МИКРОБИОЛОГИЯ, 2014, том 83, № 4, с. 385-402
== ОБЗОР
УДК 573.2+575.8+57.056+579.0
ЗАМЕНА АНТЕННЫ В ЭВОЛЮЦИОННОЙ ИСТОРИИ ХЛОРОПЛАСТОВ
© 2014 г. И. Н. Стадничук*, И. В. Тропин**
*Институт биохимии им. А.Н. Баха Российской академии наук, Москва **Биологический факультет Московского государственного университета им. М.В. Ломоносова
Поступила в редакцию 28.05.2013 г.
Эндосимбиотическое происхождение хлоропластов от одноклеточных цианобактерий является общепризнанным. Оксигенный фотосинтез основан на сопряженном функционировании в клетке двух фотосистем (ФС), ФС I и ФС II, и наличии нескольких вариантов пигментной антенны. У ци-анобактерий, а также красных и глаукофитовых водорослей антенной служат фикобилисомы (ФБС), в то время как у наземных растений и большинства групп микро- и макроводорослей роль антенны выполняют хлорофилл а/Ь- и хлорофилл а/с-содержащие протеины. Преимущества и недостатки фикобилисомной антенны в сопоставлении с другими светособирающими комплексами лежат в основе адаптивного изменения антенны при становлении эукариотного фотосинтеза. В "зеленой" и "хромофитной" линиях хлоропластов ФБС, несмотря на оптимальность поглощения световой энергии, были замещены в ходе эволюции на хлорофилл а/Ь- и хлорофилл а/с-содержащие белки-светосборщики. Причиной смены антенны, как демонстрируется в данной работе, стало формирование клеточной стенки, вызванное ограничением подвижности и формированием тканей у фотосинтезирующих эукариот. Последовавшее перераспределение клеточных энергоресурсов в пользу биосинтеза клетчатки потребовало возрастания потребления СО2, увеличения содержания ФС II и нарастания числа и плотности укладки тилакоидов в хлоропластах, что оказалось несовместимым с наличием энергозатратной и излишне большой по размерам фикобилисомной антенной.
Ключевые слова: антенна, фикобилисомы, фотосистемы I и II, хлорофилл, целлюлоза, цианобакте-рии, эволюция, эндосимбиоз.
DOI: 10.7868/S0026365614030173
ПРЕДИСТОРИЯ ОКСИГЕННОГО ФОТОСИНТЕЗА
Возраст Земли принимается равным 4.6 млрд лет. Древнейшие метаосадочные породы имеют возраст 3.8 млрд лет; их наличие свидетельствует о появлении воды и формировании гидросферы [1]. Считается, что первичный синтез органики был возможен уже 3.8—3.5 млрд лет тому назад [2], и жизнь, в соответствии с концепцией "Мира РНК" и появлением рибозимов, могла возникнуть на основе предклеточных информационных РНК-матриц [3, 4]. Согласно гипотезе "цинкового фотосинтеза", первые возможные биотопы Земли представляли собой ячеистые отложения сульфидов Zn и Mn, в которых УФ-свет мог катализировать световые реакции [5]. Ряд иных данных говорит, что клеточная форма жизни могла быть занесена после метеоритной бомбардировки, возникнув ранее где-либо в Космосе задолго до появления планеты Земля [1].
Независимо от возможности экзо- или эндогенного появления жизни и ее несохранившихся
1 Автор для корреспонденции (e-mail: stadnichuk@mail.ru).
форм, становление фотосинтеза должно было вылиться в определенную последовательность событий. История биосферы, по общему мнению, слагается из двух этапов, первоначального восстановительного, или бескислородного, и кислородного, начавшегося на один млрд лет позже, но фундаментально изменившего биогеохимические циклы Земли. По наличию тех или иных ископаемых микроорганизмов можно составить мнение об уровне оксигенизации атмосферы. Согласно преобладающим современным представлениям, автотрофный образ жизни сложился ранее гетеротрофии, а хемоавтотрофы появились ранее фотоавтотрофов [6, 7]. Первичными продуцентами органики, вероятно, были анаэробные хемосинтезирующие прокариоты со сформированными цитохромными комплексами [2, 7]. Как в самом раннем, так и в дальнейшем ходе эволюции органического мира проявляются два периода: появление и последующее, возможно, широкое распространение тех или иных организмов. Эти периоды могут быть разделены значительным временным промежутком и иметь разную вероятность обнаружения акритархов с предпосыл-
ками ложных интерпретаций. Для прояснения последовательности возникновения несохранив-шихся древнейших микрофотосинтетиков используют свидетельства филогеномики [8], палеобиологии и палеогеологии [9].
Согласно сравнительной геномике, все клеточные организмы имеют монофилетическое происхождение. Универсальное филогенетическое древо жизни состоит из трех царств: бактерии (эубактерии), археи (архебактерии) и эукари-оты. "Последний общий предок" всех клеточных царств, согласно геномной шкале, мог возникнуть несколько позже 4 млрд лет назад [10]. Из трех клеточных фил, Archea, Bacteria и Eucaria, фотосинтез изначально сформировался только у Bacteria после расхождения ветвей эубактерий и архебактерий от общего предка. Построение геномных дендрограмм свидетельствует, что предшественники современных эукариот появились 2.7 млрд лет тому назад. Приобретение митохондрий при становлении эукариотной клетки произошло 2.3—1.8 млрд лет назад, а пластиды возникли, возможно, 1.5—1.2 млрд лет тому назад [10, 11]. Однако время появления фотосинтезиру-ющих эукариот из-за высокой сложности строения эукариотной клетки — трудный и противоречивый вопрос клеточной эволюции. Например, описаны ископаемые зеленые водоросли, возраст которых превышает 2 млрд лет [12].
