научная статья по теме СИГНАЛЬНЫЕ СИСТЕМЫ РИЗОБИЙ (RHIZOBIACEAE) И БОБОВЫХ РАСТЕНИЙ (FABACEAE) ПРИ ФОРМИРОВАНИИ БОБОВО-РИЗОБИАЛЬНОГО СИМБИОЗА (ОБЗОР) Химия

Текст научной статьи на тему «СИГНАЛЬНЫЕ СИСТЕМЫ РИЗОБИЙ (RHIZOBIACEAE) И БОБОВЫХ РАСТЕНИЙ (FABACEAE) ПРИ ФОРМИРОВАНИИ БОБОВО-РИЗОБИАЛЬНОГО СИМБИОЗА (ОБЗОР)»

ПРИКЛАДНАЯ БИОХИМИЯ И МИКРОБИОЛОГИЯ, 2015, том 51, № 5, с. 453-464

УДК 581.1

СИГНАЛЬНЫЕ СИСТЕМЫ РИЗОБИИ (Rhizobiaceae) И БОБОВЫХ РАСТЕНИЙ (Fabaceae) ПРИ ФОРМИРОВАНИИ БОБОВО-РИЗОБИАЛЬНОГО СИМБИОЗА (ОБЗОР)

© 2015 г. А. К. Глянько

Сибирский институт физиологии и биохимии растений СО РАН, Иркутск 664033

e-mail: akglyanko@sifibr.irk.ru Поступила в редакцию 25.11.2014 г.

Обобщены литературные и собственные данные об участии бактериального Nod-факторного сиг-налинга и компонентов кальциевой, НАДФН-оксидазной и NO-синтазной сигнальных систем растения в процессе формирования бобово-ризобиального симбиоза и их взаимосвязи на преинфек-ционной и инфекционной стадиях. Рассмотрена физиологическая роль Nod-факторов, активных форм кислорода (H2O2, O^-), кальция (Са2+), НАДФН-оксидазы, оксида азота (NO) и их перекрестное влияние на процессы, определяющие формирование симбиотических структур на корнях растения-хозяина.

Ключевые слова: бобово-ризобиальный симбиоз, сигналинг ризобий и бобовых, Nod-факторы, NF-сиг-налинг, Са2+, оксид азота (NO), O2-, Н2О2.

DOI: 10.7868/S0555109915050062

Симбиоз клубеньковых бактерий и бобовых растений — биологический феномен, познание теоретических основ которого важно для получения высоких урожаев бобовых и других культурных растений, повышения азотного плодородия почв, сохранения экологической стабильности почвенной среды [1]. Этот симбиоз представляет собой мутуалистическое взаимодействие систематически удаленных друг от друга организмов: бобовых растений (ЕаЬаевав — макросимбионт) и клубеньковых бактерий (ризобии — микросимбионт). В семейство ризобий (RhizoЬiaceae) входят клубеньковые бактерии из разных родов: RhizoЬium, ЛхогЫ1оЬшт, Л11огЫ1оЬшт, Bradyrhizo-Ьшт, MezorhizoЬium, SinorhizoЬium. На всех этапах становления и развития данного симбиоза от пре-инфекционной стадии и до деградации клубенька происходит обмен химическими сигналами между симбиотическими партнерами. Важная роль в формировании симбиоза принадлежит бактериальному Моё-факторному сигналингу (NF-сигналинг) и растительным сигнальным системам: кальциевой, НАДФН-оксидазной и МО-синтазной [2, 3].

