ИЗВЕСТИЯ РАН. СЕРИЯ БИОЛОГИЧЕСКАЯ, 2012, № 2, с. 249-256
= МАТЕРИАЛЫ КОНФЕРЕНЦИИ =
УДК: 575.856
РЕГУЛЯТОРНАЯ ЭВОЛЮЦИЯ, Яох-ГЕНЫ И ЛИЧИНКИ БИЛАТЕРАЛЬНЫХ ЖИВОТНЫХ
© 2012 г. Н. И. Бакаленко, Е. Л. Новикова, М. А. Кулакова
Санкт-Петербургский государственный университет, каф. эмбриологии, лаб. экспериментальной эмбриологии,
198504 Старый Петергоф, Ораниенбаумское шоссе, 2 E-mail: iribus@rambler.ru Поступила в редакцию 14.06.2011 г.
В обзоре рассмотрены современные взгляды на эволюционную природу трохофороподобной личинки билатеральных животных.
При всем морфологическом разнообразии у личинок первично- и вторичноротых животных есть ряд общих черт: трехчастная кишка, апикальный сенсорный орган, ресничные шнуры разного назначения и значительные изменения плана организации тела при метаморфозе (рис. 1). Подобную личинку принято называть первичной (Peterson etal., 2000; Arenas-Mena, 2010), а способ ее формирования именуют эмбриогенезом первого типа (Cameron et al., 1998; Peterson etal., 2000). Этот тип эмбриогенеза предполагает очень раннюю спецификацию клеточных линий (ком-митирование), с фиксированным числом делений в пределах зачатка и использованием сигналов "ближнего действия" (short-range), которыми обмениваются соседние бластомеры для уточнения своей судьбы, во многом уже определенной материнскими детерминантами. Подобный тип развития (мозаичный или детерминированный) можно наблюдать у нематод и асцидий.
Личинки насекомых, сегментированные личинки ракообразных и полихет — это вторичные личинки, план организации которых (геометрия осей тела и основные системы органов) соответствует дефинитивному, а путь детерминации клеточных линий более долгий и предполагает тонкую настройку за счет long-range-коммуникации. Этот же тип эмбриогенеза характерен для регулятивного развития позвоночных.
ГЕНЕЗИС ПЕРВИЧНЫХ ЛИЧИНОК.
СЦЕНАРИИ ПРОИСХОЖДЕНИЯ
Объяснить природу возникновения первичных личинок можно, руководствуясь несколькими сценариями, каждый из которых имеет свои недостатки и свои эвристические достоинства. В литературе описаны три модели, которые более или менее полно отражают современные взгляды на природу первичной личинки и ее позицию от-
носительно главных ветвей филогенетического древа Bilateria.
Первый сценарий. Интеркаляционная модель. Интеркаляционная модель предполагает, что последний общий предок Protostomia и Deuterosto-mia (Urbilateria в дальнейшем) имел прямой тип развития и уже был достаточно сложно организован, потому что использовал богатую палитру морфогенетических программ, которую и унаследовали все современные Bilateria. Действительно, высокий структурный и функциональный консерватизм Hox- и ParaHox-генов современных животных (Akam, 1995; Rosa, de et al., 1999; Copf et al., 2004) не оставляет сомнений в том, что Urbilateria использовал векторную систему Hox-ге-нов для паттернирования переднезадней оси тела. В этом случае личиночные стадии у первично- и вторичноротых животных возникали конвергент-но, как форма экологической адаптации. Это значит, что их сходство поверхностно. При подробном рассмотрении механизмы построения таких личинок окажутся разными в разных эволюционных ветвях, поскольку "изобретались" независимым образом (Raff R., 2008; Arenas-Mena, 2010).
Второй сценарий. Модель концевой (терминальной) надстройки. Модель терминальной надстройки предполагает, что общий предок билатеральных животных имел двухфазный онтогенез с простой личинкой и сложно устроенным взрослым животным. Задолго до появления общего предка билатеральных животных существовали маленькие, просто устроенные организмы с прямым типом развития. Они могли быть похожи на первичных личинок современных морских Bilateria. Такой микромногоклеточный предок "надстроил" свой онтогенез новой фазой — изобрел способ выстраивать большое, сложно организованное тело, состоящее из многих тканей. Этот процесс реализовался за счет особых личиночных set-aside-кге-ток (Cameron et al., 1998; Peterson etal., 2000), которые у современных форм не принимают уча-
Рис. 1. Пелагические личинки морских беспозвоночных: а — пилидий немертин, б — Мюллеровская личинка турбел-лярий, в, г — трохофоры полихет и моллюсков (КаТ К, 2008).
стия в построении ларвального тела, а у далеких предковых форм могли выполнять какую-то функцию (например, репродуктивную). Эти "молчащие", недифференцированные клетки первичной личинки начинают пролиферировать в момент метаморфоза. Дефинитивное тело строится благодаря новой территории, в которой вступают в силу новые морфогенетические правила. Каждый метаморфоз первичной личинки становится, в таком случае, реминисценцией далеких и очень важных эволюционных событий, произошедших в раннем кембрии или чуть раньше. Фундаментом для ароморфоза могла стать эволюция систем межклеточного сигналинга и структурная экспансия Нох-генов, которая действительно началась на заре становления Bilateria (Peterson et al., 2000; Garcia-Fernandez, 2005; Arenas-Mena, 2010). Кластер Hox-генов способен слаженно, дифференциально и очень пластично отвечать на внешние стимулы в виде градиентов сигнальных молекул long-range-сигналинга (Wnt,
RA и Fgf) (Forlani et al., 2003; Deschamps, van Nes, 2005; Kashyap et al., 2011).
