ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ, 2009, том 70, № 4, с. 316-327
УДК 591.169:593.96
РЕГЕНЕРАЦИЯ ПИЩЕВАРИТЕЛЬНОЙ СИСТЕМЫ
У ГОЛОТУРИЙ
© 2009 г. И. Ю. Долматов
Институт биологии моря им. A.B. Жирмунского ДВО РАН 690041 Владивосток, ул. Палъчевского, 17 e-mail: idolmatov@mail.ru Поступила в редакцию 01.09.2008 г.
В статье представлен материал по регенерации пищеварительной системы у голотурий. На основании данных литературы и собственных исследований было выделено пять вариантов восстановления кишечника у этих животных, реализующихся в зависимости от наличия остатка органа, способности к дедифференцировке его клеток, типа повреждения, стадии онтогенеза и таксономической принадлежности. Во всех случаях регенерация осуществляется за счет дифференцированных клеток, участия каких-либо типов стволовых клеток не было обнаружено ни у одного исследованного вида. Сделано предположение, что все многообразие восстановительных реакций, которое отмечается при регенерации кишки у голотурий, очевидно, не является новоприобретением Holothuroidea, а сформировалось на основе уже существующих механизмов регенерации и бластогенеза древних иглокожих. Анализ имеющихся данных показал наличие у иглокожих двух групп восстановительных процессов, одна из которых близка по своим механизмам к эмбриональному развитию, а другая - к бластогенезу. Это указывает на полифилетичное происхождение репаративной регенерации Echinodermata.
Регенерация, или способность восстанавливать утраченные и поврежденные структуры, является важнейшей адаптацией животных, помогающей лучше приспособиться к окружающей среде. Несмотря на длительный период изучения (Б1штоге, 1992; Короткова, 1997), многие теоретические и практические вопросы теории регенерации не решены до сих пор. Это связано с большой сложностью данного явления, многообразием восстановительных реакций организма, мозаичностью распределения случаев регенерации по филогенетическому древу, а также малым числом видов животных, у которых исследовалась способность к регенерации (Карлсон, 1986; Короткова, 1997).
Для того чтобы приблизиться к пониманию основных проблем регенерации, необходимы сравнительные исследования восстановления сходных структур у большого числа близкородственных видов (Короткова, 1997).
По нашему мнению, одной из интересных и важных групп животных в плане изучения различных аспектов проблемы регенерации являются голотурии, которые обладают разнообразными восстановительными реакциями (Нутап, 1955; Долматов, 1999; Сап&а СагпеуаИ, Бопазого, 2001; СапШа СагпеуаИ, 2006; Долматов, Машанов, 2007). Одной из особенностей голотурий является их способность к аутотомии внутренних органов (эвисце-рации): некоторые виды этих животных в ответ на различные воздействия выбрасывают пищеварительную систему и затем достаточно быстро ее регенерируют (Нутап, 1955; Лейбсон, 1980; ЬеШвоп,
1992; Долматов, 1999; Garcia-Arraras, Greenberg, 2001). Регенерация кишечника у голотурий достаточно интенсивно изучалась (см. обзоры: Долматов, 1999; Garcia-Arraras, Greenberg, 2001) и к настоящему времени накоплен обширный материал, позволяющий по-новому взглянуть на ряд основных проблем теории регенерации не только голотурий, но и иглокожих в целом.
1. Регенерация пищеварительной системы
у представителей разных отрядов голотурий
Пищеварительная система голотурий гистологически устроена достаточно просто и состоит из наружного, целомического эпителия, внутреннего, кишечного эпителия и расположенного между ними слоя соединительной ткани. Основными компонентами целомического эпителия являются два клеточных типа - перитонеоциты и миоэпители-альные клетки, а также базиэпителиальный нервный плексус (Smiley, 1994; Долматов, 1995). Кишечная выстилка образована специализированными клетками (энтероцитами), участвующими в пищеварении и экскреции ферментов и слизи (Филимонова, 1979; Feral, Massin, 1982; Foster, Hodgson, 1996). К стенке тела кишка прикрепляется с помощью тонкого мезентерия, покрытого целомиче-ским эпителием.
Основное внимание при изучении регенерации кишки уделялось восстановлению эпителиев, выстилающих пищеварительную трубку с внутренней и наружной сторон, и поведению входящих в
них клеток. Наиболее просто обстоит дело с цело-мическим эпителием. Формирование целомиче-ского эпителия восстанавливающегося органа за счет собственного клеточного материала является, по-видимому, общим правилом для всех изученных голотурий (Dolmatov, 1992; Garcia-Arraras et al., 1998; VandenSpiegel et al., 2000; Шукалюк, Долматов, 2001; Dolmatov, Ginanova, 2001; Garcia-Arraras, Greenberg, 2001; Mashanov, Dolmatov, 2001; Masha-nov et al., 2005; Candelaria et al., 2006; Долматов, Ма-шанов, 2007). На ранних стадиях регенерации сократительный аппарат миоэпителиальных клеток разрушается, а составлявшие его миофиламенты группируются в плотные веретеновидные структуры, ВСМ (Dolmatov, 1992; Dolmatov et al., 1996; Dolmatov, Ginanova, 2001). Последние достаточно долго могут сохраняться в цитоплазме, в связи с чем являются хорошими естественными маркерами дедифференцированных миоэпителиальных клеток. Дедифференцировка перитонеальных клеток сопровождается изменением формы клетки и фрагментацией пучков внутриклеточных филаментов.
