научная статья по теме ЭВОЛЮЦИЯ БОБОВО-РИЗОБИАЛЬНОГО СИМБИОЗА НА ПОВЫШЕНИЕ ЭКОЛОГИЧЕСКОЙ ЭФФЕКТИВНОСТИ И ГЕНОТИПИЧЕСКОЙ СПЕЦИФИЧНОСТИ ВЗАИМОДЕЙСТВИЯ ПАРТНЕРОВ Биология

Текст научной статьи на тему «ЭВОЛЮЦИЯ БОБОВО-РИЗОБИАЛЬНОГО СИМБИОЗА НА ПОВЫШЕНИЕ ЭКОЛОГИЧЕСКОЙ ЭФФЕКТИВНОСТИ И ГЕНОТИПИЧЕСКОЙ СПЕЦИФИЧНОСТИ ВЗАИМОДЕЙСТВИЯ ПАРТНЕРОВ»

МАТЕМАТИЧЕСКИЕ МОДЕЛИ И МЕТОДЫ

УДК 579.25:582.736

ЭВОЛЮЦИЯ БОБОВО-РИЗОБИАЛЬНОГО СИМБИОЗА НА ПОВЫШЕНИЕ ЭКОЛОГИЧЕСКОЙ ЭФФЕКТИВНОСТИ И ГЕНОТИПИЧЕСКОЙ СПЕЦИФИЧНОСТИ ВЗАИМОДЕЙСТВИЯ ПАРТНЕРОВ © 2011 г. Н. А. Проворов, Н. И. Воробьев

Государственное научное учреждение Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной

микробиологии РАСХН, Санкт-Петербург-Пушкин 196608 e-mail: provorov@newmail.ru Поступила в редакцию 12.02.2010 г.

Окончательный вариант получен 06.07.2010 г.

Математическое моделирование эволюции генетически полиморфного бобово-ризобиального симбиоза показало, что запрет на колонизацию клубеньков слабо фиксирующими и не фиксирующими N2 штаммами клубеньковых бактерий стимулирует коэволюцию партнеров на повышение экологической эффективности симбиоза. Сопоставление результатов анализа модели и сравнительных данных о морфологии инфекционного процесса у разных видов бобовых растений позволяет предположить, что на ранних этапах эволюции симбиоза у примитивных бобовых возникли механизмы контроля над размножением бактерий в клубеньках (в связи с переходом от смешанного к клональному инфицированию). Появление таких механизмов, связанное с адаптивно значимыми макроэволюционными преобразованиями симбиоза, направило его микроэволюцию по пути параллельного возрастания специфичности и эффективности мутуализма. Этому способствовала реорганизация селективных процессов в эндосимбиотических популяциях бактерий, основанная на изменениях их генетической и пространственной структуры и обеспечившая оптимизацию метаболических обратных связей партнеров (преимущественное распределение продуктов фотосинтеза в пользу наиболее активных ^-фиксаторов).

Бобово-ризобиальный симбиоз представляет собой весьма удобную модель для реконструкции процессов эволюции факультативного и экологически облигатного мутуализма, которая не сопровождается утратой партнерами способности к автономному развитию и размножению. Повышение экологической эффективности симбиоза, определяемой как влияние симбиотической фиксации на репродуктивный потенциал партнеров, обычно связывают с внутриклеточным поддержанием клубеньковых бактерий (ризобий) в симбиосомах [1], которое обеспечивает возрастание структурно-функциональной целостности системы и активности симбиотрофного питания растений азотом.