Третий сценарий предполагает, что прямой тип развития глубоко вторичен, и личинки в онтогенезе билатеральных животных закономерны. Это прямое наследие от общих с кишечнополостными и губками предков (Arenas-Mena, 2010). Правда, планулы книдарий и губок совсем другие. В частности, у губок встречаются исключительно лецитотрофные личинки. Среди Cnidaria планк-тотрофные планулы редки, но описаны для класса Anthozoa, сохранившего многие базальные признаки. В последнем случае появление планк-тотрофной личинки можно объяснить гетерохронией, когда морфогенетическая программа формирования пищеварительного тракта сместилась со стадии метаморфоза к более ранней стадии морфогенеза личинки. Произойти это могло и у общего предка билатеральных животных, причем независимым в разных эволюционных ветвях образом (Arenas-Mena, 2010).
Последние два сценария предполагают, что первичные личинки Bilateria симплезиоморфны и должны обладать не только внешним сходством, но и принципиально сходными морфоге-нетическими программами развития.
ОБЪЕКТИВНЫЕ ТРУДНОСТИ ПРИ ВЫБОРЕ СЦЕНАРИЯ
Эволюция многоклеточных животных — это эволюция морфогенетических программ. То, в какой мере процессы эволюции отражены в онтогенезе современных форм — предмет исследования новой синтетической науки, эволюционной биологии развития. Открытие консервативных генных семейств и регуляторных сетей — важное открытие, которое позволяет, минуя этап изобретения машины времени, хотя бы частично реконструировать облик анцестральных форм и, что еще интересней, понять механизмы эволюции на уровне молекулярном, а если точнее — ре-гуляторном.
Чтобы сделать выбор в пользу одного из сценариев, необходимо сильно расширить круг объектов и палитру исследуемых генных семейств, занятых в процессах морфогенеза. Кроме того, необходимо иметь четкое представление о порядке отхождения эволюционных ветвей исследуемых таксонов от общего ствола филогенетического древа Eumetazoa, чтобы "первичное" отсутствие процесса, генного семейства или самой личинки не принималось за вторичную утрату и наоборот.
Ситуация осложняется тем, что прямой, непрямой и все возможные промежуточные варианты развития встречаются в одних и тех же таксонах. Так, у морских ежей, принадлежащих к роду Heliocidaris, развитие может быть и прямым, и с планктотрофной личинкой (Raff E. et al., 1999). Интересно, что из яиц Heliocidaris erythrogramma (прямое развитие), оплодотворенных Heliocidaris tuberculata (развитие с планктотрофной личинкой) можно получить личинок, у которых будет настоящий рот и характерные для плутеуса руки, отороченные ресничным шнуром (рис. 2) (Raff E. et al., 1999). Удивительно, что такая гибридная личинка напоминает диплеврулу — общую личиночную форму для Enteropneusta и Echinodermata. В данном случае можно с некоторой уверенностью говорить о восстановлении ларвальной программы развития, которая полностью или частично была "поломана" у H. erythrogramma.
Существует общая эволюционная тенденция к утрате личиночных стадий или к переходу от планктотрофной личинки к лецитотрофной. Эта ситуация характерна не только для иглокожих, но и для полихет и моллюсков. У нереидной полихе-ты Neanthes arenaceodentata прямой тип развития, при котором из яйца формируется многосегмент-
(а)^ (б) ^ (в)^ ^ ^
Рис. 2. Схематическое изображение планктотрофно-го плутеуса Heliocidaris tuberculata (а), лецитотрофной редуцированной личинки H. erythrogramma (б) и личинки-гибрида H. erythrogramma х H. tuberculata (в). 1 — ресничные шнуры, 2 — оральная эктодерма, 3 — аборальная эктодерма, 4 — область закладки дефинитивных тканей (Raff E. et al., 1999).
ный ювенильный червь (Winchell et al., 2010a), принципиально не отличающийся от Nereis virens или Platynereis dumerilii, у которых есть ресничные личинки. И первичная личинка трохофора, и вторичная личинка нектохета выпадают из онтогенеза N. arenaceodentata без ущерба для следующей стадии (рис. 3). Такая высокая пластичность жизненных циклов билатеральных животных связана с возможностью гетерохронных сдвигов в программах развития. Примечательно, что сдвиги эти всегда направлены в сторону эмбрионизации, но не наоборот. Единственный пример обратной ситуации — эволюция Holometabola, но приобретенная личинка здесь совсем другого типа — она вторичная (Arenas-Mena, 2010).
Единство происхождения подразумевает сходство организации, а значит, можно предположить, что ресничные личинки билатеральных животных из разных эволюционных ветвей обнаружат или гомологию, или конвергенцию в отношении отдельных структур. Однако проблема не так проста, как кажется. Важно помнить, что в случае эволюционно удаленных друг от друга форм мы имеем дело не с гомологичными структурами, а с гомологичными процессами, которые далеко не всегда воспроизводят всю регу-ляторную схему, изобретенную предковой формой. Так, у полихе
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.