УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ, 2007, том 127, № 5, с. 482-493
УДК 581.5
РЕАКЦИЯ РАСТЕНИЙ НА ЗАСОЛЕНИЕ И ФОРМИРОВАНИЕ СОЛЕУСТОЙЧИВОСТИ
© 2007 г. Д. С. Веселов1, И. В. Маркова2, Г. Р. Кудоярова1
1Институт биологии Уфимского научного центра РАН 2Санкт-Петербургский государственный университет
Обсуждаются данные литературы о действии натрий-хлоридного засоления на растения и механизмах солеустойчивости. Рассматриваются осмотический и ионный (токсический) компоненты в повреждающем действии засоления на растения. Основное внимание уделено процессам, обеспечивающим поддержание ионного гомеостаза и водного обмена растений в условиях засоления. Охарактеризованы пути проникновения токсичных ионов и механизмы, обеспечивающие защиту от них: снижение поступления токсичных ионов в растение и их перераспределение в безопасные для жизни растений компартменты. Описаны основные ионные каналы, обеспечивающие транспорт ионов натрия и хлора через мембраны, их гены и взаимодействие транспорта ионов натрия и калия. Обсуждается роль транспирации в регуляции притока токсичных ионов в растения и неоднозначность последствий закрытия устьиц для поддержания фотосинтеза и роста при засолении. Рассмотрены некоторые сигнальные системы, участвующие в реакции растений на засоление (АБК- и Са-зависимый, МАП-киназный пути) и их роль в поддержании ионного гомеостаза, осмотическом приспособлении и регуляции роста и инактивации (реактивной формы кислорода).
Засоление наряду с засухой и экстремальными температурами - один из наиболее важных абиотических факторов внешней среды, которые отрицательно сказываются на росте растений. В настоящее время около 6% возделываемых земель засолены, и их площадь постоянно растет в результате применения орошения и удобрений, а также за счет глобального увеличения аридности климата [30]. Даже после мелиорации почвы на ней должны возделываться устойчивые к засолению сорта. Все это определяет необходимость изучения механизма повреждающего действия засоления и способов повышения солеустойчивости. За многие годы изучения засоления накоплено огромное количество информации, которая обобщена в многочисленных обзорах в российской и зарубежной литературе [10, 30, 67, 68, 107].
В данном обзоре основное внимание будет уделено тем новым сведениям, которые были получены за последние 20 лет благодаря применению методов молекулярной биологии и генетики. Поскольку в литературе широко обсуждался механизм формирования неспецифической устойчивости, основанной на общих реакциях растений на действие разнообразных неблагоприятных факторов [13], основное внимание будет уделено тем специфическим механизмам, которые обеспечивают приспособление растений к действию засоления.
Повышение концентрации солей в почвенном растворе подавляет жизненные функции растений еще до того, как эти соли поступают в растение. Это связано со снижением осмотического потенциала раствора и уменьшением доступности
воды (осмотический компонент в действии засоления). Второй (токсический) компонент связан с проникновением солей в цитоплазму клеток. Большинство растений не способно переносить присутствия в цитоплазме ионов натрия в концентрации выше 100 мМ [29, 67, 107]. Даже у галофи-тов, которые лучше растут на слабозасоленных почвах [4], ферменты так же чувствительны к присутствию ионов натрия, как и у гликофитов [107], и ионы натрия у них в основном локализуются в вакуоли, а не в цитоплазме [98]. Токсическое действие ионов натрия связывают с тем, что они конкурируют с ионами калия, которые необходимы для осморегуляции, фотосинтеза, синтеза белка и других ключевых процессов жизнедеятельности растений [41, 77]. По некоторым данным хлориды также токсичны для растений [104]. Поэтому естественно, что засоление в основном изучается на примере действия на растения хлорида натрия.
Основная задача исследователей - выявление механизмов, защищающих растения от повреждающего действия засоления, т.е. повышающих их солеустойчивость. Среди возделываемых растений нет галофитов, т.е. растений, которые лучше растут при засолении, чем в его отсутствие [4]. Поэтому засоление в той или иной степени инги-бирует рост большинства культивируемых растений [28]. Однако отдельные культуры и сорта различаются по чувствительности к засолению. Сложность оценки солеустойчивости растений заключается в том, что токсичность засоления явно проявляется лишь не менее чем через 10 дней по-
еле начала его действия [20] (характерными показателями токсического действия засоления является разрушение хлорофилла и появление некротических пятен). Основная причина подавления роста растений в первое время действия засоления заключается в снижении доступности воды (осмотический компонент засоления). Во многих случаях рост растений, различающихся по соле-устойчивости, в одинаковой степени подавляется в начале действия засоления [67]. Эта закономерность проявляется при сравнении чувствительности ростовой реакции на засоление у более соле-устойчивых растений ячменя и чувствительных к засолению растений твердой пшеницы. В течение первых 15-20 дней засоление в одинаковой степени подавляло их рост, и лишь затем проявлялось более сильное подавление роста у растений пшеницы, что совпадало по времени с появлением признаков токсичности (пожелтением старых листьев и т.д.) [67]. Это свидетельствует о способности растений до определенных пределов поддерживать ионный гомеостаз и предотвращать накопление токсичных ионов в цитоплазме.
