БаИтерия Wolbachia —
«серый Кардинал» мира насекомых
А.А.Струнов, М.В.Жукова, Д.А.Малькеева, Е.В.Киселева
Симбиоз (сосуществование неродственных организмов, согласно исходному определению немецкого миколога Антона де Бари) — фундаментальное явление природы. У некоторых видов взаимоотношения порой построены настолько сложно, что трудно поверить в реальность их существования. Многие симбионты контактируют на тканево-клеточном уровне (так называемые эндосимбиотические ассоциации), когда один из организмов живет внутри тела другого. Большой интерес у ученых вызывают взаимодействия эндосимбионтов на самом тонком, внутриклеточном уровне. Яркий пример таких тесных взаимоотношений — бактерии рода Шо1-ЪаеЫа, формирующие ассоциации со многими беспозвоночными животными. Манипулирование репродуктивной системой хозяина, влияние на его жизнеспособность и поведение делают Шо1ЪасЫа одними из самых распространенных и «искусных» бактерий на планете.
Сферы влияния бактерий Wolbachia
Неизвестные бактерии, похожие на риккетсий, были обнаружены в 1924 г. в репродуктивных тканях обыкновенного комара (Culex pipiens) М.Гертигом и С.Вольбахом, когда они изучали разнообразие бактерий семейства Rickettsiaceae и их распространение в различных тканях насекомых [1]. Позже, в 1936 г. Гертиг назвал описанный вид Wolbachia pipientis в честь своего коллеги. Специфическая локализация этих микроорганизмов в яичниках и семенниках комаров, обнаруженная учеными, не вызвала тогда особого интереса у научной общественности. Лишь в 1971 г. произошло событие, давшее толчок изучению этих необычных бактерий: Дж.Йен и А.Барр обнаружили у комаров эффект цитоплазматической несовместимости, который вызывал гибель боль© Струнов А.А., Жукова М.В., Малькеева Д.А., Киселева Е.В., 2014
[б
¿ШШг
¡Вйй*1' •
V •• „ ,
- • - ''
■■:".■■ v. '---
Г ■'
'• -l^i ■ - • -г-
.V •
Рис.1. Бактерии Woibachia инфицируют как репродуктивные органы, так и различные соматические ткани хозяев. Микрофотографии (конфокальная микроскопия) гермария яйцевой трубки яичника (а) и центральной нервной системы личинки третьего возраста (б) дрозофилы, зараженных Woibachia штамма wMelPop. Бактерии слева окрашены красным, справа — зеленым с помощью флуоресцентной гибридизации in situ; ядра клеток показаны синим [6].
Здесь и далее фото авторов, полученные на базе Центра коллективного пользования микроскопического анализа биологических образцов ИЦиГ СО РАН
шинства потомков при скрещивании самцов, инфицированных бактериями Шо1ЪасЫа, с неинфи-цированными самками [2]. На сегодняшний день получены многочисленные данные о разнообразных способах влияния бактерий Шо1ЪасЫа на организм хозяина, что демонстрирует их невероятную способность приспосабливаться к окружающей среде.
Бактерии рода Wolbachia — грамотрицательные альфа-про-теобактерии, относящиеся к порядку Rickettsiales. В состав рода входит только один вид Wolba-chia pipientis. Два других вида W.persica (эндосимбионт клещей) и Wmelophagi (паразит бескрылых кровососущих мух), изначально отнесенные к этому же роду, некоторое время спустя были из него исключены. По сравнению с близкородственными видами из порядка Rickettsi-ales, инфицирующими как млекопитающих, так и беспозвоночных, бактерии Wolbachia обнаруживаются только у последних. Их влияние распространяется на широкий круг членистоногих, а также на 16 видов нематод и может варьировать от мутуалисти-ческого (взаимовыгодного для обеих сторон) до паразитического. Передача инфекции из поколения в поколение происходит вертикально, от матери потомству, хотя известны случаи горизонтального переноса. Таким образом, основная стратегия существования Wolbachia внутри популяций беспозвоночных и продления бактерией своего рода — заражение репродуктивных органов хозяина, а именно яичников самки, принимающих непосредственное участие в производстве потомства (рис.1,а). Тем не менее бактерии обнаруживаются также во многих соматических тканях, например нервной, включая мозг, в мальпигиевых сосудах, жировом теле, кишечнике, а также в гемоцитах (клетках гемолимфы) насекомых (рис. 1,б). Для развития Wolbachia расположение в этих тканях — априори тупиковое, поскольку лишает бактерий возможности передачи в следующее поколение. Однако, судя по последним данным, эти микроорганизмы, даже находясь вне репродуктивных тканей, могут опосредованно обеспечивать успешное продолжение своего рода.
Бактерии присутствуют внутри клеток хозяина и обычно имеют палочко- или кокковидную
Антон Александрович Струнов, кандидат биологических наук, младший научный сотрудник лаборатории морфологии и функции клеточных структур Института цитологии и генетики (ИЦиГ) СО РАН. Область научных интересов — микробиология, внутриклеточные симбионты членистоногих, нейробиология.
Мария Владимировна Жукова, кандидат биологических наук, научный сотрудник той же лаборатории. Занимается исследованием симбиотических бактерий беспозвоночных, кишечной микрофлоры, дрозофил и муравьев-листорезов.