Роль механизмов инфицирования растений бактериями в эволюции мутуализма менее ясна, однако их важность не вызывает сомнений, так как в разных таксономических группах бобовых происходил переход от примитивного (через разрывы эпидермиса) к более совершенному (через корневые волоски) способу проникновения ри-зобий в корни [2]. Последний связан с выработкой бактериями сигнальных №ё-факторов, отсутствие которых у некоторых штаммов ВгайугЫ1оЫит, образующих клубеньки на стеблях тропического бобового ЛезеНупотепе [3], может рассматриваться

как анцестральное состояние симбиоза [2]. Помимо очевидных адаптивных преимуществ, получаемых растениями благодаря исключению из инокуляционного процесса посторонней микрофлоры, такая эволюция обеспечивает клональ-ную структуру внутриклубеньковой популяции ризобий, поскольку обычно через корневые волоски проникают единичные бактериальные клетки либо возникшие в результате их размножения микроколонии. Становление на этой основе положительных обратных связей партнеров (преимущественного распределения продуктов фотосинтеза в пользу ^-фиксирующих штаммов) увеличивает эффективность симбиоза благодаря повышению ^-фиксирующей активности, определяемому групповым отбором в эндо-симбиотических бактериальных популяциях [4].

Важным фактором, влияющим на эффективность мутуализма, является специфичность взаимодействия партнеров, под которой мы понимаем зависимость уровня ^-фиксации и определяемой им продуктивности партнеров от их конкретных генотипических комбинаций. При изучении межвидового [5] и внутривидового [6] варьирования растений было показано, что возрастание экологической эффективности мутуализма сопровождается сужением генотипической

Рис. 1. Схема микробно-растительных взаимодействий в симбиотической системе. Система состоит из диморфной популяции растений (генотипы Г1 и Г2) и низкополиморфной популяции бактерий: родительский штамм Р, который образует не фиксирующие N2

(Fix-) клубеньки с обоими растительными генотипами, и его три ^-фиксирующих мутанта (М1, М2, М3). N2-фиксирующие комбинации партнеров разделили, в зависимости от уровня активности, на три группы: 1) специфичные — обладающие максимальной активностью, Fix++ (Г1/М1, Г2/М2); 2) неспецифичные — с промежуточной активностью, Fix+ (Г1/М3, Г2/М3); 3) антиспецифичные — с наименьшей активностью, Fix+/— (Г1/М2, Г2/М1). Соотношение ^-фиксирующих активностей для фенотипов

Fix++ : Fix+ : равно 3 : 2 : 1 (описание модели

дано нами ранее [10]).

специфичности взаимодействия, однако объяснение коэволюционной связи этих признаков отсутствует.

Ранее методом математического моделирования мы показали, что при микроэволюции симбио-тических систем "специфичные" ^-фиксаторы (штаммы ризобий, проявляющих нитрогеназную активность лишь с некоторыми генотипами растений) могут получать селективные преимущества по сравнению с неспецифичными ^-фиксаторами [7, 8]. Однако эти преимущества были выявлены при моделировании симбиотической специфичности как качественного признака (наличие/отсутствие ^-фиксации), что характерно для взаимодействия бактерий с разными видами растений.

В настоящей работе мы изучили связь эффективности и специфичности симбиоза на фоне количественного варьирования по ^-фиксирую-щей активности, что позволило изучить ее динамику на уровне популяций, в которых действует отбор и другие факторы микроэволюции. Для этого мы, используя методику математического моделирования циклической эволюции симбиоза [7—9], сконструировали серию моделей, сходных

по форме микроэволюционного цикла, но различающихся по параметрам колонизации бактериями клубеньковой ниши одного из растительных генотипов. Анализ этих моделей показал, что при ограниченной колонизации клубеньков малоэффективными мутуалистами усиливается отбор в пользу высокоэффективных мутуалистов, что позволяет соотнести микроэволюцию симбиоти-ческих бактерий с макроэволюцией симбиоза — изменениями морфологии инфекционного процесса и определяемой ею структуры эндосимбио-тической популяции бактерий.

