ИЗВЕСТИЯ РАН. СЕРИЯ БИОЛОГИЧЕСКАЯ, 2013, № 1, с. 111-116
КРАТКИЕ СООБЩЕНИЯ
УДК 599.323.4
ЗАБОТА О ПОТОМСТВЕ И СЕКРЕЦИЯ ТЕСТОСТЕРОНА У САМЦОВ РЫЖЕЙ ПОЛЕВКИ (Myodes glareolus): СЕНСИТИЗАЦИЯ И АНДРОГЕННАЯ СТИМУЛЯЦИЯ ОТЦОВСКОГО ПОВЕДЕНИЯ
© 2013 г. В. С. Громов*, Л. В. Осадчук**
*Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН, 119071 Москва, Ленинский просп., 33 **Институт цитологии и генетики СО РАН, 630090 Новосибирск, просп. Академика Лаврентьева, 10 E-mail: vsgromov@mail.ru Поступила в редакцию 19.03.2012 г.
В лабораторных условиях изучали реакцию самцов рыжей полевки на детенышей в сопоставлении с их размерными характеристиками и уровнем андрогенизации. Установлено, что концентрация тестостерона в сыворотке крови у самцов, проявлявших заботу о потомстве, была существенно большей, чем в выборке самцов, склонных к инфантициду. Содержание тестостерона в семенниках у заботливых самцов также было достоверно более высоким, чем у самцов, которые убивали детенышей. Таким образом, промискуитет, конкуренция за самок и высокий уровень секреции тестостерона не исключают возможности участия самцов в воспитании потомства. Этому способствуют регулярные контакты самцов с новорожденными детенышами (эффект сенситизации) и увеличение секреции тестостерона.
DOI: 10.7868/S0002332913010050
У самцов млекопитающих забота о потомстве — относительно редкое явление (Kleiman, Malcolm, 1981), и последние три десятилетия это явление привлекает особое внимание этологов и физиологов. Теоретически, высокий репродуктивный успех самцов обеспечивается стремлением к спариванию с наибольшим, по возможности, числом самок и сопряжен с уклонением от родительской заботы (Trivers, 1972). Половая активность особей мужского пола, как известно, контролируется стероидными гормонами и, в первую очередь, тестостероном, уровень секреции которого возрастает в сезон размножения, а повышенная секреция этого гормона, в свою очередь, негативно отражается на родительском поведении (Gandelman, vom Saal, 1975; Brown, Moger, 1983; Wingfield et al, 1990; Ketterson, Nolan, 1992). Однако существуют исключения из этого правила, особенно среди грызунов, ведущих семейно-групповой образ жизни (Lonstein, De Vries, 2000; Trainor, Marler, 2001; Громов, Вознесенская, 2009, 2012), и эти исключения вызывают повышенный интерес исследователей.
Грызуны во многих отношениях являются удобной моделью для изучения полового и родительского поведения, а также гормональных механизмов его регуляции (Gubernick, Nelson, 1989; Numan, 1994; Brown et al., 1995; Clark, Galef, 2000;
Wynne-Edwards, Reburn, 2000; Numan, Insel, 2003). Для большинства видов этого отряда млекопитающих характерен промискуитет, и поведение самцов, как правило, исключает выполнение родительских обязанностей. Однако самцы некоторых видов с подобной репродуктивной стратегией демонстрируют активную заботу о потомстве в лабораторных условиях, особенно при длительном разведении в неволе (Hartung, Dewsbury, 1979; McGuire, 1997; Громов, 2009а). Возникает вопрос: какие внешние и внутренние факторы способствуют спонтанному проявлению родительской заботы у самцов этих видов, и возможно ли проявление заботы о потомстве в естественных условиях?
Рыжая полевка Myodes (Clethrionomys) glareolus — типичный пример вида с промискуитетом и жесткой конкуренцией самцов за самок в репродуктивный период (с конца марта до середины октября), сопряженной с иерархией доминирования. В сезон размножения самки, живущие оседло, занимают обособленные участки обитания; самцы более подвижны, их участки широко перекрываются и формируют агрегации, в составе которых насчитывается несколько взрослых разнополых особей (breeding colonies); парные связи слабые, и самцы редко посещают норы беременных и кормящих самок (Наумов, 1951; Ми-
ронов, 1979; Bondrup-Nielsen, Ims, 1986; Bujalska, Grom, 1989; Bujalska, 1990; Чистова, 1998; Bujalska, Saitoh, 2000). Сведения о возможных проявлениях родительского поведения у самцов этого вида, а также оценки уровня секреции тестостерона отсутствуют, поэтому рыжая полевка и была выбрана объектом настоящего исследования.
МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
Под наблюдением находились особи первого поколения, рожденные в неволе при размножении полевок, отловленных в мае—июне 2011 г. в лесном массиве вблизи Научно-экспериментальной базы "Черноголовка" ИПЭЭ РАН в Московской обл. Для отлова зверьков использовали сетчатые живоловки с приманкой (хлеб с растительным маслом), которые проверяли дважды в сутки (утром и вечером). Отловленных взрослых самцов и самок ссаживали попарно и содержали в виварии НЭБ "Черноголовка" в пластиковых клетках размером 60 х 35 х 20 см с древесными стружками, используемыми в качестве подстилки, и сеном для обустройства гнезда. Режим освещения в виварии и лабораторных помещениях был естественным (нерегулируемым), а температуру поддерживали на уровне 20 ± 3°С. Зверьки получали в достатке зерновую смесь (овес с семенами подсолнечника и грецким орехом), сочные корма (капуста, морковь, свекла, яблоки), творог и воду. Семейные пары успешно размножались, и число детенышей в выводках варьировало от четырех до восьми.
