УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ, 2012, том 132, № 5, с. 493-505
УДК 579.64 : 574.38 : 68.37 : 581.557.22 : 633.31
ЭКОЛОГИЧЕСКАЯ РОЛЬ ЭНДОФИТНЫХ БАКТЕРИЙ В СИМБИОЗЕ С БОБОВЫМИ РАСТЕНИЯМИ И ИХ ПРИМЕНЕНИЕ В РАСТЕНИЕВОДСТВЕ
© 2012 г. С. Р. Гарипова
Башкирский государственный университет, Уфа E-mail: garisveta@rambler.ru
Обсуждена роль эндофитных бактерий в системе симбиотических связей. Обобщена информация по численности, биоразнообразию, способах проникновения и свойствах не образующих клубеньки мутуалистических эндофитных бактерий, обитающих в бобовых растениях. Проанализировано влияние плотности эндофитных бактерий в инокулюме и продукции ими физиологически активных веществ, способствующих увеличению продуктивности и устойчивости бобовых культур.
Ключевые слова: эндофитные бактерии, симбиоз, бобовые.
ЭКОЛОГИЧЕСКИЕ НИШИ ЭНДОФИТНЫХ БАКТЕРИЙ В СИСТЕМЕ СИМБИОТИЧЕСКИХ СВЯЗЕЙ
С середины 80-х годов ХХ в. в биологической науке сформировалась самостоятельная область -симбиология, занимающаяся изучением симбиозов [4, 24], в которой далее выделилось отдельное направление - симбиогенетика, рассматривающее генетические, эволюционные и экологические аспекты формирования надорганизменных систем, объединяющих взаимодействующие организмы в единое целое [9, 10]. Выделив из различных видов симбиоза микробно-растительные системы и оставив в стороне от рассмотрения в качестве микропартнеров растения представителей других высших таксонов (архей, грибов, растений, животных), остановимся подробнее на экологических нишах эндофитных бактерий. Как известно, понятие экологической ниши организма (вида) включает его местообитание, "профессию", то есть положение в системе биотических связей и роль в сообществе, а также всю совокупность условий и ресурсов среды, необходимых для существования и воспроизводства его популяций в экосистеме [5]. Применим этот подход для характеристики эндофитных бактерий.
Буквально слово "эндофит" переводится "внутри растения", в противоположность к обозначению поверхностной локализации симбионта растения, называемого "эпифитом" (или "эктофи-том"). Пространственные ниши эндофитных бак-
терий включают любые органы и ткани внутри растения.
Раскрывая "профессию" эндофитов, обратимся к определению ёе Вагу, согласно которому симбиоз означает "сожительство разноименных организмов", при этом взаимоотношения партнеров могут носить как обоюдно положительный (мутуалистический), так и отрицательный для хозяина (паразитический) характер. Между этими типами отношений возможно проявление континуума балансирующих промежуточных состояний, зависящих от соответствия взаимодействующих генотипов партнеров, меняющихся потребностей макросимбионта и условий внешней среды [7]. Эндофитные бактерии могут быть отнесены к любому состоянию этого континуума, однако как и авторы [30], мы далее сосредоточим свое внимание на бактериях, не причиняющих вреда хозяину и способных к взаимовыгодным отношениям с растением, то есть комменсалах и/или мутуалистах, исключив те микроорганизмы, которые быстро убивают или повреждают клетки растений и подавляют жизненные функции хозяина.
Исходя из степени тесноты биотических взаимодействий и зависимости от хозяина, взаимоотношения партнеров можно классифицировать как: 1) факультативный симбиоз (во взаимодействии с хозяином используются те же гены, что и при адаптации во внешней среде), 2) экологически облигатный симбиоз (при взаимодействии с хозяином активизируются гены, не используемые
вне симбиоза), 3) генетически облигатный симбиоз (утрачиваются гены, необходимые для осуществления развития и размножения во внешней среде) [8].
В качестве примера факультативных симбионтов могут рассматриваться ризосферные микроорганизмы, играющие важную роль в питании, защите от патогенов и регуляции роста растений, для которых в последние 20 лет используется термин PGPR (Plant Growth Promoting Rhizobacteria). По аналогии с PGPR аббревиатура PGPE (Plant Gtowth Promoting Endophytes), появилась совсем недавно [18, 95], когда накопилось достаточно сведений о том, что непатогенные эндофитные бактерии обнаружены в тканях всех органов растения: цветков, плодов,стеблей, листьев, семян, семяпочек, корней [40, 53, 59], во всех исследованных видах растений [47, 81], в различных географических точках и местообитаниях [38, 42, 45, 73, 78, 96], и осуществляют те же функции, что и PGPR [64].
Примерами экологически облигатного симбиоза эндофитных бактерий могут служить как клубенькообразующие азотфиксирующие бактерии (например ризобии бобовых растений), так и не образующие специализированных структур мутуалистические обитатели внутренних тканей растения. Обнаруженные полезные свойства таких PGPE-бактерий - способность обеспечивать защиту растения от болезней [4, 15, 17, 20, 34, 76, 83, 84], фиксировать азот [39, 41, 70, 80], продуцировать различные физиологически активные вещества, влияющие на рост и развитие растений [26, 27, 34, 37, 49, 64], - приводят к мысли о существовании особых механизмов узнавания макросимбионтом этих бактерий и поддержания регулируемой их численности в определенных органах и тканях.
