ГЕНЕТИКА, 2015, том 51, № 4, с. 456-465
УДК 576.8.095.38
ЭВОЛЮЦИЯ БАКТЕРИАЛЬНОГО ГЕНОМА В НАДВИДОВЫХ СИСТЕМАХ: НА ПУТИ К РЕКОНСТРУКЦИИ ПРОЦЕССОВ СИМБИОГЕНЕЗА © 2015 г. Н. А. Проворов1, И. А. Тихонович1,2
1 Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии,
Санкт-Петербург—Пушкин 196608 2Санкт-Петербургский государственный университет, кафедра генетики и биотехнологии, Санкт-Петербург 199034 e-mail: provorov@newmail.ru Поступила в редакцию 15.11.2013 г.
Бактерии образуют с эукариотическими организмами широкий круг симбиозов, изучение которых открывает возможность для реконструкции процессов симбиогенеза, обеспечивших преобразования свободноживущих микроорганизмов в клеточные органеллы. При экологически (условно) об-лигатных симбиозах наблюдается повышение размеров и усложнение структуры бактериальных геномов, связанное с обособлением контролирующих симбиоз областей в форме генных кластеров, островов или плазмид. При генетически (строго) облигатных симбиозах происходит редукция "не-симбиотических" областей микробного генома, которая может начинаться с генов, кодирующих метаболические и регуляторные функции, и распространяется на гены, кодирующие матричные процессы. Для условно облигатных симбиозов характерен активный горизонтальный перенос генов между различными формами микросимбионтов, а для строго облигатных внутриклеточных симбиозов — эндосимбиотический перенос генов между микросимбионтами и их хозяевами. Последний знаменует переход бактерий от функциональной (основанной на перекрестной регуляции генов) к структурной (основанной на рекомбинационных процессах) генетической интеграции с хозяевами, а в перспективе — и к полной ассимиляции ими микробных геномов. У а-протеобактерий этот эволюционный путь может приводить к формированию клеточных органелл, лишенных собственных геномов, но сохранивших протеомную и цитологическую индивидуальность на основе импорта продуктов, синтезируемых в цитозоле (гидрогеносомы, митосомы). Симбиогенная эволюция ци-анобактерий может завершаться утратой возникших из них пластид при сохранении хозяином значительной части их генома в ядерных хромосомах.
DOI: 10.7868/S0016675814080049
Образование симбиозов между бактериями и высшими организмами — мощный фактор эволюции партнеров, приводящей к радикальным изменениям их генетической организации, а также экологического статуса и адаптивных возможностей [1, 2]. Эти симбиозы подразделяют на факультативные (необязательные) и условно (экологически) либо строго (генетически) облигатные, которые различаются по уровню специализации микроорганизмов к взаимодействию с хозяевами (табл. 1).
Например, а-протеобактерии образуют чрезвычайно разнообразные ассоциации с эукариота-ми, включая: а) факультативные (^ояртНиш с разными растениями), экологически облигатные (клубеньковые бактерии или ризобии с бобовыми [3]) и генетически облигатные (БиеНпвга с тлями [1]) мутуалистические симбиозы; б) специализированные патосистемы, включающие генетическое паразитирование А^го'Ьа^егшт на растениях, связанное с передачей хозяевам бактериальных генов [4], а также внутриклеточное паразитирова-
ние бактерий на животных (Brucella [5], Mycoplasma [6], Wolbachia [7]). Чрезвычайно широк сим-биотический потенциал у цианобактерий: они формируют мутуалистические (^-фиксирующие) симбиозы с различными растениями, а также с некоторыми беспозвоночными животными и грибами, для которых бактерии могут служить источниками не только азота, но и углерода [8].
Наиболее специализированными формами симбиотических бактерий являются органеллы эукариотических клеток — митохондрии, гидрогеносомы и митосомы (MLO — mitochondria-like organelles), возникшие из а-протеобактерий, а также пластиды, возникшие из цианобактерий [9, 10]. Описывающая их возникновение теория серийных эндосимбиозов [11], сформированная на основе теории симбиогенеза [12], в последние годы получила мощный импульс для своего развития благодаря сравнительному изучению клеточных ор-ганелл и их бактериальных сородичей, образующих мутуалистические или антагонистические симбиозы с эукариотами [13, 14]. Целью нашей статьи
Таблица 1. Эколого-генетическая характеристика основных групп симбиозов, образуемых бактериями с эукариотами
Тип симбиоза Адаптивный эффект симбиоза Генные системы, специфически вовлеченные в симбиоз Наиболее изученные примеры симбиозов бактерий с
растениями животными
Факультативный Повышение эффективности эксплуатации ранее освоенных экологических ниш Не выявляются (симбиозы формируются с использованием тех же генов, что и при адаптации бактерий к внешней среде) Цианобактерии (Nostoc, Anabaena) с цветковым Gunnera и печеночником Anthoceros; ризосфер-ные и эндофитные бактерии (Azospirillum, Bacillus, Pseudomonas) с различными растениями Escherichia coli с различными животными
Экологически (условно) облигатный Освоение новых ниш, в которых самостоятельное существование затруднено или невозможно Составляют до 20% генома (у ризобий) и формируют реком-бинационно-актив-ные области (острова, плазмиды) Клубеньковые бактерии с бобовыми, агробактерии с двудольными растениями Shigella, Salmonella с позвоночными животными
Генетически (строго) облигатный Утрата способности существовать вне симбиоза Составляют основную часть микробного генома Nostoc azollae с водным папоротником Azolla filiculoides Buchnera с тлями, Wolbachia с членистоногими и нематодами
является сопоставление путей и механизмов эволюции бактериальных геномов в различных типах симбиоза, которое позволяет нам приступить к реконструкции ключевых этапов трансформации свободноживущих бактерий в клеточные ор-ганеллы.