Дина Александровна Малькеева, аспирант Новосибирского государственного университета, инженер научно-образовательного отдела ИЦиГ СО РАН. Научные интересы связаны с микробиологией, генетикой дрозофилы, белками теплового шока.
Елена Владимировна Киселева, кандидат биологических наук, ведущий научный сотрудник лаборатории морфологии и функции клеточных структур ИЦиГ СО РАН. Область научных исследований — функциональная организация и динамика ядерных структур, функциональная роль эндосимбиотических бактерий Wolba-chia, свойства эмбриональных стволовых клеток.
форму, их длина 1 мкм, а диаметр 0.5 мкм (рис.2,а,б). Оболочка этих бактерий состоит из трех слоев: внутренней плазматической мембраны, клеточной стенки и внешней мембраны хозяйского происхождения. Именно последняя, образующаяся за счет использования аппарата клетки хозяина, помогает бактериям «прятаться» от агрессивного воздействия различных внутриклеточных ферментов. В мат-риксе бактериальной клетки при ультраструктурном анализе выявляются тонкие нити ДНК, а также множество рибосом (рис.2,в). Мы, как
Рис.2. Микрофотографии (просвечивающая электронная микроскопия) Шо1Ьас111а в ткани эмбрионов саранчи Ро^вта вар-рогвпвтв. Как правило, бактерии имеют кокко- (а) или палочковидную (б) форму с хорошо различимой оболочкой, состоящей из трех слоев, а в их матриксе много рибосом и нитей ДНК (в).
и другие исследователи, видим, что внутри клетки хозяина Wolbachia ведут себя довольно активно. Часто встречаются делящиеся бактерии и контактирующие с различными органеллами клетки: эн-доплазматической сетью, митохондриями, ядром, аппаратом Гольджи и цитоскелетом (рис.3).
Основная причина широкого распространения бактерий Wolbachia среди множества членистоногих — способность влиять на репродуктивную систему хозяина, обеспечивая благоприятные условия для размножения эндосимбионта и передачи его в следующее поколение. Известны четыре модификации полового размножения, происходящие под влиянием бактерий: цитоплаз-матическая несовместимость, партеногенез, феминизация и андроцид* [3].
Главная цель этих репродуктивных изменений — увеличение доли зараженных самок в популяции хозяина. В ходе эволюции цитоплазмати-ческие бактерии выработали различные способы уменьшить долю самцов в потомстве зараженных самок, ведь в мужских гаметах мало цитоплазмы, и поэтому бактерии, как правило, не могут передаваться от отца.
Цитоплазматическая несовместимость, самый распространенный эффект Wolbachia, возникает при скрещивании инфицированного самца со здоровой или инфицированной другим штаммом самкой. На уровне клетки это проявляется в нарушении конденсации мужского пронуклеуса и неправильном расхождении хроматид во время первого митоза после проникновения спермия в яйцеклетку, что в конечном итоге приводит к разрушению отцовских хромосом и нежизнеспособности потомства. Если самка заражена тем же самым штаммом бактерий, конденсация отцовских хромосом не нарушается, а из яйца благополучно развивается новая зараженная особь. Гибель эмбрионов в ре-
* Подробнее см.: Захаров И.А. Бактерии управляют половым размножением насекомых // Природа. 1999. №5. С.28—34.
зультате цитоплазматической несовместимости варьирует от 0 до 100% в разных популяциях видов животных.
Партеногенез, вызываемый Wolbachia, приводит к увеличению количества «дочерей» в популяции хозяина с таким типом развития, при котором из оплодотворенных яйцеклеток развиваются самки, а из неоплодотворенных — самцы. Бактериальная инфекция направляет развитие яйца по женскому типу. Этот вариант репродуктивного паразитизма осуществляется у некоторых организмов (паразитических ос Leptopilina clavipes и различных видов наездников рода Trichogramma) за счет нарушения анафазы первого деления клетки во время раннего эмбрионального развития, в результате чего вместо двух гаплоидных ядер (из которых должны были бы развиться самцы) образуется одно диплоидное (и получается самка). У других беспозвоночных (ос Muscidifurax uniraptor) первое митотическое деление проходит полностью, но затем полученные два ядра сливаются в одно, восстанавливая диплоидность, что приводит к развитию особи женского пола.
При феминизации бактерии Wolbachia «превращают» генетических самцов в самок, размножаясь в андрогенной железе самца, отвечающей за развитие семенников, в результате чего снижается ее функция. Это происходит, например, у мокриц. У некоторых видов, возможно, бактерии оказывают негативное влияние на работу генов, участвующих в определении пола.
Андроцид (гибель самцов) проявляется в высокой смертности особей мужского пола на личиночной стадии развития. Этот эффект характерен, в частности, для божьих коровок. Он обеспечивает выживающим самкам большую доступность питательных веществ в окружающей среде. Механизм андроцида до сих пор выясняется.
Бактерии Wolbachia помимо репродуктивных модификаций могут оказывать и другие воздействия на размножение и жизнедеятельность хозя-
Рис.3. Бактерии ШоШасМа активно контактируют с различными органеллами клетки хозяина. Микрофотографии (просвечивающая электронная
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.