ОПИСАНИЕ И АНАЛИЗ МОДЕЛИ

1. Регуляция эволюционных процессов в моделируемой симбиосистеме

Моделируемая система состоит из диморфной растительной популяции (генотипы Г1 и Г2) и низкополиморфной бактериальной популяции, которая содержит не фиксирующий N родительский штамм Р и три его ^-фиксирующих мутанта (М1, М2, М3), различающихся по специфичности взаимодействия с генотипами Г1 и Г2 (рис. 1). Как и ранее [7—9], мы представили микроэволюцию полиморфной бобово-ризобиальной сим-биосистемы как циклический процесс, каждый (?-тый) цикл которого включает: 1) инокуляцию находящимися в ризосфере бактериями клубеньковых субниш; 2) колонизацию клубеньковых субниш путем размножения бактерий инокулю-ма; 3) выход бактерий из ризосферы и клубеньков, сопровождаемый дифференциальным отмиранием штаммов в почве, которое приводит к становлению новой генетической структуры симбиосистемы, являющейся начальной для t + + 1-го цикла (табл. 1).

Проведенный ранее численный анализ математической модели [10] показал, что наиболее существенные изменения частот генотипов партнеров происходят при изменениях параметров инокуляции и колонизации бактериями клубеньковых ниш, а также при отмирании в почве избытка бактерий, образовавшихся в результате их выхода из симбиотических ниш. Инокуляция клубеньковых субниш сопряжена с действием на бактерии отрицательного частотно-зависимого отбора (основанного на селективном преимуществе редких генотипов), а колонизация клубеньковых субниш и отмирание бактерий в почве — с действием Дарвиновского отбора, направленного на увеличение числа потомков индивидуальных генотипов вне зависимости от их частоты в популяции (табл. 1).

2. Показатели эффективности коэволюции партнеров симбиоза

Исходя из определения коэволюции симбио-тических партнеров как результата перекрестного

Таблица 1. Преобразования частот генотипов бактерий, способных к симбиотической ^-фиксации (М1), на ?-ом микроэволюционном цикле

Стадия микроэволюционного цикла (тип отбора, действующего на М1)* Зависимость между начальными и конечными частотами М1 Частоты М1 Системные параметры модели, характеризующие преобразования частот М1 (давления отбора)**

Инокуляция клубеньковой ниши путем миграции бактерий из ризосферы (ЧЗО) ~ ш VМипЛ - у М1.КЛ УМ т — в ризосферной нише перед началом инокуляции клубеньков, п( — в клубеньковой нише в начале ее инокуляции ш — индекс инокуляции

Колонизация клубеньковой ниши путем размножения бактерий инокулюма (ДО) Ум1.т = У мп х К?У31 Ум1.т — в клубеньковой нише в конце ее колонизации У31 — отношения скоростей размножения М1 : Р (ГО — соотношение частот Р в конце и начале размножения бактерий)

Выход бактерий из симбио-тических (ризосферных, клубеньковых) ниш в почву и возвращение популяции к исходной численности путем отмирания бактерий (ДО) Уиг^л + 1 = у М1МК8Л х Ум.жзл — в суммарной популяции, формируемой после выхода бактерий из сим-биотических ниш в почву, Ум^л + 1 — в почвенной нише в конце отмирания бактерий (при этой частоте начинается ? + 1-й цикл) У51 — отношения скоростей отмирания М1 : Р (и5 — соотношение частот Р в конце и начале отмирания бактерий)

* ЧЗО — частотно-зависимый отбор (его давление возрастает при снижении параметра ш; 0 < ш < 1), ДО — Дарвиновский отбор (его давление возрастает при повышении параметра У31, а также при снижении У51). ДО и ЧЗО рассматриваются как взаимодополняющие формы индивидуального отбора, направленного на увеличение числа потомков конкурирующих генотипов (ДО и ЧЗО действуют тогда, когда приспособленность изучаемых генотипов либо не зависит, либо зависит от их частоты в популяции). В таблице представлены те стадии взаимодействия, на которых коэволюция партнеров происходит наиболее ин

Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.

Показать целиком