Зоологическое открытие:
паразит полихеты оказался карликовым самцом
Е.В.Ворцепнева,
кандидат биологических наук, научный сотрудник ББС им. Н.А.Перцова
А.Б.Цетлин,
доктор биологических наук,
директор ББС Н.А.Перцова, профессор кафедры зоологии беспозвоночных биологического факультета МГУ им.М.В.Ломоносова
У большинства животных самцы и самки различаются по внешнему виду и строению, и это явление называется половым диморфизмом. У кольчатых червей (аннелид) он обычно выражается только в размерах и пропорциях тела, как у паразитического многоще-тинкового червя (полихеты) Calamyzas amphictenicola: самец и самка оба прикреплены к хозяину (другому многощетинковому червю), но легко различаются по размерам и числу сегментов. Часто у самцов развиваются дополнительные образования, которые служат для доставки «пакета» сперматозоидов самке.
Один из самых впечатляющих примеров полового диморфизма — феномен карликовых самцов. Первым это явление обнаружил знаменитый русской биолог А.О.Ковалевский. Исследуя строение и развитие морского червя бонеллии (Bonellia viridis — представитель эхиу-рид, группы животных, близких к кольчатым червям, аннели-дам), он обратил внимание на то, что все особи этого животного были самками. В их половых протоках Ковалевский нашел микроскопических червеобразных животных. По внешнему виду они были похожими на ресничных червей — турбеллярий. При детальном исследовании этих микроскопических червей выяснилось, что это карликовые самцы бонеллии. Поскольку они живут внутри самки и за ее счет, их с полным правом можно назвать паразитическими карликовыми самцами.
© Ворцепнева Е.В., Цетлин А.Б., 2013
Передний конец многощетинкового червя АтрЬСеиз диппеп, который служит хозяином для самца и самки паразитической полихеты С. атр1сЬетсо[а.
У многощетинковых червей тоже встречаются карликовые самцы, правда, не всегда они паразиты самок. На затонувших скелетах китов биологи не так давно нашли интересных поли-хет рода Osedax (по-русски — костоеды) — родственников погонофор и вестиментифер (которых теперь тоже рассматривают как кольчатых червей). В трубке каждой самки оказалось множество (до 111) карликовых самцов, которые строением походили на личинку кольчатых червей — трохофору. Самки червей-костоедов питаются за счет симбиотических бактерий, использующих органические вещества, которые содержатся в костях китов. А вот как питаются карликовые самцы костое-дов — непонятно. Поскольку в них часто находят крупные капли желтка, возможно, самцы живут за счет эмбриональных запасов, накопленных в яйцах, из которых они развились.
Другой пример полового диморфизма известен для полихе-ты из рода динофилюс — Dinophilus gyrociliatus. Это очень мелкие черви (не более 1 мм в длину), которые живут в промежутках между частицами грунта, т.е. принадлежат к интерстициальной фауне. Самка динофилюса откладывает в яйцевой кокон четыре яйцеклетки, три из них крупные, а четвертая — маленькая. Из первых трех развиваются самки, а из последней — карликовый самец, похожий на личинку-трохофору, но с огромным совокупительным органом и семенным мешком, забитым сперматозоидами. Не выходя из кладки, такая трохофора-са-мец оплодотворяет еще не успевшие развиться до
Л$еЬоса1атуга$ 1аотсо1а, прикрепленная к спинной стороне полихеты спиониды. Передний конец тела помещен в целомическую полость хозяина: а — вид с дорсальной и вентральной стороны на Л.1аотсо1а; б — фронтальный вид счастью тела хозяина; в — вид сверху; 1 — голова паразита, 2 — кишка хозяина.
конца эмбрионы самок, после чего погибает [1]. Как видно из этих примеров, карликовые самцы часто представляют собой формы, сохраняющие личиночную организацию.
В 1985 г. в окрестностях ББС один из авторов этой статьи — А.Б. Цетлин — нашел новый вид по-лихет, который, как он тогда думал, паразитирует на другом многощетинковом черве. Относительно мелкая, лишенная щетинок полихета-паразит прикрепляется к спинной стороне другого червя так прочно, что их невозможно разделить. Новый вид был названЛ$е№са1ату2а$ 1аотсо1а и отнесен к семейству паразитических полихет Calamyidae, в ко-
тором раньше числился только один вид — уже упомянутый С.атрЬШетсо1а.
После первой находки Л.1ао-тсо1а долго не попадалась в руки исследователей, и только спустя более 15 лет мы поймали ее снова. Это оказалось редкое животное. Каждое лето с 2001 по 2006 г. мы отбирали пробы грунта — в общей сложности подняли со дна и промыли в поисках полихеты, хозяина и паразита, несколько тонн заиленного песка. В итоге в наших руках оказалось 36 экземпляров Л.1аотсо1а.