СИМБИОТИЧЕСКАЯ СПЕЦИАЛИЗАЦИЯ МИКРОБНОГО ГЕНОМА
Специализация генома бактерий к симбиозу включает: а) адаптацию генов, контролирующих автономное существование, к выполнению сим-биотических функций, которая приводит к появлению новых генных систем; б) обособление областей генома, содержащих симбиотические (sym) гены; в) изменение общей архитектоники генома (табл. 2).
Формирование генных систем симбиоза начинается на стадии факультативной зависимости микросимбионтов от хозяев. У цианобактерий Nostoc и Anabaena, образующих симбиозы (син-цианозы) с цветковым Gunnera, голосеменным Cycas или печеночником Anthoceros, высокая активность ^-фиксации достигается путем резкой (по сравнению со свободноживущими бактериями) активации образования не способных к размножению гетероцист, а также репрессии усвоения фиксированного азота, который в условиях симбиоза передается растению-хозяину [8]. На начальных этапах взаимодействия наблюдают
массовое образование подвижных гормогоний, инфицирующих растения, тогда как у свободно-живущих цианобактерий при азотном голодании гормогонии образуются в ограниченном числе, обеспечивая расселение микроорганизмов и поиск питания [15]. Показано, что печеночник A. punctatus образует молекулярные сигналы, вызывающие массовое образование у Nostoc гормо-гоний именно в условиях голодания по азоту [8]. В то же время генов развития и метаболизма, активируемых только при взаимодействии с растениями, у цианобактерий выявить не удалось [16].
Формирование генных систем, активных только в условиях симбиоза, ярко выражено при экологически облигатных взаимодействиях. У генетически наиболее изученных симбиотических бактерий — ризобий основу этих систем составляют гены nod/nol/noe (кодируют синтез липо-хито-олигосахаридных Моё-факторов, NF) и nif/fix (синтез и регуляция активности нитрогеназы [17]). Синтез NF — новая функция, которая отсутствовала у свободноживущих предков ризобий (диазотрофных а-протеобактерий, близких к Rhodopseudomonas) и возникла на основе реорганизаций генов, контролирующих разные клеточные структуры, а возможно и приобретения некоторых генов от неродственных микробов (например, nodA [18]). В противоположность NF нитрогеназа имелась у свободноживущих предков ризобий, однако при переходе к симбиозу многие ш/-гены были ими утрачены. По мере уси-
Таблица 2. Основные этапы генетической специализации бактерий к симбиозу с эукариотами
Зависимость бактерий от симбиоза Размеры геномов (относительно свободноживущих бактерий) Основные тенденции молекулярной эволюции микросимбионтов Перенос бактериальных генов в ядерные хромосомы хозяев
Экологически облигатная (экто-и эндосимбионты) Повышены в 1.5—2 раза Возникновение специализированных систем лут-генов (на основе преобразований собственных генов либо их переноса от других организмов) Очень редок, может быть выявлен только на филогенетическом уровне (у агробактерий ограничен специализированными участками генома — Т-ДНК [4])
Генетически облигатная (эндоцитобионты) Снижены в 1.5—10 раз Утрата генов "домашнего хозяйства", включая некоторые гены, кодирующие рекомбинацию и репарацию Редок, может быть выявлен на популяционном уровне (вольбахии способны передавать в геномы насекомых-хозяев различные участки генома или даже целые геномы)
Абсолютная (клеточные органеллы) Снижены более чем в 30 раз* Утрата генетической индивидуальности, определяемой самостоятельным осуществлением матричных процессов (репликации, транскрипции, трансляции) Достаточен для выявления в лабораторных условиях
* В митосомах и многих гидрогеносомах анаэробных простейших геномы полностью отсутствуют. Для митохондрий наземных растений характерно вторичное увеличение геномов, связанное с амплификацией некодирующих последовательностей, а также с импортом генов из ядер и пластид [9].
ления симбиотической специализации бактерий число п#-генов, общих со свободноживущими диазотрофами, снижается от 15—17 у ЛхогН^оЫит и БгайугЫ1оЫит до 7—8 у ЯН^оЫит и 8тогШ1оЫ-ит [19].
Структурно - функциональная дифференциация генома ризобий начинается с обособления лут-генов в форме хромосомных кластеров, островов и плазмид, которое можно проследить при переходе от унитарного к многокомпонентному геному в ряду БгайугЫ1оЫит (Лzorhizobium) ^ Ме-логк^оЫит ^ (Sino)Rhizobшm [20]. На первом этапе этого эволюционного пути геном ризобий еще сохраняет унитарную структуру ("колийный" тип [21]
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.