УДК 598.2:575.822
СПЕЦИФИЧЕСКИЙ ИММУНИТЕТ И ПОЛИМОРФИЗМ БРАЧНОГО НАРЯДА САМЦОВ МУХОЛОВКИ-ПЕСТРУШКИ, FICEDULA HYPOLEUCA (AVES: PASSERIFORMES)
© 2012 г. КЕРИМОВ А.Б.1, РОГОВИН К.А.12, ИВАНКИНА Е.В.3, БУШУЕВ А.В.1,
СОКОЛОВА О.В.4, ИЛЬИНА Т.А.1
1 Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, биологический факультет, кафедра зоологии позвоночных 119991 Москва, Ленинские горы е-mails: anvar_kerimov@mail.ru; bushuev@mail.bio.msu.ru; ilyina@mail.bio.msu.ru 2 Институт экологии и эволюции имени А.Н. Северцова РАН 119071 Москва, Ленинский просп., 33 е-mail: krogovin@yandex.ru 3 Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, биологический факультет, Звенигородская биостанция имени С.М. Скадовского 143092 Московская обл., Одинцовский р-н, п/о Шихово е-mail: ivankinalena@yandex.ru 4 ГНУ Всероссийский научно-исследовательский институт экспериментальной ветеринарии им. Я.Р. Коваленко РАСХН 109428 Москва, Рязанский просп., 24, корп. 1 e-mail: ovsokolova@mail.ru Поступила в редакцию 30.04.2012 г.
На примере подмосковной популяции мухоловки-пеструшки изучали связь между типом меланиновой окраски оперения и силой экспериментально спровоцированного иммунного ответа. У самцов мухоловки-пеструшки существует весь набор переходов от яркой черно-белой окраски до криптической светло-бурой, практически неотличимой от окраски самок. Несмотря на многочисленные исследования, природа этого полиморфизма во многом остается неясной. В отличие от многих других видов с моноцикличным размножением, заметная часть популяций мухоловки-пеструшки на всем протяжении ее видового ареала совмещает два энергоемких продуктивных процесса - размножение и линьку. Основная экспериментальная процедура состояла в активации иммунной системы у самцов разных цветовых морф в период выкармливания птенцов с помощью инъекции непатогенного полифакториального антигена -эритроцитов барана (SRBC) и повторной поимки через 6-8 дней для оценки силы иммунного ответа. Кроме того, после каждой поимки у птиц оценивали общее число лейкоцитов (WBC), соотношение гетерофилы-лимфоциты (H/L) и ночью измеряли уровень базального метаболизма (BMR). Самцы разных типов окраски, которые так и не приступили к линьке в период выкармливания птенцов, не различались по силе иммунного ответа. Среди линяющих птиц сила иммунного ответа у самцов бурой окраски (морфы 4-7 по шкале Дроста) была значимо выше, чем у самцов, обладающих насыщенной меланиновой окраской (морфы 2-3). Это различие явилось результатом двух разнонаправленных процессов. Если у иммунизированных самцов криптической и промежуточной окраски переход к линьке сопровождался резким возрастанием титра антител после иммунизации, то у ярких самцов, напротив, наблюдалась тенденция к снижению силы иммунного ответа. Подобная асимметрия в иммунокомпетентности на начальных этапах линьки, возможно, находит отражение в расхождении жизненных стратегий самцов - яркие птицы реже, чем бледноокрашенные особи, совмещают размножение с линькой.
В условиях дефицита внешних и внутренних ресурсов, которыми располагает организм, повышенная цена обладания каким-либо признаком приводит к возникновению компромиссов (tradeoffs) между степенью его экспрессии и другими жизненно важными функциями. Эти противоречия являются факторами эволюции признака и лежат в основе формирования разнообразных жизненных стратегий в пределах популяции (Moshkin et al., 2000; Artzy-Randrup, Kondrashov, 2006). Одним из проявлений компромиссных взаимодействий является связь между яркостью орнамента и показателями здоровья организма - резистентностью к инвазиям и инфекциям (Hamilton, Zuk, 1982) и способностью к полноценному иммунному ответу (иммунокомпе-тентностью). На птицах и рыбах было экспериментально показано, что воздействие инфекций значительно сильнее сказывается на орнаментации, чем на других морфологических признаках (Zuk et al., 1990; Houde, Torio, 1992). Отчасти этот эффект обусловлен тем, что пигменты обладают антиоксидантными свойствами и могут регулировать ответ иммунной системы на воздействие антигенов (см. обзор Griffith et al., 2006).
