научная статья по теме ВОЗНИКНОВЕНИЕ И ЭВОЛЮЦИЯ ПЛАСТИД Биология

Текст научной статьи на тему «ВОЗНИКНОВЕНИЕ И ЭВОЛЮЦИЯ ПЛАСТИД»

ЖУРНАЛ ОБЩЕЙ БИОЛОГИИ, 2014, том 75, № 5, с. 329-352

УДК 575.853:575.133

ВОЗНИКНОВЕНИЕ И ЭВОЛЮЦИЯ ПЛАСТИД © 2014 г. В. С. Мухина

Институт проблем передачи информации им. А. А. Харкевича РАН 127994 Москва, ГСП-4, Большой Каретный переулок, 19, стр. 1 e-mail: atgc@mail.ru

Поступила в редакцию 06.06.2013 г.

Пластиды - это фотосинтетические ДНК-содержащие органеллы растений и водорослей. В обзоре рассмотрена история их возникновения и эволюция в разных таксонах. Все они являются потомками цианобактерий, поселившимися в эукариотических клетках. Самые первые пластиды образовались при симбиозе предков водорослей из царства Archaeplastida и цианобактерий. Позже происходили неоднократные вторичные симбиозы других эукариот с протистами-фотосинтетиками: так пластиды появлялись у организмов из других таксонов. Коэволюция цианобактерии и праводоро-сли привела к масштабным перестройкам обоих организмов: редукции эндосимбионта, массовому переносу цианобактериальных генов в ядерный геном, организации сложной системы транспорта белков в пластиды и системы регуляции их работы.

Пластида - одна из наиболее важных органелл растений и водорослей, основным назначением которой является осуществление фотосинтеза. В зависимости от структурных и функциональных особенностей ее могут также называть хлоропластом, хроматофором, цианеллой, хромопластом или лейкопластом.

Количество и разнообразие пластидных организмов очень велико (рис. 1). По современной классификации среди эукариот выделяют пять базовых таксономических супергрупп: Amoebozoa, Ophistokonta, Excavata, SAR (Stramenopila + Alveolata + Rhizaria) и Archaeplastida (Adl et al., 2012). В последних трех присутствуют клады организмов с пластидами. В супергруппе Archaeplastida, куда входят высшие растения (Streptophyta), зеленые (Chlorophyta), красные (Rhodophyceae) и глауко-фитовые (Glaucophyta) водоросли, подавляющее большинство видов имеет эти органеллы и получает энергию за счет фотосинтеза. У ряда организмов вне этих пяти супергрупп также найдены пластиды (Lane, Archibald, 2008; Dorrell, Smith, 2011).

Еще в начале XX века К.С. Мережковский и А.С. Фаминцын предположили, что пластиды растений являются потомками цианобакте-рий, поселившимися в эукариотических клетках (Mereschkowsky, 1905; Фаминцын, 1907). Впоследствии эта идея получила второе рождение в работах Линн Маргелис (1983). Она

разработала общепринятую на данный момент теорию эндосимбиогенеза, постулирующую происхождение митохондрий и пластид от бак-терий-эндосимбионтов. Хотя приобретение этих двух органелл происходило независимо, их дальнейшая эволюция шла по общему принципу. В обоих случаях симбионты сильно редуцировались и утратили большинство генов, а из оставшихся генов часть перешла в ядерный геном. Помимо этого эукариотическая клетка стала обеспечивать симбионтов большинством необходимых для функционирования веществ, сформировалась система регуляции работы пластиды клеткой (Kleine et al., 2009).

В то же время существует целый ряд уникальных особенностей, характерных только для пластид. Митохондрии появились у общего предка всех эукариот и в целом очень консервативны. Пластиды появились значительно позже в одном из царств и получились более разнообразными. Оказалась возможной передача пластид между неродственными организмами через вторичные и даже третичные эндосимбиозы. Потеря пластид также происходила гораздо чаще, чем утрата митохондрий. Все эти перестановки оставили свой отпечаток в геномах хозяев. В настоящем обзоре рассматривается процесс формирования пластид в разных таксономических группах, а также некоторые клеточные и генетические механизмы, обеспечившие их существование.

Archaebacteria, Eubacteria

Рис. 1. Представленность пластидных организмов в разных группах эукариот.

На филогенетическом дереве можно выделить пять базовых эволюционных супергрупп: SAR, Archaeplastida, Excavata, Amoebozoa и Ophisthokonta. Первоначально пластиды возникли в группе Archaeplastida (показано звездочкой), а потом были переданы по цепочке симбиозов в другие клады. Жирным шрифтом выделены таксоны, имеющие в своем составе организмы с пластидами. Прямым подчеркиванием и штрихпунктиром отмечены водоросли с пластидами от зеленых (Chlorophyta) и красных (Rhodophyceae) водорослей соответственно, а пунктиром отмечен таксон, в котором есть организмы (Paulinella spp.) с пластидами, возникшими независимо от всех остальных (Dorrell, Smith, 2011; Adl et al., 2012).

ПЕРВИЧНЫЙ СИМБИОЗ

Первичные пластиды образовались в результате однократного симбиоза между предком водоросли и цианобактерией (рис. 2, а; 3) (Nelissen et al., 1995; Rodríguez-Ezpeleta et al., 2005; Price et al., 2012). По оценкам, основанным на палеонтологических находках и молекулярно-филогене-тическом анализе, это произошло в раннем или среднем протерозое (Yoon et al., 2004; Douzery et al., 2004; Reyes-Prieto et al., 2007; Falcon et al., 2010).