Формирование семейных пар для наблюдений и экспериментов проводили в июне—августе, по мере рождения и подрастания детенышей у отловленных в природе зверьков. В общей сложности было сформировано 27 пар из неродственных особей в возрасте 1.5—2 мес. Пары содержали в пластиковых клетках 60 х 35 х 20 см с древесными стружками и сеном. По ходу исследования семейные пары спонтанно разделились на две группы: в группе I (14 пар) потомство появилось в течение месяца после ссаживания самцов с самками (число детенышей в выводках варьировало от трех до семи), а в группе II (13 пар) потомства не было, и признаки беременности у самок отсутствовали. Таким образом, самцы в группе I, в отличие от группы II, имели опыт общения с детенышами до начала тестирования.
Родительское поведение самцов оценивали на 5-е сут после рождения детенышей в соответствии с ранее предложенной (Lonstein, De Vries, 1999) и модифицированной нами методикой. Тестирование самцов проводили в вечернее время с 20:00 до 24:00 в темном помещении, подсвеченном лампой мощностью 25 Вт. Каждого самца отсаживали в отдельную, накрытую прозрачным стеклом пластиковую клетку размером 60 х 35 х 20 см с
тонким слоем стружек на дне и деревянным гнездовым домиком. После двухчасовой адаптации в ту же клетку помещали одного из собственных детенышей самца (либо чужого детеныша, если это был самец из группы II) и в течение 60 мин записывали действия самца на видеокамеру "Panasonic SDR-H280" (Япония). При просмотре видеозаписи действия самцов оценивали в баллах: самцы, занесшие детеныша в гнездо (pup retrieval), получали три балла; самцы, подходившие и обнюхивавшие детеныша, но не проявлявшие родительского поведения, получали два балла; поведение самцов, убивших детеныша во время тестирования (инфантицид), оценивали в один балл.
На следующий день после проведения поведенческих тестов самцов взвешивали (с точностью до 0.5 г) и декапитировали. Периферическую кровь собирали в пробирки Эппендорф, а извлеченные семенники взвешивали (с точно -стью до 1 мг) и также помещали в пробирки Эп-пендорф с фосфатным буфером. Сбор крови проводили в одно и то же время суток — 12:00 ± 5 мин; семенники извлекали в течение 1 мин после сбора крови. Собранную кровь центрифугировали в течение 20 мин при 3000 об./мин и температуре 6°С. Сыворотку крови и семенники хранили в холодильной камере при —40°С до проведения имму-ноферментного анализа. Непосредственно перед анализом семенники гомогенизировали на ультразвуковом гомогенизаторе. Содержание тестостерона в сыворотке крови и гомогенате семенников определяли иммуноферментным методом с использованием наборов реактивов " СтероидИФА-тестостерон-01" (Алкор Био, С.-Петербург). Оптическую плотность определяли при длине волны 450 нм на одноканальном вертикальном спектрофотометре "Multiskan Ascent" (Thermo Labsystems, Финляндия). Концентрацию тестостерона в сыворотке крови (нмоль/мл) и его содержание в паре семенников (нг/оба семенника) рассчитывали с использованием пакета программ Ascent Software Multiskan Ascent.
Различия в массе тела самцов и их семенников оценивали с помощью t-критерия Стьюдента. Для оценки различий в концентрации тестостерона в сыворотке крови и гомогенате семенников использовали Манн—Уитни U-тест (Sokal, Rohlf, 1995.)
РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ
В табл. 1 приведены данные о массе тела и семенников самцов в двух экспериментальных группах и результаты иммуноферментного анализа. Самцы в группе I достоверно отличались от самцов в группе II более крупными семенниками (t = 2.223, p = 0.035). Что касается межгрупповых различий по другим параметрам (масса тела, содержание тестостерона в сыворотке крови и се-
Таблица 1. Различия (М ± $Е) в массе тела и семенников и содержании тестостерона (Т) в сыворотке крови и семенниках у самцов рыжей полевки в двух экспериментальных группах
Параметр Группа I (n = 14) пары с потомством Группа II (n = 13) пары без потомства
Масса тела, г 22.4 ± 1.1 20.4 ± 1
Масса пары семенников, мг 821 ± 33* 708 ± 38
Концентрация Т в сыворотке крови, нмоль/мл 14.1 ± 3.6 10.9 ± 3.2
Содержание Т в паре семенников, нг/оба семенника 105.4 ± 9.5 100.6 ± 10.1
^Достоверные различия между группами (p < 0.05).
Таблица 2. Различия (М ± $Е) в массе тела и семенников и содержании тестостерона (Т) в сыворотке крови и семенниках у самцов рыжей полевки в зависимости от оценки их поведения по отношению к детенышам (в баллах)
Параметр 1 балл (n = 8) 2 балла (n = 12) 3 балла (n = 7)
Масса тела, г 20.1 ± 1.2 22.2 ± 1.3 21.7 ± 1.4
Масса пары семенников, мг 774 ± 42 751 ± 46 785 ± 55
Концентрация Т в сыворотке крови, нмоль/мл 9.1 ± 4.2 9.2 ± 3.5 21.0 ± 4.6*
Содержание Т в паре семенников, нг/оба семенника 88.5 ± 7.7 104.4 ± 10.4 117.5 ± 12.1*
* Достоверные различия между группами самцов, не проявлявшими (1 и 2 балла) и проявлявшими (3 балла) родительскую заботу (р < 0.05).
менниках), то они не были существенными
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.