СЕНСОРНЫЕ СИСТЕМЫ, 2013, том 27, № 4, с. 350-363
ОБОНЯТЕЛЬНАЯ СИСТЕМА
УДК 576.53.6
АДАПТИВНЫЕ УЛЬТРАСТРУКТУРНЫЕ ОСОБЕННОСТИ ОБОНЯТЕЛЬНЫХ РЕЦЕПТОРНЫХ КЛЕТОК У ГЛУБОКОВОДНЫХ РЫБ ОЗЕРА БАЙКАЛ
© 2013 г. И. В. Клименков1', М. В. Пастухов2, Н. П. Судаков13, С. М. Шишлянников, Н. С. Косицын4
ФГБУНЛимнологический институт СО РАН, 664033 Иркутск, ул. Улан-Баторская, 3 Иркутский государственный университет, 664003 Иркутск, ул. Карла Маркса, 1 2ФГБУНИнститут геохимии им. А.П. Виноградова СО РАН, 664033 Иркутск, ул. Фаворского, 1-а 3ФГБУ "Научный центр реконструктивной и восстановительной хирургии " СО РАМН, 664003 Иркутск, ул. Борцов Революции, 1 4ФГБУН Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН, 117485
Москва, ул. Бутлерова, 5-а E-mail: iklimen@mail.ru
Поступила в редакцию 04.03.2013 г.
При помощью методов просвечивающей электронной микроскопии изучены особенности ультраструктурной организации обонятельного эпителия у трех представителей рогатковидных рыб (Cottoidei) оз. Байкал - большой голомянки (Comephorus baicalensis), длиннокрылого бычка (Cottocomephorus inermis) и жирной широколобки (Batrachocottus nikolskii), обитающих на больших глубинах озера и имеющих характерную для каждого из видов пищевую стратегию поведения. Установлено, что быстрый подъем глубоководных рыб на поверхность в разной степени сопровождается дегенеративными изменениями в структуре обонятельных хеморецепторных клеток, что существенно зависит от их образа жизни. Показано, что по сравнению с донными рыбами, обонятельный аппарат гидробионтов, пищевое поведение которых связано с постоянными вертикальными миграциями и изменениями режимов гидростатических давлений, в большей степени адаптирован для поддержания его структурно-функциональной целостности. Полученные цитологические данные могут иметь важное значение для понимания фундаментальных механизмов, обеспечивающих устойчивое функционирование обонятельной системы животных при разных условиях их существования.
Ключевые слова: обоняние, нейрон, гидростатическое давление, адаптация, ультраструктурные перестройки, гипоксия.
ВВЕДЕНИЕ
Изучение процессов обонятельного восприятия биологически значимых сигналов представляет собой одну из ключевых проблем современной нейробиологии и медицины (Coppola, 2012; Ruan et al., 2012). В частности, актуальными являются вопросы, связанные с расшифровкой механизмов функционирования хеморецепторных нейронов животных не только при разном химизме окружающей среды, но и в условиях действия широкого спектра гидростатических давлений. Особенно это касается процессов формирования адаптивного поведения гидробионтов, которые в ходе эволюции освоили различные водные го-
ризонты. К настоящему времени опубликовано много работ, посвященных структурно-функциональной организации обонятельной системы рыб, относящихся к разным систематическим группам и имеющих различные особенности поведения (Hara, 1994; Касумян, 2002; Hansen, Reutter, 2004; Hansen, Zielinski, 2005; Kapoor, Reuter, 2005; Hara, Zielinski, 2006; Hamdani, Doving, 2007; Fishel-son et. al., 2010). Большинство публикаций, касающихся данной проблемы, не охватывает глубоководных рыб в связи с ограниченностью их доступа для сбора материала. По этой причине, имеющиеся к настоящему времени сведения об уровне развития морфо-функциональных систем у этих представителей ихтиофауны малочислен-
ны (Popper, 1980; Marshall, 1996; Raymond, 2007), а по обонятельной системе, как правило, ограничиваются только общими анатомическими сведениями (Wagner, 2002; Herring, 2002). Данная работа посвящена исследованию ультраструктурных особенностей периферического отдела оль-факторного аппарата у эндемичных генетически близких рогатковидных рыб озера Байкал, обитающих на разных глубинах и имеющих характерные стратегии поведения (Коряков, 1972; Зубин, 1992; Sideleva, 2003). Изучение обонятельной системы животных с экстремальными по глубине условиями существования будет способствовать выявлению цитологических и молекулярных механизмов, позволяющих им приобретать устойчивость к гипоксии, что, в частности, обеспечивает гидробионтам сохранность хемосенсорного поведения при переменных режимах гидростатических давлений.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА
Существенные отличия экологических условий обитания различных видов рогатковидных рыб оз. Байкал можно использовать в качестве удобной модели для выявления морфо-функциональ-ных адаптаций обонятельного нейроэпителия у гидробионтов, эволюционно приспособленных к обеспечению хеморецепции на разных водных глубинах. С этой целью мы исследовали обонятельные розетки у трех представителей рогат-ковидных рыб (Cottoidei) оз. Байкал - большой голомянки (Comephorus baicalensis, Pallas), длиннокрылой (Cottocomephorus inermis, Jakowlew) и жирной (Batrachocottus nikolskii, (Berg)) ши-роколобок, обитающих до максимальных глубин озера (1640 м) и имеющих характерные для них особенности поведения. Большая голомянка (C. baicalensis) - пелагический вид, живет в водной толще озера, не образуя скоплений. Обычно она обитает в диапазоне от 100 до 750 м, однако встречается и на максимальных глубинах, в придонных слоях озера. Чаще всего голомянки поднимаются в верхние слои воды только ночью вслед за перемещением пищевых объектов - пелагических амфипод Macrohectopus branickii, личинок своего вида и Comephorus dybowski, а днем опять опускаются на глубину. Таким образом, голомянка постоянно осуществляет суточные вертикальные миграции в широком диапазоне гидростатических давлений (Талиев, 1955; Мамонтов, 2004). Длиннокрылая широколобка (C. inermis) относится к бентопелагическим рыбам, которые также могут менять горизонты давлений в тече-