Дедифференцированные клетки целомическо-го эпителия становятся подвижными и мигрируют в область повреждения. При этом морфогенез протекает по эпителиальному типу - клетки перемещаются не поодиночке, а единым эпителиальным пластом, сохраняя межклеточные контакты.
Проблема клеточных источников кишечной выстилки при восстановлении пищеварительной системы является одной из наиболее часто дискутируемых проблем регенерации голотурий. В середине XX в. эта тема была достаточно популярной. Подробный анализ гипотез происхождения пищеварительного эпителия голотурий был дан в обзоре Гарсиа-Аррараса и Гринберга (Garcia-Arraras, Greenberg, 2001). Высказывались предположения о развитии пищеварительного эпителия регенерата за счет клеток энтодермальной выстилки остатка пищеварительной трубки (Bertolini, 1932; Smith, 1971a, b; Gibson, Burke, 1983; Garcia-Arraras et al., 1998; Шукалюк, Долматов, 2001), целомическо-го эпителия (Долматов, 1999; Mashanov et al., 2005), стенок каналов амбулакральной системы, выстилки перивисцерального целома и даже неких свободных полипотентных необластоподобных клеток (Kille, 1935; Лейбсон, 1980; Leibson, 1992).
Из шести отрядов голотурий процесс регенерации пищеварительной системы описан у представителей трех: Apodida, Aspidochirotida и Dendrochiroti-da. В каждой из этих групп он обладает определенными особенностями, которые мы и рассмотрим ниже.
1.1. Отряд Apodida
Голотурии отряда Apodida не способны к эвис-церации, однако могут аутотомировать задние от-
делы тела (Hyman, 1955; Smith 1971a, b). При этом передняя и задняя части обладают разным потенциалом восстановления. После поперечного разрезания или аутотомии передние фрагменты регенерируют утраченные органы, в то время как задние не способны к регенерации передних структур и погибают (Smith 1971b).
Задние отделы пищеварительной трубки в передних фрагментах восстанавливаются по типу морфаллаксиса, за счет перестройки оставшейся части кишки (Smith, 1971a; Gibson, Burke, 1983). После заживления раны задняя часть остатка пищеварительной трубки трансформируется в те отделы, которые были утрачены при операции. Затем происходит восстановление характерного для нормы соотношения между отделами. Весь процесс регенерации может занимать 8-28 сут.
В течение всего периода регенерации у голотурий сохраняется трехслойная организация стенки пищеварительного тракта. В задней части тела животного происходит трансформация тканей стенки желудка в ткани стенки кишечника. По данным Смита (Smith, 1971a), у Leptosynapta crassi-patina в процессе регенерации отмечается активная пролиферация клеток пищеварительного тракта и стенки тела вблизи заднего конца тела, но бластемы как таковой не образуется. У L. clarki описана прямая трансформация клеток выстилающего эпителия желудка в клетки выстилки кишечника, и, в отличие от L. crassipatina, ни на одной из стадий регенерации в стенке пищеварительного тракта не обнаруживается митотически делящихся клеток (Gibson, Burke, 1983).
Таким образом, у изученных представителей отряда Apodida регенерация передних структур отсутствует, задние структуры, в частности кишечник и клоака, после аутотомии регенерирует за счет морфаллаксиса. Клетки пищеварительной выстилки желудка трансформируются в клетки кишечного эпителия.
1.2. Отряд Aspidochirotida
Регенерация после эвисцерации. Эвисцерация у представителей этого отряда осуществляется через задний конец тела в результате разрыва стенки клоаки. Пищеварительная система удаляется не полностью, у животных сохраняются ее передние (рот, глотка, пищевод) и задние (клоака) отделы. При регенерации пищеварительная трубка формируется в свободном крае кишечного мезентерия между пищеводом и клоакой. Восстановление может протекать двумя различными путями в зависимости от способа образования зачатка кишки. У голотурий Apostichopus japonicus, Holothuria glaber-rima, H. tubulosa, H. floridana, H. impatiens кишечник развивается из двух отдельных зачатков, один из которых закладывается в задней части тела жи-
вотного, у клоаки, а другой - на переднем конце, у пищевода (Bertolini, 1930; Kille, 1936, 1937; Маруш-кина, Грачева, 1978; Garcia-Arraras, Greenberg, 2001). Наиболее хорошо изучен данный процесс у дальневосточного трепанга A. japonicus (Маруш-кина, Грачева, 1978; Leibson, 1992; Шукалюк, Долматов, 2001; Odintsova et al., 2005; Долматов, Ма-шанов, 2007) и H. glaberrima (Garcia-Arraras et al., 1998; Garcia-Arraras, Greenberg, 2001; Murray, Garcia-Arraras, 2004; Candelaria et al., 2006).
У этих видов голотурий передний зачаток закладывается раньше заднего. На 7-е сут после эвисцерации у оборванного конца пищевода в свободном крае мезентерия развивается соединительнотканное утолщение, в которое врастает внутренний эпителий пищевода. В зачатке клетки кишечного эпителия постепенно дедифференцируются и начинают
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.