УДК 591.185.6/599
СОВРЕМЕННЫЕ ПРЕДСТАВЛЕНИЯ О ЗРЕНИИ МЛЕКОПИТАЮЩИХ
© 2012 г. Т. В. Хохлова
Институт проблем передачи информации им. А.А. Харкевича РАН 127994 Москва, Большой Каретный пер., 19 e-mail: hohlova@iitp.ru Поступила в редакцию 30.01.2012 г.
В обзоре суммированы результаты исследований зрения млекопитающих, включая зрительные пигменты фоторецепторов, цветовое и контрастное зрение, эксперименты с поведением. Показан градуальный характер утраты млекопитающими в процессе эволюции элементов дневного колбоч-кового зрения, характерного для других таксонов позвоночных. У однопроходных еще сохранился зрительный пигмент SWS2 (колбочковый синечувствительный 2), а также MWS/LWS (зелено/ красночувствительный) и родопсин палочек. У плацентарных, кроме некоторых приматов, - тоже два колбочковых зрительных пигмента, SWS1 (ультрафиолетовый/фиолетовый, или синечувствительный 1), MWS/LWS и родопсин палочек. У человека и некоторых приматов с помощью дупликации образовался новый ген пигмента MWS и сформировалось трихроматическое зрение. Морские млекопитающие (киты, ластоногие) и ряд видов внутри разных отрядов утратили еще и синий пигмент SWS1, что, вероятно, связано с особенностями переработки информации от этих колбочек. Приведены современные представления о цветовом зрении с двумя колбочковыми пигментами и палочками. Даны максимумы спектральной чувствительности зрительных пигментов видов из разных отрядов и данные по пространственной контрастной чувствительности. Высокой остроты зрения достигли копытные и приматы (до 20-38 цикл./град.), а наивысшей - человек со специализированной фовеа (30-60 цикл./град.).
Зрение позволяет животному сформировать представление об окружающей среде и на его основе строить адекватное поведение. Информация, полученная наружными сегментами фоторецепторов, преобразовывается уже на уровне первого синапса с клетками в зрительной цепи, образуя особые пути внутренней сетчатки. Эти пути несут специфическую информацию об объекте по аксонам ганглиозных клеток в наружное коленчатое тело, а далее в зрительную кору поля VI и другие высшие центры мозга. От чего зависит качество зрения животного данного вида? Ряд обзорных статей ведущих исследователей сетчатки (Yokoyama, 2002; Peichl, 2005; Hunt et al., 2009a; Jacobs, 2009; Neitz J., Neitz M., 2011) затрагивает лишь цветовое зрение и не дает ответа на этот вопрос. Конечно, данные по зрению разных видов фрагментарны, и проблема еще недостаточно изучена. Скудны сведения об аккомодации млекопитающих (Рожкова и др., 2005; Ott, 2006), процессах во внутренней сетчатке, слабо изучены особенности переработки информации у представителей разных отрядов млекопитающих.
К счастью, исследования зрительных пигментов фоторецепторов и самой сетчатки совершили существенный рывок вперед и дали основу для предсказаний возможностей цветового и ахроматического зрения, остроты и их влияния на суточную активность животных, а вместе с поведенческими экспериментами на тех же видах млекопитающих придают достоверность предварительным выводам об их зрении. Этот рывок обусловлен широким использованием молекуляр-но-генетических исследований в комбинации с традиционными методами, а именно: 1) анализом данных по аминокислотным последовательностям в белках-опсинах фоторецепторов у разных видов, что позволяет определить тип опсина; 2) снятая со светочувствительных наружных сегментов спектральная кривая дает представление о максимуме чувствительности зрительного пигмента, образованного этим опсином; 3) знание строения белков сетчатки позволяет методами иммуноцитохимии селективно визуализировать фоторецепторы и получить разное окрашивание палочек и спектральных типов колбочек на гистологическом препарате; 4) метод распластанной
(уплощенной) сетчатки дает картину распределения этих типов и их количественной оценки. Традиционные методы - это: обучение зверька осуществлять выбор из пары сменяющихся визуальных мишеней; предъявление на мониторе синусоидальных решеток с различной частотой полос для изучения контрастной чувствительности и остроты зрения; использование оптомоторного барабана; получение ретинограмм; изучение вызванных потенциалов мозга в ответ на зрительный стимул у наркотизированных животных и другие. В этой обзорной статье мы постарались проанализировать результаты таких исследований разных лет, систематизировать их и сформировать на их основе общее представление о зрении млекопитающих.
ЧТО ИЗВЕСТНО О ЗРЕНИИ ПРЕДСТАВИТЕЛЕЙ РАЗЛИЧНЫХ ОТРЯДОВ МЛЕКОПИТАЮЩИХ
У позвоночных животных молекулярно-гене-тическим анализом было выявлено пять генов зрительных пигментов (RH1, RH2, SWS1, SWS2, LWS: rhodopsin, short, long wavelength sensitive), на основе которых в фоторецепторах сетчатки синтезируются соответствующие белки-опсины (Yokoyama, 2002). Опсин, присоединив хромофор (ретиналь или дегидроретиналь), образует соответствующий зрительный пигмент, чувствительный к определенной части спектра (Слово "пигмент" - дань традиции). У каждого животного тип зрительного пигмента немного отличается от соответствующего типа у близкого вида. Эти различия у всех млекопитающих (и птиц) определяются только опсинами (хромофор у них одинаков - ретиналь), а точнее, аминокислотными заменами в белковой молекуле, что отражается на сдвиге спектральной кривой. Пример: F86 (фенилаланин в положении 86 полипептида) означает ультрафиолетовый (менее 400 нм), а не фиолетовый вариант пигмента SWS1 (Cowing et al., 2002; Carvalho et al., 2006). Пик максимальной чувствительности (или поглощения) A,max зрительного пигмента на колоколообразной спектральной кривой является важным его маркером (рис. 1). Шаблон кривой рассчитывается по формуле (Govardovskii et al., 2000).