Связь между окраской оперения и защитными свойствами организма была продемонстрирована главным образом на примере птиц с орнаментацией, основанной на каротиноидах (Zuk, 1991; Olson, Owens, 1998; Walther et al., 1999; Fitze, Richner, 2002; Fitze et al., 2007; Saks et al., 2003; Hörak et al., 2004). Вследствие сильных эффектов среды на экспрессию признака, каро-тиновая окраска считается более дорогостоящей, чем меланиновая пигментация. В этом контексте цена признака определяется не столько физиологической и, в частности, энергетической стоимостью его морфогенеза, сколько степенью доступа особи к пищевым ресурсам, ее социальным статусом, риском гибели от хищников и др. Поскольку единственным источником каротинои-дов является пища, формирование полноценного орнамента в значительной степени обусловлено конкурентоспособностью особи и может служить надежным визуальным сигналом ее качества и, следовательно, хорошим критерием выбора для потенциального брачного партнера. Относительно низкая степень наследуемости признака в сочетании с его высокой ценой является необходимым условием для формирования эволюци-онно стабильного разнообразия (Maynard Smith, Harper, 1988; Wilson, 1992). Однако исследования последних лет ставят под сомнение принципиальность разделения двух основных систем пигментации - основанной на каротиноидах и на
меланине - как в отношении роли средовой компоненты в экспрессии признака, так и стоимости формирования орнамента (Griffith et al., 2006). И наши собственные результаты, и работы других исследователей противоречат представлению о "дешевизне" формирования меланиновой орнаментации и демонстрируют трейд-офф между степенью меланизации оперения и реакцией на факторы среды (Иванкина и др., 2007; Slagsvold, Lifjeld, 1992; Fargallo et al., 2007). Эти результаты предполагают существование противоречивого взаимодействия между формированием яркой ме-ланиновой окраски и другими жизненно важными свойствами организма. Возможно, что, как и в случае с каротиновой окраской, эти взаимодействия проявляются в изменении физиологического состояния и защитных свойств организма, так как меланин наряду с каротиноидами является антиоксидантом (McGraw, 2005), а гормон альфа-MSH, стимулирующий его синтез, обладает противовоспалительными свойствами (Harris, Bird, 2000).
Данная проблема - существование компромисса между иммунным статусом и способностью особи сформировать насыщенный меланиновый наряд, который может играть существенную роль в контексте полового и внутриполового отбора, была исследована в рамках проекта на примере мухоловки-пеструшки, Ficedula hypoleuca (Passeriformes, Aves). Этот вид представляет собой уникальный для европейских воробьиных птиц пример полиморфизма брачного наряда самцов и особенно интересен для изучения возможного трейд-оффа между экспрессией эумела-ниновой окраски, являющейся одним из факторов выбора брачного партнера самкой, и защитными свойствами организма. У самцов мухоловки-пеструшки существует весь набор переходов от яркой черно-белой окраски до криптической светло-бурой, практически неотличимой от окраски самок. Несмотря на многочисленные исследования, природа этого полиморфизма во многом остается неясной.
Основная экспериментальная процедура состояла в активации иммунной системы у самцов разных цветовых морф с помощью инъекции непатогенного полифакториального антигена и последующей оценке силы иммунного ответа. Предполагалось, что эффект типа окраски может проявляться в условиях повышенной физиологической нагрузки, в качестве меры которой оценивали репродуктивный вклад самца (размер выводка) и степень совмещения двух энергоемких продуктивных процессов - завершающего
этапа гнездования и линьки. Такое совмещение не распространено у видов с моноцикличным размножением, но характерно именно для мухоловки-пеструшки на всем протяжении ее видового ареала. Наряду с титром антител мы оценивали гематологические показатели и уровень базально-го метаболизма (БМЯ), изменение которых может сопровождать формирование иммунного ответа организма (Ots et а1., 2001).
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
Иммунологическую часть исследования проводили в 2010 и 2011 гг. в Подмосковье на Звенигородской биологической станции МГУ (55°44' с.ш., 36°51' в. д.). В районе исследования на площади 715 га развешены около 600 дуплянок, которые активно заселяли мухоловки-пеструшки. Площадки с дуплянками были расположены в двух основных типах местообитаний: в богатом смешанном лесу долины р. Москвы и на водоразделе в смешанном лесу с преобладанием хвойных пород. Контроль площадок с дуплянками начинали в конце апреля вскоре после прилета мухоловок-пеструшек с мест зимовки. Площадки обходили с интервалом в 4-7 дней, что позволяло довольно точно определять сроки размножения. Птиц отлавливали автоматическими клапанами, закрепленными на летке дуплянок, садками с самозахлопывающейся дверцей и паутинными сетями фирмы "ЕсоШпе" (Польша). Данные по линьке и срокам размножения взяты из многолетней базы данных (1996-2011 гг.). Для иммунологических опытов птиц отлавливали дважды в период выкармливания их птенцов - когда последние достигали возраста 5-7 дней и спустя
6-8 дней, накануне вылета птенцов из гнезда. Выбор временного режима опытов был основан на мониторинге формирования иммунной реакции у двух изъятых из природы и содержавшихся в вольере самцов мухоловки-пеструшки, потерявших самок и выводки вследствие разорения гнезд хищниками. У этих птиц в пределах 2-недельного периода сила иммунного ответа достигала максимума спустя 6 дней после иммунизации и шла на спад после 8-го дня. После кольцевания или считывания прежней метки птиц взвешивали, брали стандартные промеры тела, оценивали стадию линьки и возраст. Возраст впервые отловленных птиц определяли по форме центральных рулевых перьев (Высоцкий, 1989; ЬипёЬе^, АЫа1о, 1992). У самцов определяли тип брачной окраски по
7-балльной шкале Дроста 1936), согласно которой наибольший балл (7) присваива
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.