На начальных этапах формирования бобово-ризобиального симбиоза (БРС) происходит инфицирование корней бобовых ризобиями и образование симбиотических структур — инфекционных нитей для размножения бактерий и их продвижения к клеткам кортекса, а также корневых клубеньков — для ферментативной фиксации М2. Это сложно развивающиеся процессы, осуществ-

ляемые клубеньковыми бактериями и растением-хозяином [4—9]. Они представляют по сути молекулярный диалог между двумя партнерами с участием специфических бактериальных соединений, которые вызывают определенные ответы растения-хозяина, такие, как ионные изменения (К+, С1-, Са2+, Н+), защелачивание цитоплазмы, осцилляции в концентрации Са2+ и экспрессия генов, приводящих к бактериальной инвазии и формированию клубенька [10, 11]. Хорошо известно, что сигнальные взаимодействия растений с микробами при мутуалистическом симбиозе играют ключевую роль в перекрестной регуляции и экспрессии генов [12]. В связи с этим в данном обзоре будут рассмотрены данные литературы о физиологической роли МБ-сигналинга и некоторых растительных сигнальных систем в формировании БРС на начальных стадиях его образования.

Nod-фактор и Nod-факторный сигналинг. Муту-алистический симбиоз интенсивно изучается в последние десятилетия различными специалистами и характеризуется значительными достижениями в этой области биологии [13—15]. Однако участие бактериальных (ризобиальных) и растительных сигнальных систем в формировании бобово-ризобиального симбиоза не дает еще полного представления о их роли в функционировании этого феномена [3].

Основным участником молекулярного диалога между двумя организмами являются Моё-фак-торы, представляющие бактериальные липохи-

тоолигосахариды, которые взаимодействуют на плазмалемме эпидермальных клеток с растительными рецепторами (рецептор-подобными киназа-ми), что ведет в дальнейшем к активации симбио-тических путей у растения-хозяина [16]. Клубеньковые бактерии в ризосфере или адсорбированные на поверхности корня распознают специфичные для них растительные флавоноиды (дайдзеин, гени-стеин, куместрол, нарингенин и др.) и активируют транскрипцию клубеньковых nod-генов (nodulation genes), которые требуются для инфекции, образования клубеньков и регуляции специфичности хозяина [17—19]. Причем отдельные виды ризобий чувствительны только к определенным фенольным индукторам. Процессы взаимодействия растительных фенольных соединений с ризобиями включают первоначальную экспрессию гена nodD, продукт которого непосредственно связывается с флавоно-идами [20]. Белок, продукт гена nodD, является транскрипционным активатором других бактериальных nod-генов (nodABC), в том числе ответственных за синтез специфичных сигнальных молекул липохитоолигосахаридов — ризобиальных Nod-факторов (NF) [20-22].

Следует отметить, что молекулярная структура NF представлена хитоолигосахаридом с 3-6 остатками ^ацетил^-глюкозамина, который является элиситором грибных патогенов и инициирует защитные реакции у растений. Установлено, что бобовые растения распознают липохи-тоолигосахариды и хитоолигосахариды за счет того, что основной скелет NF имеет модификации, различающиеся у разных видов ризобий, главным образом длиной и степенью насыщенности боковых остатков жирных кислот (С16-С20), а также наличием ряда радикалов - ацетила, сульфата, карбомоила, фукозила [23]. Боковые цепи NF специфически взаимодействует с растительным рецептором и этот молекулярный комплекс двух организмов осуществляет трансдукцию сигнала и направляет метаболизм организмов на путь муту-алистического взаимодействия [23]. Сложная химическая структура NF определяет и специфичность ризобий к бобовым растениям-хозяевам [24]. Так, различия в гидрофобности остатков полиненасыщенных жирных кислот у NF связана с хозяйской специфичностью ризобий (Rhizobium leguminosarum) к гороху или клеверу [24]. Этот же признак определяет количество мономеров N-аце-тил^-глюкозамина в цепи олигохитина [25]. Доказано, что наиболее важным для хозяйской специфичности является характер модификации цепи олигохитина NF. Так, мутации у S. meliloti, характеризующиеся потерей сульфатной группы у NF, приводят к смене хозяйской специфичности -люцерны на вику [26]. Считается, что полиспецифичность ризобий к растению-хозяину связана с разнообразием синтезируемых ими NF. Примером может служить штамм NGR234 с широкой

специфичностью, NF которого имеют все основные модификации липохитоолигосахаридной цепи, что позволяет ему инфицировать и нодулиро-вать более 112 видов бобовых растений, а также небобовое растение — Parasponia andersonii [13].

