляющих развитие фитопатогенных грибов
Эпифитные ассоциации Ascomycetes, сем. Clavicipi-taceae, род Cordyceps Различные растения Летальные инфекции у насекомых-фитофагов
Бактерии Трофический (фиксация N2) Корневые (иногда стеблевые) клубеньки Ризобии (роды Rhizobium, Sinorhizobium, Mesorhizo-bium, Azorhizobium, Bradyrhizobium) или акти-номицеты (род Frankia) Двудольные, относящиеся к 10 семействам клады Ros-id I: около 90% видов Fa-baceae и Parasponia из U1-maceae (хозяева ризобий); Betulaceae, Casuarinaceae, Myricaceae, Elaeagnaceae, Rhamnaceae, Rosaceae, Cori-ariaceae, Datiscaceae (хозяева Frankiá) Инфицирование растений через корневые волоски или разрывы ризодермы; развитие клубеньков из примордиев, образуемых de novo в перицикле (актиномицеты) или кор-тексе (ризобии); инфицирование растительных клеток и дифференцировка бактерий в клеточные формы, осуществляющие фиксацию N2 (бактероиды у ризобий, везикулы у Frankia)
ч >
О
ч
К
н и й tr X О
К
я
ч
О
и
X
№ нч
И О К £ и К О со №
Таблица. Окончание
Микросимбионты растений Тип симбиоза Формы симбиоза Микросимбионты Растения-хозяева Механизмы взаимодействия
Другие внутриклеточные симбиозы Цианобактерии Nostoc Цветковое Сиппега Инфицирование желёзок, находящихся у основания черенков; проникновение бактерий в растительные клетки*
Эндофитные системы Грамотрицательные бактерии родов Acetobacter, Azoarcus, Herbaspirillum Различные растения, главным образом злаки Колонизация межклеточных пространств или сосудистых пучков; ^-фиксация, иногда осуществляется не способными к размножению клеточными формами {А~.оагсш)
Цианобактерии Nostoc Голосемянные порядка СусасЫев (саговники) Колонизация межклеточных пространств коралловидных корней*
В нутриполост-ные симбиозы Цианобактерии Nostoc (АпаЬаепа) Водный папоротник А1о11а Инфицирование полостей в водных листьях бактериями, которые передаются в ряду поколений растений (через мегаспоры)*
Ризосферные ассоциации Грамотрицательные бактерии родов Azospirillum, Fla-vobacterium, Enterobacter Различные растения Колонизация ризосферы и ризопланы, активируемая корневыми эксудатами (иногда проникновение в наружные ткани корня); ^-фиксация может сопровождаться синтезом бактериями фитогормонов
Защитный Эндофитные системы Грамположительные кори-неформные бактерии Clavi-bacter toxicus Различные растения Колонизация межклеточных пространств или сосудистых пучков (инфицирование посредством нематод рода А^шпа), синтез токсинов (при инфицировании бактерий ли-зогенными фагами)
Ризосферные ассоциации Различные бактерии (например, Pseudomonas fluore-scens, Р. chlororaphis, Р. puti-da, Serratia marcescens, Bacillus subtilis) Различные растения Колонизация ризосферы и ризопланы, активируемая корневыми эксудатами, синтез антибиотиков (феназинов), цианидов или ли-тических ферментов (хитиназы), разрушающих клеточные стенки патогенов
Я ч О И
о
ч О и
(О
о о
VO
* У цианобактерий N0^00 и АпаЬаепа азотфиксацию осуществляют глубоко дифференцированные клеточные формы (гетероцисты), а инфицирование растений -движные формы (гормогонии).
то, что различные микроорганизмы, адаптируясь к существованию в растениях, должны приобретать сходные механизмы для диалога с их защитными (регуляторными) системами.
Однако к настоящему времени стало очевидным, что при всей разнородности микробно-расти-тельных симбиозов их характеризует явная историческая преемственность. Ее наличие предполагал еще основоположник учения о симбиозе, Бари (Bary, 1879), рассматривавший мутуалистические и антагонистические отношения партнеров как компоненты эволюционного континуума, между которыми происходят закономерные переходы. Эту точку зрения разделяли не только последователи Бари (Lewis, 1974), но и его оппоненты, которые не считали паразитизм одной из форм симбиоза (Догель, 1941). В то же время экологические, генетические и молекулярные механизмы, определяющие эволюционные переходы между различными формами симбиоза, долгое время оставались неясными. В настоящей статье мы рассмотрим наиболее разработанные гипотезы, объясняющие историческую общность основных форм растительно-микробного симбиоза, а также возможные механизмы ее возникновения.
1. Происхожден
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.