УДК 598.826.4
РЕКОНСТРУКЦИЯ ФИЛОГЕНИИ ОБЫКНОВЕННОЙ (EMBERIZA CITRINELLA) И БЕЛОШАПОЧНОЙ (E. LEUCOCEPHALA) ОВСЯНОК ПО ПЕСНЕ И МОРФОЛОГИЧЕСКИМ ПРИЗНАКАМ
© 2012 г. А. С. Рубцов1, А. С. Опаев2
Государственный Дарвиновский музей, Москва 117292, Россия 2Институт проблем экологии и эволюции РАН, Москва 119071, Россия e-mail: alexrub@darwin.museum.ru Поступила в редакцию 27.04.2011 г.
Обыкновенная и белошапочная овсянки являют собой довольно редкий случай массовой гибридизации в широкой зоне вторичного контакта. Проведенный ранее молекулярно-генетический анализ (Irwin et al., 2009) показал отсутствие различий между ними по митохондриальной ДНК. Этот результат может отражать их чрезвычайно близкое эволюционной родство или быть следствием заимствования митохондриального генома вследствие длительной гибридизации. Для выяснения этого вопроса предпринята попытка реконструкции филогении этих двух видов на основе клади-стического анализа, проведенного независимо для признаков песни и морфологических признаков (брачной окраски самцов и морфометрических). Также предпринят анализ географической изменчивости их песен. В кладистический анализ включено еще 5 видов овсянок, стоящих в близком эволюционном родстве с изучаемыми видами (Alstrom et al., 2008): огородная овсянка (E. cirlus), овсянка Стюарта (E. stewarti), садовая (E. hortulana), скальная (E. buchanani) и красноклювая (E. caesia) овсянки. По результатам проведенного анализа изучаемые виды не являются сестринскими: обыкновенная овсянка образует наименьший кластер с огородной овсянкой, а белошапочная образует наименьший кластер с овсянкой Стюарта. Таким образом, подтверждается гипотеза о высоком уровне дивергенции изучаемых видов и заимствовании обыкновенной овсянкой митохондриально-го генома белошапочной овсянки в результате длительной гибридизации. Анализ песенных диалектов согласуется с предположением о существовании древней зоны гибридизации между обыкновенной и белошапочной овсянками в Европе.
Ключевые слова: видообразование, гибридизация, интрогрессия, песенные диалекты.
Для реконструкции филогенетических отношений близкородственных видов (в пределах рода или семейства) и таксонов внутривидового ранга (подвидов и крупных географических популяций) традиционно используются данные секвенирования митохондриальной ДНК. По сравнению с ядерными маркерами мтДНК обладает явными преимуществами (Moore, 1995): более высокая скорость мутирования, отсутствие рекомбинаций и, главное, мтДНК гаплоидна и наследуется только по материнской линии, поэтому фиксация мутаций здесь происходит в 4 раза быстрее по сравнению с ядерными генами. Однако в случае гибридизации, которая как раз свойственна близкородственным таксонам, преимущества митохондриальной ДНК могут обернуться недостатком: замена видоспецифичных гаплотипов чужеродными также с большей вероятностью будет происходить по митохондриальной, чем по ядерной ДНК.
Заимствование мтДНК другого вида посредством гибридизации, по всей видимости, весьма обычное явление: из 331 видов птиц 17% оказа-
лись парафилетичны по мтДНК (Funk, Omland, 2003). В краевых популяциях нескольких видов описаны случаи полной замены (фиксации) ви-доспецифичных митотипов заимствованными (Babik et al., 2005; Deffontaine et al., 2005; Good etal., 2008; Rohwer et al., 2001). Логично предположить, что в ряде случаев у одного из таксонов, вовлеченных в гибридизацию, может произойти фиксация чужеродных митотипов на всем ареале. Нам известна всего одна работа, в которой факт такой замены доказан (Edwards et al., 2011). В цитированной работе путем использования проб мтДНК, извлеченных из ископаемых образцов, показано, что все современные популяции белых медведей (Ursus maritimus) несут мтДНК одной из локальных популяций бурого медведя (Ursus arctos).
Малое число подобных примеров связано, как мы полагаем, не с редкостью самого феномена, а со сложностью доказательства, что сходство по мтДНК объясняется именно заимствованием и фиксацией чужеродных гаплотипов, а не близким эволюционным родством гибридизирующих так-
сонов. Среди птиц известно несколько примеров, когда гибридизирующие виды, несмотря на значительные морфологические различия, демонстрируют нулевую генетическую дистанцию по мтДНК (Price, 2008): красногрудый и красноша-почный дятлы-сосуны (Sphyrapicus ruber/nucha-lis), желто- и краснохвостый шилоклювые дятлы (Colaptes auratus/cafer), черная и серая вороны (Corvus corone/cornix), черная и белоспинная ворона-свистун (Gymnorhina tibicen/hypoleuca), чер-нохохлая и американская хохлатая синицы (Parus atricristatus/bicolor), славка Одюбона и миртовый певун (Dendroica auduboni/coronata). Вероятно, у некоторых (если не у всех) из приведенных пар видов произошло заимствование и фиксация чужеродных митотипов. Рассматриваемая в данной статье пара видов, обыкновенная и белошапоч-ная овсянки (Emberiza citrinella, E. leucocephala), также являются одним из подобных примеров.