Учитывая геохимические данные о том, что первичная атмосфера Земли была бескислородной или мало-кислородной, первые фотосинте-зирующие организмы, вероятнее всего, были анаэробами [13]. Среди пяти известных групп аноксигенных фотосинтетиков-прокариот (зеленые нитчатые, зеленые одноклеточные и зеленые серные бактерии, а также пурпурные и гелиобак-терии) встречаются облигатные и факультативные анаэробы, фотогетеротрофы и строгие фото-автотрофы, факультативно осуществляющие варианты хемотрофного метаболизма [7]. Из них две группы, гелиобактерии и зеленые серобактерии, являются облигатными анаэробами, и эти фотобактерии могут считаться древнейшими фотосинтетиками [7]. Оксигенный фотосинтез сформировался около 2.6—2.5 млрд лет назад, значительно позднее аноксигенного [13, 14].
Хлорофиллы, бактериохлорофиллы и их производные сохраняются как абсолютные маркеры фотосинтеза в геологических отложениях лишь до уровня плейстоцена, т.е. возраста около 10 млн лет [15]. Диметилгопаны — древнейшие биомаркеры цианобактерий, обнаружены в органическом веществе сланцев (2.7 млрд лет) [16, 17]. Толщи строматолитов возрастом 2.6 млрд лет также считаются останками цианобактерий [18, 19], а более древние пласты микрофоссилий относят к деятельности зеленых бактерий-анаэробов [7, 20].
Обобщение имеющихся данных показывает, что фотосинтез про- и эукариот имеет единые эволюционные корни. Оксигенный фотосинтез цианобактерий стал предшественником фотосинтеза в хлоропластах. В дальнейшем, при насыщении атмосферы кислородом, ареалы фотосинтетиков-анаэробов драматически сократились. В современной биосфере первичная продуктивность анаэробов составляет лишь 0.01% [21].
КОМПАРТМЕНТЫ ФОТОСИНТЕТИЧЕСКОГО АППАРАТА
Все фотосинтетики имеют общие принципы организации фотосинтетического аппарата, состоящего из реакционных центров (РЦ), светосо-бирающих комплексов, электронно-транспортной цепи (ЭТЦ) и набора ферментов фиксации углерода [13]. Особое положение в этом ряду занимает Мп-содержащий белковый кластер фоторазложения воды, эволюционное происхождение и молекулярный механизм действия которого остаются неясными [22, 23]. По современным воззрениям, предварительно сложившаяся ЭТЦ унаследована фотосинтетиками от ранее появившихся хемоавтотрофов [2, 7]. Шесть известных биохимических путей фото- и хемоавтотрофной фиксации углекислого газа свидетельствуют, что различные способы усвоения СО2 в ходе эволюции возникали неоднократно [24]. Генеральным путем фиксации является цикл Бенсона-Кальви-на, который покрывает возросшие, в сравнении с анаэробами, потребности в усвоении углерода у цианобактерий и эукариотных фотосинтетиков [2, 24]. Эволюция антенной части фотосинтетического аппарата наиболее тесно связана с предшествовавшим антенне формированием РЦ и многообразием пигментов фотосинтеза.
Реакционные центры типов I и II
По совокупности данных, все РЦ делятся на два типа. В РЦ типа I разделенный заряд стабилизируется с участием Fe/S-центров, а в РЦ типа II — с участием феофитин/хинонового кластера. Сходство трехмерной структуры и общность механизма разделения заряда под действием световых квантов не оставляют сомнений в единстве происхождения двух типов РЦ [25]. В начале эволюционного пути РЦ испытали удвоение полипептидных субъединиц с формированием гомо- и ге-теродимерной структуры белков. Считается [13], что первоначальный РЦ возник на стадии формирования основных кластеров эубактерий и был чем-то средним по своему окислительно-восстановительному потенциалу между РЦ типов I и II. Не исключается происхождение первоначального РЦ от цитохромных комплексов [6, 26].
Каждая из пяти групп аноксигенных фотосинтетиков (см. выше) располагает только одним из двух типов РЦ. Основополагающим для анализа эволюции фотосинтеза является вопрос о том, как возникло взаимодействие двух типов РЦ в клетках протоцианобактерий, приведшее к появлению оксигенного фотосинтеза. Существуют два равновероятных сценария такого объединения [23]. По первому из них, протоцианобакте-рии приобрели РЦ типа I в результате латерального переноса генов от ранних гелиобактерий, а РЦ типа II — от протеобактерий [13]. Прямые возможные предшественники цианобактерий, содержащие хлорофилл а и только одну из фотосистем (ФС), не сохранились, поскольку, очевидно, подверглись двойному отрицательному воздействию отбора со стороны атмосферного О2 и нехватки света, поглощаемого в том же спектральном диапазоне возникшими позже и более успешно развивающимися цианобактериями. По второму сценарию, два типа РЦ сформировались в одном организме благодаря генной дупликации. Последующая делеция генов одного или другого РЦ привела к специализации фотосинтеза и формированию нескольких групп аноксигенных фотосинтетиков, имеющих РЦ типа I или типа II [27, 28].
Пути биосинтеза хлорофилл
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.