ние суток. Она встречаются на глубинах от 10-15 до 1000 м. (Талиев, 1955). Летом длиннокрылая широколобка держится разрозненно на глубинах 300-1000 м, зимой совершает нагульные миграции в толще воды от больших глубин до 50 м. Спектр питания сходен с большой голомянкой и состоит из макрогектопуса и молоди пелагических Cottoidei (Гурова, Пастухов, 1974). Жирная широколобка (B. nikolskii) является глубоководным донным видом Cottoidei. Распространена в зоне открытого Байкала на илисто-каменистых грунтах от 100-200 до 1500 м и более (Талиев, 1955; Sideleva, 2003). За счет нейтральной плавучести она может подниматься над грунтом для питания пелагическими рыбами, однако, основными пищевыми объектами ей служат донные амфиподы и широколобки.
В настоящее время существуют большие технические сложности для отбора биологического материала на больших глубинах. По этой причине мы имели возможность исследовать образцы тканей обонятельного анализатора рыб только после их подъема на поверхность. Естественно, что в процессе быстрого переноса животных в условия низких гидростатических давлений, клетки ольфакторного эпителия могут быть повреждены вследствие развивающейся гипобарической гипоксии (Casillas, 1976). Мы полагаем, что наиболее устойчивые ультраструктурные характеристики клеток, свойственные для глубоководных рыб в естественной среде их обитания, в той, или иной степени остаются сохранными и поэтому могут представлять научный интерес. Таким образом, в процессе морфологических исследований нужно было отделить цитологические особенности, характерные для обонятельных клеток исследуемых рыб в норме, от перестроек, развивающихся у них в результате подъема на поверхность воды. При решении поставленных задач мы руководствовались не только данными литературы, но и теми критериями оценки структурно-функционального состояния рецепторных клеток, которые ранее нам удалось выявить у других представителей Cottoidei - байкальских желтокрылых бычков (Cottocomephorus grewingkii, Dybowsky) на разных этапах их жизненного цикла (Косицын и др., 1990; Косицын, Клименков, 1994), что в методологическом плане также кажется нам весьма оправданным. Исходя из этого, цитологические особенности, свойственные для обонятельных клеток желтокрылки, не испытывающей перепадов гидрастатических давлений в период ее прибрежного существования, мы использовали в качестве контроля.
Один экземпляр жирной широколобки выловлен на дне озера (глубина 1140 м) у полуострова Святой Нос с борта подводного аппарата МИР-2 в июле 2009 г. и далее поднят на поверхность в течение 5 ч. Другие представители жирных широ-колобок, а также голомянки и длиннокрылые широколобки были отловлены с помощью ставных подледных сетей в марте-апреле 2008-2012 гг. в районе Южного Байкала с глубины 220-260 м. Подъем рыб осуществлялся в течение 30 мин. Количество проанализированных рыб и их основные биологические характеристики представлены в таблице. Обонятельные розетки рыб фиксировали в 2.5% растворе глютаральдегида на 0.1 М фосфатном буфере с последующей постфиксацией в 2% растворе четырехокиси осмия и заливали в эпон (Миронов и др., 1994). Срезы, полученные на ультрамикротоме "Ultracut R", ("Leica", Австрия), контрастировали в цитрате свинца по Рейнольдсу и исследовали в трансмиссионном электронном микроскопе Leo 906Е ("Zeiss", Германия).
РЕЗУЛЬТАТЫ
У байкальских Cottoidei обонятельные розетки имеют сходное строение: они образованы пятью-шестью складками (лепестками), причем, рецепторный эпителий располагается по обе стороны лепестков, за исключением индифферентных зон, которые локализуются в их краевых участках. Как и у всех позвоночных, хемо-чувствительный эпителий рыб включает в себя клетки трех типов - рецепторные, опорные и базальные. В состав обонятельного эпителия исследованных рогатковидных рыб входят ре-цепторные нейроны жгутикового и микровил-лярного типов с количественным преобладанием первых.
Большая голомянка. Цитоплазма опорных (мерцательных и секреторных) клеток характеризуется повышенной базофилией, благодаря чему их внутриклеточные компоненты практически не-
Таблица. Линейно-весовая и возрастно-половая характеристики исследованных рыб
Вид n ^бщ. мм Q, г Пол Возраст, лет
C. baicalensis 10 190- 198 30.4-38.6 ? 5+ - 6+
C. inermis 10 154- 161 29.5-44.1 ? 4+ - 5+
B. nikolskii 6 187- 199 93.2-141.0 ? 6+ - 7+
различимы и образуют плотную осмиофи
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.