Для ясности далее обозначим средневолновый MWS (реже M, зеленочувствительный) и длинноволновый LWS (L, красный) пигменты млекопитающих - MWS/LWS. Зеленый зрительный пигмент в других классах позвоночных другой -Rh2. Ряд авторов считают, что у одних млекопитающих имеется MWS, а у других - LWS; другие
их объединяют в один тип. Опсин LWS характеризуется определенными заменами аминокислот (правило "пяти сайтов" Yokoyama, Radlwimmer, 2001), однако без молекулярной экспертизы легко ошибиться в принадлежности к типу пигмента. Чтобы избежать путаницы, их объединяют MWS/ LWS. У ряда приматов (см. Приматы, а также Сумчатые) есть раздельные пигменты MWS и LWS. Обычно в колбочке экспрессируется только один зрительный пигмент, в палочке это родопсин. У млекопитающих коэкспрессия в колбочке довольно частое явление, что ухудшает зрение.
Важной характеристикой зрения животного являются пространственные и временные частотные показатели (Souza et al., 2011). Пространственная контрастная чувствительность - это количество перепадов светлого и темного на фрагменте зрительной сцены (черно-белой, реже цветной). Эти показатели характеризуют яркостное (черно-белое) зрение, основанное на различиях в энергетической составляющей световых волн (короткие волны несут большую энергию, чем средние и длинные). Показатели определяются при предъявлении животному решеток различной частоты и подсчитываются как число периодов решетки (циклов), приходящихся на один градус (Рожкова, Матвеев, 2007). Контрастная чувствительность выражается графически (рис. 2, а, б) как функция пространственной частоты решеткового стимула, и ее можно охарактеризовать двумя пиками. Первый - наибольшая контрастная чувствительность в области низких частот, а второй - частота при самом высоком контрасте (острота зрения) (Souza et al., 2011). Низкие частоты (например, 0.40.72 цикл./град.), воспринимаемые человеком, дают грубую картину крупных объектов. Высокие пространственные частоты (10 до 60 цикл./град.) позволяют различать мелкие детали объекта (например, опознание лица). Так, человек достигает 100% контраста при 35 цикл./град., а у Saimiry sciureus при тех же условиях - 17 цикл./град. (Merigan, 1976). Рабочие частоты зрения человека составляют 4-6 цикл./град. Остротой зрения еще часто называют минимальную дистанцию между двумя точками, различимыми глазом при максимальном контрасте и яркости (в угл. град.).
Временные показатели зрения отражают время адаптации сетчатки (световой и темновой), латентный период (человек, 200 мс), критическую частоту слияния мелькания (человек, 70 Гц). У зверей они еще слабо изучены.
У млекопитающих часть генов зрительных пигментов, а также структур сетчатки, важных для дневного зрения (таких, как двойные колбоч-
Рис. 1. Спектральные характеристики зрения млекопитающих с тремя (а) и двумя (б, в) колбочковыми зрительными пигментами.
а - спектральные кривые трех колбочковых зрительных пигментов человека (родопсин палочек 495 не показан). Сверху максимумы спектральной чувствительности Яшах каждого зрительного пигмента обозначены цифрой (420 нм SWS1, 530 нм MWS, 557,5 нм LWS). (из Neitz J., Neiz M., 2011, p. 637, с изменениями). По оси абсцисс - длины волн в нанометрах, по оси ординат - процент от максимума чувствительности фоторецепторов.
б - спектральные кривые двух колбочковых зрительных пигментов белохвостого оленя Odocoileus virginianus и косули Dama dama (пунктиром), полученные электроретинографией (максимумы: SWS1 455 нм и MWS/LWS 542 нм). Дана также спектральная кривая палочкового зрительного пигмента родопсина с Яшах 497 нм (по: Jacobs et al., 1994.). По оси абсцисс - длины волн в нанометрах, по оси ординат - логарифм сравнительной чувствительности фоторецепторов.
в - нейтральная точка в спектральном зрении дихроматов. Представлены результаты поведенческих экспериментов с двумя белками Sciurus carolinensis leucotis (каждая точка - 25 предъявлений). Область нейтральной точки, где нет цветового различения, - 500 нм. Пунктир указывает порог различения в 95% правильных ответов (по: Blakeslee et al., 1988, p. 775). По оси абсцисс - длины волн в нанометрах, по оси ординат - процент правильных ответов.
ки, цветные липидные капли в колбочках, и т.д.), в процессе эволюции постепенно подверглись редукции. Рассмотрим, как система дневного (колбочкового) зрения в разной степени реду
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.