Первоначально мы рассматривали Л.1аотсо1а как паразита, но обратили внимание на то, что хозяева были заражены на 100%. Такая «поголовная» зараженность — нечастое явление в мире паразитов, но еще удивительнее оказалось то, что все по-лихеты-хозяева были самками, а все паразиты — самцами. Тут уж в нас закралось подозрение, что это не «паразиты», а карликовые самцы вида-хозяина. На морфологическом уровне подтвердить эту гипотезу было почти невозможно. Дело в том, что внешне самки и их паразитические карликовые самцы настолько сильно отличаются друг от друга, что изначально их описывали как представителей разных семейств [2]. По внешнему виду самка — типичная полихета из семейства Spionidae. У самцов же так мало тех внешних признаков, по которым обычно определяют поли-хет (у него нет ни щетинок, ни жабр, ни придатков на головном конце), что отнести их к какому-либо
определенному таксону было затруднительно.
Подтвердить нашу гипотезу помогли современные молеку-лярно-генетические исследования. Детальное сравнение участков генома «паразита» и «хозяина» показало почти полную идентичность последовательности нуклеотидов в генах цито-хромоксидазы-1 (Col) и ITS. Это означало, что и «паразиты», и «хозяева» принадлежат к одному виду, которому пришлось дать новое название — Scolelepis laonicola.
Эта полихета обитает на глубинах 20—25 м в плотном грунте, в сообществе, где доминирует крупный двустворчатый моллюск Modiolus modiolus. В толще грунта самка строит трубки с мягкими стенками и, вероятнее всего, периодически меняет в ней свое положение. Самцы прикрепляются на спинной стороне самки, чаще всего в передней половине туловища. На большинстве найденных самок находилось только по одному самцу, реже — по два, лишь в единичных случаях — по три и четыре. Самцы сидели или на соседних сегментах, или на далеко отстоящих друг от друга. На одной самке мы нашли четыре самца, которые попарно располагались на соседних сегментах.
Самец прикрепляется к самке сильно модифицированным передним концом тела, где образуется зона контакта. Как показывает анализ гистологических срезов и подтверждают данные электронной микроскопии, кутикула самки переходит без видимой границы в кутикулу самца. Иными словами, покровные ткани одной особи становятся покровными тканями другой. Из результатов исследования мышечной и нервной систем выяснилось, что в тело самки проникает вся передняя часть тела самца до окологлоточного нервного кольца. Другая необычная особенность — ориентация самца относительно самки: закрепившись, он поворачивается на 180° и располагается брюшной стороной вверх.
Как питается самец? Можно высказать несколько гипотез на этот счет. Согласно одной из них, самец питается содержимым целомической полости самки (например, целомоцитами). В пользу этой гипотезы говорит наличие у самца хорошо развитой кишки и ротового отверстия, которое открывается в полость тела самки, да и в кишке самца видно какое-то содержимое. По другой версии, самец получает питание не через рот, а из кровеносных сосудов самки. Действительно, как показали наши исследования, в зо-
Схема продольного среза самца, прикрепленного к самке: 1 — целомическая полость самки; 2 — целомическая полость самца; 3 — околокишечный синус; 4 — стенка тела самки; 5 — окологлоточное кольцо самца; 6 — диссепимент самки; 7 — диссепимент самца; 8 — зона срастания; 9 — кишка самки; 10 — кишка самца; 11 — глотка; 12 — брюшной нервный ствол самца.
не срастания кровеносные сосуды самки и самца переплетаются, образуя нечто вроде плаценты. А может быть, имеет место комбинация обоих типов питания?
Реконструкция нервной (показано красным) и мышечной (показано зеленым) систем самца. Его головной конец погружен в полость самки (ее тело закрашено желтым цветом), при этом окологлоточное кольцо с глазными пятнами доходит до места погружения. 1 — брюшной нервный ствол, 2 — вентральный мышечный валик, 3 — глазные пятна, 4 — окологлоточное нервное кольцо, 5 — парапо-дия самца, 6 — передний конец тела самца, погруженный в полость самки.
Схема предполагаемого прикрепления и поворота самца относительно самки. Слева — ювенильный самец двигается по дорсальной стороне самки и прикрепляется там вентральной стороной, вид сверху; в середине — поворот самца вентральной стороной вверх, вид сбоку; справа — тот же поворот, вид сверху. В результате поворота самец закрепляется брюшной стороной вверх на дорсальной стороне самки.
При всем огромном разнообразии типов полового диморфизма у животных эктопаразитиче-ские самцы — очень редкое явление. Ранее оно было известно только у представителей одного семейства глубоководных рыб удильщиков. У них мелкий самец прирастает к более крупной самке с брюшной стороны, ткани их полностью срастаются, образуя переплетение сосудов. Глаза и пищеварительная система карликового самца постепенно редуцируются, и он начинает питаться за счет самки [3]. Найденный нами карликовый самец у беломорской полихеты S.laonicola, прикрепленный к самке, — это второй подобный пример в животном царстве и первый — в мире беспозвоночных.
В чем причина появления карликовых паразитических самцов в эволюции различных групп животных? Скорее всего — в крайней разреженности популяции, когда партнерам трудно найти друг друга. (Очевидно, нелегко встретиться и глубоководным рыбам удильщикам.) Плотность поселения полихет S.laonicola — всего 1 экз. на 1 м2 дна. Не будем забывать и о том, что наш вид — сидячая полихета, она не может покинуть свою трубку, чтобы
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.