Цианобактерии, известные также как сине-зеленые водоросли, отделились от других бактерий примерно 3.5-2.7 млрд лет назад (Falcon et al., 2010) и к моменту симбиоза успели накопить много индивидуальных особенностей. Одна из них оказалась крайне важной не только для самих бактерий, но и для дальнейшего развития всех организмов. Именно цианобактерии первыми приобрели способность к оксигенному фотосинтезу. Это свойство позволило им в дальнейшем стать крайне полезными симбионтами для многих эукариот.

Фотосинтез осуществляется при помощи специальных пигментов - хлорофиллов. Существует четыре их основных типа: a, b, c и d. Основной пигмент цианобактерий - хлорофилл a. У нескольких бактерий появился также дополнительный хлорофилл b (Prochlorothrix hollandica, Prochloron didemnii и Prochlorococcus marinus) или d (Acaryochloris marina) (Swingley et al., 2008).

Морфологически цианобактерии представляют собой очень разнородную группу. При этом их классификация на основании внешних признаков (Rippka et al., 1979) во многом противоречит классификации, построенной на базе молекуляр-но-филогенетических данных.

Сравнение полных геномов и отдельных генов цианобактерий показало, что основу таксона составляют две большие клады (Shi, Falkowski, 2008; Gupta, Mathews, 2010). Они не имеют общепризнанного таксономического ранга и в разных работах называются по-разному. К первой относятся порядки Nostocales, Oscillatoriales и Chroococcales. Расхождение этих порядков произошло около 2.45-2.1 млрд лет назад (Tomitani et al., 2006). Это подтверждает филогенетический

анализ 16S РНК, rbcL (ген большой субъединицы РУБИСКО) и hetR представителей 15 родов цианобактерий, а также палеонтологические находки.

Ко второй кладе относится порядок Prochlorales, к которому относятся, в частности, род Prochlorococcus и ряд штаммов Synechococcus, ранее относившихся к порядку Chroococcales (Swingley et al., 2008; Gupta, Mathews, 2010; Schirrmeister et al., 2013).

Существует несколько гипотез относительно того, когда произошел симбиоз и какой из порядков цианобактерий оказался предковым для пластид. Большинство работ последних лет подтверждает, что царство растений образовалось раньше, чем 1.3 млрд лет назад (Falcon et al., 2010; Parfrey et al., 2011). Правда, в некоторых работах монофилия растений ставится под сомнение (Yoon et al., 2008; Baurain et al., 2010), но основной является версия о единстве царства Archaeplastida (Rodriguez-Ezpeleta et al., 2005; Hackett et al., 2007; Burki et al., 2007, 2008; Chan et al., 2011), и мы также будем считать эту гипотезу основной. Первичный симбиоз произошел в промежутке между образованием этого царства и его разделением на отдельные клады.

Одна из гипотез гласит, что симбиоз произошел между эукариотами и бактериями из порядка Nostocales примерно 1.2 млрд лет назад. Это предположение основано на результатах анализа генов цианобактериального происхождения, перешедших из пластиды в ядро растительной клетки и их ортологов в современных цианобактериях (Martin et al., 2002; Deusch et al., 2008). Для исследований было взято три растительных генома и один геном красной водоросли. Оказалось, что вышеупомянутые ядерные белки ближе всего к белкам бактерий из порядка Nostocales. Общее количество белков, гомологичных ядерным генам, в порядке Nostocales тоже выше.

По результатам другого исследования, основанного на сравнении 16S РНК и гена rbcL из 56 цианобактерий и 9 хлоропластов, пластиды образовались гораздо раньше - около 2.3 млрд лет назад как результат симбиоза эукариот и бактерий из порядка Chroococcales (Falcon et al., 2010).

Согласно третьей гипотезе, симбиоз произошел еще до разделения цианобактерий (Reyes-Prieto et al., 2010; Criscuolo, Gribaldo, 2011). Это предположение базируется на результатах сравнения последовательностей 191 белка в 22 фото-синтезирующих эукариотах и 61 цианобактерии.

После попадания цианобактерии в клетку начались изменения ее структуры. Фагосомальная мембрана хозяина исчезла, начались редукция

бактериального генома и активный перенос генов из него в ядерный геном хозяина (Kleine et al., 2009).

Через некоторое время клада праводорослей разделилась на три ветви (рис. 3). Первой отошла группа, давшая начало глаукофитовым водорослям. Они сохранили хлоропласт-цианеллу, наиболее близкий к предковому. В нем сохранился пептидогликановый слой между двумя бактериальными мембранами; светособирающий комплекс образован фикобилисомами, также унаследованными от бактерий, а из хлорофиллов есть только хлорофилл а (Bhattacharya, Schmidt, 1997).

Позже основная ветвь разделилась на группы красных и зеленых водорослей. Красные водоросли также унаследовали фикобилисомы и хлорофилл а, но пептидогликановый слой между пластидными мембранами в ходе эволюции исчез. Хлоропласт зеленых водорослей эволюционировал дальше, приобретя добавочный хлорофилл b, утратив фикобилисомы и сформировав тилакоиды в стопки. В дальнейшем часть зеленых водорослей дала начало высшим растениям (Streptophyta) (Cavalier-Smith, 2002).

Некоторое время назад пигментному составу хлоропластов придавалось очень большое значение. Существовала гипотеза о т

Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.

Показать целиком