В тех случаях, когда генетическими методами обнаруживаются бактерии внутри растения, но не удается их культивировать на лабораторных средах, как например в работе [60], можно предположить формирование между партнерами генетически облигатного симбиоза.
Хотя первые сообщения о существовании бактерий в здоровых тканях растений датируются первой половиной ХХ века [33, 65, 88], активное их изучение началось в последнее десятилетие. На сегодня список эндофитных бактерий насчитывает 219 видов, относящихся к 71 роду [30]. С расширением числа изучаемых видов растений и с применением молекулярно-биологических методов, позволяющих без предварительного культивирования непосредственно из растения
идентифицировать микроорганизмы, активно потребляющие углеродные источники, наши знания о биоразнообразии эндофитов постоянно пополняются [91].
Обсуждению экологической роли эндофитных микроорганизмов и биотехнологическим перспективам их использования посвящены многие сборники и обзоры [15, 29, 31, 32, 40, 55, 74, 75, 81, 85]. В данной статье мы рассмотрим взаимоотношения эндофитных бактерий именно с бобовыми растениями. Актуальность этой проблемы связана с тем, что для создания биопрепаратов комплексного действия для бобовых культур необходимо совмещение азотфиксирующей и защитной симбиотических систем. Биоконтрольные функции одних эндофитов - PGPE-бактерий - не должны препятствовать формированию клубеньков и эффективной азотфиксации, осуществляемой другими эндофитами - ризобиями. Совместное действие этих двух симбиотических систем, представляющее собой и фундаментальный интерес, является мало изученным направлением симбиологии.
РАЗНООБРАЗИЕ И ПЛОТНОСТЬ ЭНДОФИТНЫХ БАКТЕРИЙ В РАЗНЫХ ТКАНЯХ БОБОВЫХ РАСТЕНИЙ
К эндофитным бактериям бобовых растений традиционно относят прокариотических партнеров, характеризующихся способностью образовывать корневые или стеблевые клубеньки, индуцируемые и занимаемые специфичным микробным симбионтом. Устоявшееся название этой группы бактерий - "клубеньковые бактерии", и используемый как синоним термин "ризобии", -в настоящее время устарели. Эта мысль была высказана в работе [82] и аргументирована тем, что в клубеньках помимо ризобий встречается большое разнообразие других эндофитных бактерий, не образующих самостоятельно клубеньки. Все это сообщество бактерий следовало бы называть клубеньковыми бактериями.
Термин "ризобии" для обозначения симбиоти-ческих азотфиксаторов бобовых используется как собирательное понятие, ибо таксономический состав этих бактерий в настоящее время значительно расширился [68, 72] и включает представителей альфа-протеобактерий: семейства Rhizobiaceae (роды Rhizobium, Sinorhizobium-Ensifer), семейства Bradyrhizobiaceae (роды Bradyrhizobium, Blastobacter [92]), семейства Phyllobacteriaceae (роды Mesorhizobium и Phyllobacterium) [90], семейство Hyphomicrobiaceae (роды Azorhizobium и
Devosia [71]), семейства Methylobacteriaceae (род Methylobacterium [86]), семейства Brucellaceae (род Ochrobactrum [62]). Кроме того, были выявлены представители группы бета-протеобак-терий, такие как Burkholderia [57], Cupriavidus, ранее Ralstonia [19], Herbaspirillum [89]; а также культивируемые и некультивируемые виды гам-ма-протеобактерий, обнаруженные в клубеньках разных видов дикорастущих бобовых [60]. Таким образом, к клубенькообразующим азотфиксато-рам бобовых относятся не только ризобии, а к обитающим в клубеньках бактериям относятся не только обладатели sym-генов. В то же время, как было показано [46], некоторые штаммы "типичных ризобий" R. leguminosarum, Ensifer, R. tropici, выделенные из клубеньков разных видов вики, не имели симбиотических генов, то есть являлись по сути PGPE-бактериями.
Коэволюционные аспекты бобово-ризоби-ального симбиоза обсуждаются в статье [52], а история и новейшая таксономия бактерий, образующих клубеньки на бобовых растениях, рассматривается в работе [72]. Мы сосредоточим свое внимание на не образующих клубеньки ассоциативных бактериях (PGPE-бактерии) бобовых растений, не относящихся к патогенам, роль которых связана с различными фенотипами взаимодействий с хозяином.
Впервые Bejerinck и Van Delden в 1902 г. [82] определили, что в клубеньках клевера кроме Rhizobium присутствуют бактерии Agrobacterium radiobacter. Затем в работе [67] были охарактеризованы три рода эндофитов корней клевера: Aerobacter, Bacillus и Flavobacterium. Неризоби-альные эндофитные бактерии были обнаружены в корневых клубеньках разных видов бобовых: сои [50], фасоли [43], голубиного гороха [69], диких видов бобовых растений [60, 97]. Также бактериальные эндофиты были найдены в ксилеме корней растений люцерны [28] и стеблей гороха [25]. Данные по таксономическому составу и изученные свойства эндофитных бактерий, выделенных из разных органов и тканей разных видов бобовых растений, сведены в таблице.
Сравнение биоразнообразия эндофитов в разных частях растения показало, что отдельные виды бактерий обна
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.