NF-сигналинг вызывает разнообразные ответные реакции у растения-хозяина, начиная с изменения мембранного потенциала, деполяризации плазмалеммы корневого волоска [27, 28] и заканчивая формированием клубенькового примордия [29]. Эти бактериальные молекулы воспринимаются эпидермальными клетками растения, на плазмалемме которых локализован сложный многокомпонентный рецепторный комплекс — рецепторы №ё-фактора(ов) (NFR) — рецептор-подобные киназы (receptor-like kinases, RLK). Одна из них — белок LysM RLK, содержит внеклеточные лизиновые мотивы (LysM), другая — богата лей-циновыми повторами (leucine rich repeat, LRR RLK), [30]. Так, у Lotusjaponicum такими рецепторами типа LysM являются протеинкиназы LjNFR5 и LjNFRl, у гороха PsSYM10/PsSYM2, у люцерны -MtLYK3/MtLYK4 [7]. Примерами LRR RLK белков у Lotus japonicum являются LjSYMRK, у люцерны MtDMI2 [31]. По классификации Муррай [16] первый комплекс обозначается как NFR1/LYK3 (Nod factor receptor containing kinase 3), второй — NFP (NER5/Nod factor perception).

Наличие двух (или более?) [7] рецепторов в эпидермальных клетках объясняется их разной ролью в инициации включения сигнальных путей, регулирующих инфицирование макросимбионта ризобиями и формирование корневых клубеньков [32—35]. Предполагают, что LRR RLK участвует в первоначальной инициации путей бактериальной инвазии (деформация корневых волосков, образование инфекционных нитей, ингибиторная функция при формировании клубеньков), а LysM RLK может играть ключевую роль в дальнейшем развитии сигнального каскада, ведущего к морфогенезу клубенька в клетках коры и перицикла. Но в то же время активация LysM RLK, вероятно, необходима для функционирования LRR RLK [30].

Таким образом, молекулярное взаимодействие NF и RLK является важнейшим условием для запуска генетических программ инфекции и ноду-ляции корней бобовых растений. Этим событиям предшествуют преинфекционные ответы растения-хозяина на действие NF, а именно: перестройка цитоскелета, набухание и скручивание кончика корневого волоска и формирование в наружных кортикальных клетках радиально направленных цитоплазматических мостиков — преинфекцион-ных нитей, которые в результате структурных перестроек образуют инфекционные нити (infection threads, IT). В них бактерии размножаются и перемещаются к клеткам кортекса [9]. Формирование IT скоординировано с морфогенезом клу-

бенька в противолежащих кортикальных тканях, а участие NF в образовании IT доказано в опытах с мутантными организмами [23]. Показана роль NF-сигналинга в индуцированной экспрессии ряда генов и транскрипционных факторов (белки NIN, RPG, ERN, CYCLOPS, CERBERUS), что связано с инфицированием и образованием при-мордия клубенька [30]. Установлено, что инициация деления кортикальных клеток корня и образование примордия клубенька происходит с участием цитокинина, рецептор которого — гистидинкиназа (MtCRE1/LjHK1), активируется Ca2+ и кальмоду-линзависимой киназой (ССаМК) [30, 36]. При этом гормональный статус клеток смещается в сторону увеличения концентрации цитокининов и уменьшения аксинов [8, 37]. Таким образом, увеличение содержания цитокинина в клетке является ключевым моментом в инициации NF-каскада реакций для морфогенеза клубенька.

Поверхностные компоненты клеточной стенки ризобий — липополисахариды и экзополисаха-риды наряду с NF расцениваютс

Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.

Показать целиком