МЕХАНИЗМЫ ПОДДЕРЖАНИЯ ИОННОГО ГОМЕОСТАЗА ПРИ ДЕЙСТВИИ ЗАСОЛЕНИЯ
Относительно путей проникновения ионов натрия в клетки нет единого мнения. До сих пор не удалось обнаружить мутации по одному локусу, которая существенно снижала бы поток натрия в клетки, что указывает на существование множественных параллельных путей проникновения этого иона [41]. Ионы Na+, как и любые другие ионы, не могут проникать непосредственно через билипидный слой. Их транспорт осуществляется только через ионные каналы и/или переносчики [51]. Следует особо отметить, что в мембранах растительных клеток, в отличие от животных, №+-селективные каналы до сих пор не найдены. Тем не менее интенсивное совершенствование электрофизиологических и молекулярно-генети-ческих методов позволило обнаружить в плазма-лемме клеток корней целый ряд ион-транспорти-рующих структур, способных осуществлять перенос Na+ в клетку.
Ряд исследователей отводят основную роль неселективным ионным каналам (nonseletive cation channels - NSCC), или так называемым VIC-кана-лам (Voltage-Independent Cannels), обладающим относительно низкой К+/№+-селективностью и способным пропускать многие ионы [27]. Проводимость данных каналов не зависит от изменений трансмембранного электрического потенциала. Известно, что ионы Са2+, конкурируя с ионами Na+, могут блокировать VIC-каналы и снижать таким образом поглощение ионов натрия корнями. Поглощение натрия через такие каналы мо-
жет регулироваться циклическими нуклеотидами [59]. Изучение везикул с высоким содержанием этих каналов показало, что они способны пропускать ионы натрия, пассивно двигающиеся по их электрохимическому градиенту, а присутствие ионов калия и кальция снижает поступление ионов натрия в клетку через эти каналы [28]. Кодирующий их ген еще не идентифицирован. Один из кандидатов на эту роль обнаружен у растений пшеницы (low affinity cation transporter LCT1 - низкоаффинный переносчик катионов) и клонирован. Его экспрессия в клетках дрожжей увеличивала их чувствительности к ионам натрия [83]. Высокие концентрации ионов калия и кальция ингибирова-ли поглощение ионов натрия через LCT1 каналы [16]. Эти данные соответствовали классическому представлению о способности ионов кальция и калия снижать уровень накопления натрия в растениях [53, 74].
Наряду с накоплением в растениях ионов натрия нарушение ионного гомеостаза при засолении происходит в результате снижения концентрации ионов калия в растениях [77]. Обычно в среде ионы калия и натрия присутствуют в примерно равной концентрации [103]. Однако благодаря высокой селективности и активности калиевых каналов концентрация ионов калия на несколько порядков превышает концентрацию ионов натрия в цитоплазме клеток растений, что необходимо для нормального протекания многих физиологических процессов. Как отмечалось выше, присутствие в среде высоких концентраций калия повышает солеустойчивость растений. Вместе с тем, засоление создает проблемы с поглощением калия из растворов с его низкой концентрацией. Поскольку в природных условиях содержание калия в почвенном растворе часто бывает довольно низким (обычно 0.3-5.0 мМ, но может снижаться до 1 мкМ) [60], засоление приводит к формированию дефицита калия в растениях [72]. Ряд исследователей считает, что именно дисбаланс между концентрацией ионов калия и натрия, а не накопление ионов натрия как таковое объясняет отрицательное действие засоления на растения [77]. Казалось бы, снижение поглощения клетками К+ в присутствии высоких концентраций Na+ можно объяснить конкуренцией между этими ионами за неселективные каналы, осуществляющие пассивный транспорт, однако поток ионов калия в клетки осуществляется в основном по другим каналам, отличающимся высокой селективностью [93].
Не исключено, что высокоселективные калиевые каналы также могут участвовать в транспорте Na+ в клетки растений. Это касается входных
K+n -каналов (inward rectifying), обнаруженных в плазмалемме клеток корней и активирующихся при гиперполяризации мембраны [93]. Из корней
арабидопсиса выделен и хорошо изучен К+п -канал АКТ1. Затем обнаружили еще несколько белков этого семейства. Особенностью этих белков является то, что они содержат анкирин-свя-зывающий сайт в С-терминали, обеспечивающий связь каналов с цитоскелетом и/или локализацию каналов в плазмалемме. Каналы данного типа обычно относят к высокоселективным К+-кана-лам, что действительно имеет место при физиологических концентрациях К+ и Na+ в среде. Тем не менее при высокой концентрации Na+ в наружной среде К+п -каналы могут вносить существенный вклад в поглощение ионов натрия.
В плазмалемме
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.