Зона вторичного контакта и гибридизации между обыкновенной и белошапочной овсянками простирается от Уральских гор до Байкала. Фенотипический состав популяций и характер взаимоотношений между видами в разных частях зоны контакта подробно описан в наших предыдущих работах (Панов и др., 2003; Панов и др., 2007; Панов, Рубцов, 2008; Рубцов, 2010). Изучаемые виды не различаются по мтДНК: популяции обыкновенной овсянки из Балтийского региона и белошапочной овсянки из восточного Забайкалья имеют один и тот же набор митотипов. В то же время генетическая дистанция между видоспеци-фичными гаплотипами ядерной ДНК сравнима с таковой для огородной овсянки (E. cirlus) и овсянки Стюарта (E. stewarti), находящимися в наиболее близком эволюционном родстве с исследуемой парой видов (Irwin et al., 2009). Видоспеци-фичными гаплотипами здесь мы называем пару наиболее дивергировавших гаплотипов, частоты которых статистически значимо различаются в аллопатрических популяциях изучаемых видов. Полученные результаты можно интерпретировать двояко. 1. Обыкновенная и белошапочная овсянки дивергировали недавно, а наблюдаемая картина изменчивости маркеров ядерной ДНК — проявление анцестрального полиморфизма. 2. Различия между видоспецифичными гаплотипа-ми ядерной ДНК отражает историю дивергенции видов, а в результате длительной гибридизации произошло перемешивание ядерных и полное замещение митохондриальных гаплотипов на всем ареале. Характер изменчивости ядерных гаплоти-пов и результаты анализа AFLP свидетельствуют в пользу второй гипотезы, хотя полностью принять ее и опровергнуть альтернативную гипотезу на основании имеющихся данных мы не можем (Irwin et al., 2009): отличить анцестральный полиморфизм от заимствования генов вследствие гибридизации на основании данных молекулярного
анализа практически невозможно (Funk, Omland, 2003; Абрамсон, 2007). Одно из возможных решений этой проблемы заключается в реконструкции филогении по другим признакам (морфологическим и акустическим), которые, в дополнение к молекулярно-генетическим данным, могут существенно прояснить наблюдаемую картину.
Род Emberiza включает 39 видов (Беме, Флинт, 1994). Недавно была проведена таксономическая ревизия рода на основе морфологических, экологических и зоогеографических данных (Коблик, 1997; Коблик и др., 2006) и реконструкция его филогении по данным секвенирования митохон-дриальной (ген цитохрома b, cytB) и ядерной (ин-трон гена орнитин-декарбоксилазы, ODC) ДНК (Alstrom et al., 2008). Полученные результаты за некоторыми исключениями соответствуют друг другу и существенно проясняют картину филогении и систематики овсянок. Согласно новой систематике, прежний род Emberiza предлагается разбить на несколько, обыкновенная и белошапочная овсянки относятся к роду Emberiza в узком понимании, объединяющим 13 видов (рис. 1).
МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
В кладистический анализ помимо обыкновенной и белошапочной мы включили еще пять видов овсянок, стоящих с ними в близком эволюционном родстве: огородную (E. cirlus), Стюарта (E. stewarti), садовую (E. hortulana), скальную (E. buchanani) и красноклювую (E. caesia). В песнях этих видов выявляются элементы, гомологичные элементам песни интересующих нас видов — гомотипические серии коротких сигналов и длинные свистовые ноты. У других видов рода, горной (E. cia) и красноухой (E. cioides) овсянок и просянки (E. calandra), песни имеют иную структурную организацию, и, в случае включения их в анализ, выделение признаков, общих для всей группы, становится затруднительным (рис. 2).
Для каждого включенного в анализ вида выбрано несколько песен из разных частей ареала таким образом, чтобы по возможности отразить весь спектр внутривидовой изменчивости (рис. 3). Для обыкновенной и белошапочной овсянок песни выбирали из популяций, наиболее удаленных от зоны контакта. В работе использованы фонозаписи разных лет, выполненные авторами настоящей статьи, фонограммы с Интернет-сайта www.xeno-canto.org, записи И.Д. Никольского из фонотеки Государственного Дарвиновского музея и записи Е.Н. Панова из Лаборатории сравнительной этологии и биокоммуникаций Института проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцо-ва. Для получения и анализа сонограмм использовали программу SpectraLab 4.32.11. При построении сонограмм выбраны следующие параметры: частота дискретизации 44100 Гц, размер
— E. citrinella
— E. leucocephala - --E. stewarti
--E. cirlus
--E. hortulana
--E. caesia
--E. buchanani
--E. cia
__E. godlewskii
— _ __E. cioides
--E. jankowskii
--E. calandra
--E. fucata
Рис. 1. Филогенетические отношения между видами рода Emberiza sens. str. по данным молекулярно-генетического анализа (по: Alstrom et al., 2008).
FFT 1024 точек, перекрывание FFT 75%; при данных параметрах разрешение по частоте составляет 43.066 Гц, по времени — 5.8 мс. Для анализа морфометрических признаков и признаков брачной окраски были использованы коллекции Зоологического музея МГУ и музея Естественной истории (Великобритания).
Статистическую обработку данных производили в программе Statistica-6.0 с использованием факторного и регрессионного анализов, критериев Стьюд
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.