УСПЕХИ СОВРЕМЕННОЙ БИОЛОГИИ, 2014, том 134, № 3, с. 285-294
УДК 595.7-152.5.044
ФЕНОМЕН И МЕХАНИЗМЫ БЫСТРОЙ ХОЛОДОВОЙ ЗАКАЛКИ
У НАСЕКОМЫХ
© 2014 г. А. К. Гулевский, Л. И. Релина
Институт проблем криобиологии и криомедицины НАНУ, Харьков, Украина E-mail: lianaisaakovna@rambler.ru
Рассмотрены основные характеристики явления быстрой холодовой закалки. Обсуждаются потенциальные молекулярные механизмы, лежащие в основе этого феномена. Приведены примеры быстрой холодовой закалки на видах насекомых из различных систематических таксонов. Рассмотрена роль быстрой холодовой закалки для холодочувствительных и холодоустойчивых видов.
Ключевые слова: быстрая холодовая закалка, насекомые, холодовая акклимация.
ВВЕДЕНИЕ
Холодовая акклимация обычно подразумевает совокупность изменений, которые позволяют организмам с развившимися в процессе эволюции механизмами устойчивости к низким температурам, впоследствии выживать в экстремальных температурных условиях. Как правило, холодовая акклимация достаточно длительная процедура, длящаяся от нескольких суток до 3-4 недель (Хле-бович, 1981). В частности, в наших экспериментах на большом мучном хрущаке Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) и карасе серебряном Caras sius auratus (Cypriniformes: Cyprinidae) результаты холодовой акклимации можно было наблюдать через 2 недели содержания животных при 4-5 оС (Грищенко и др. 2009; Гулевский и др. 1996, 2009, 2010). В отличие от холодовой аккли-мации у насекомых исследователи выделяют явление быстрой холодовой закалки (БХЗ), которое отличается следующими признаками: 1) краткость воздействия (минуты или часы); 2) свойственно даже холодочувствительным видам, не обладающим специфическими эволюционными защитными механизмами к низкотемпературному воздействию; 3) реакция БХЗ наблюдается у насекомых на незимующих онтогенетических стадиях и не зависит от сезона; 4) эффект БХЗ сохраняется непродолжительное время (1-2 ч). Следует отметить, что термин "закалка" имеет достаточно широкое значение. Например, многие авторы говорят о холодовой закалке растений (Majláth et al., 2012; Kocsy et al., 2010; Tinus et al., 2000). Однако в этих работах длительность холодового воздействия такова (сутки, недели), что суть явления больше отвечает термину
"акклимация". Кроме того, описано явление тепловой закалки у растений (Александров, 1985), для которого может быть достаточен однократный нагрев длительностью от нескольких секунд до нескольких суток. В данном обзоре рассмотрена именно быстрая холодовая закалка, которую в последние годы описывают как отдельную адаптивную реакцию.
Есть мнение, что продолжительность аккли-мации и ее колебательный режим делают результаты, полученные в остром опыте (особенно в первые часы и дни эксперимента) практически артефактами (Хлебович, 2012). Более того, если вести речь о природе акклимационных процессов в целом, то у некоторых организмов (плану-ла, инфузория) транскрипционные процессы ак-климации запускаются только через 5-6 ч после начала действия фактора (изменение солености) (Хлебович, 2012). На основании этих данных сделан вывод, что если фактор меняется в течение суток в колебательном режиме, нецелесообразно запускать процесс акклимации, если вскоре изменение фактора пойдет в обратную сторону. Однако ниже показано, что в первые часы действия холода действительно происходят адаптивные изменения, и эта реакция имеет универсальный характер, по крайней мере у насекомых. Возможно, этот ответ выработался в процессе эволюции как защитный механизм от возможных заморозков ночью или резких изменений температуры в весенний период, в то время как акклимация - это результат приспособления к длительным (сезонным воздействиям). Не исключено, что ответ БХЗ носит характер неспецифической реакции на стресс и представляет собой
часть хорошо известного явления перекрестной адаптации (Sinclair et al., 2013; Chidawanyika, Terblanche, 2011).
ФЕНОМЕН БЫСТРОЙ ХОЛОДОВОЙ ЗАКАЛКИ
Первые данные о возможности БХЗ были получены на мясной мухе Sarcophaga crassipalpis (Diptera: Sarcophagidae) (Lee et al., 1987). Хотя эти насекомые способны переохлаждаться до -20 оС, большинство недиапазирующих личинок и фарат-ных имаго гибнет уже после двухчасовой экспозиции при -10 оС. Выживаемость определялась как процент успешно вылупившихся имаго. Непосредственно после экспозиции летальные эффекты охлаждения не наблюдаются, поскольку развитие продолжается несколько суток, однако в конечном итоге насекомые не способны достигнуть взрослой стадии. Более 80% особей, которых предварительно выдерживали при 0 оС в течение 2 ч, выживали при последующей экспозиции при -10 оС. 30-минутная БХЗ увеличивала процент выживаемости вдвое, а часовая экспозиция - в 4 раза.
В те же годы феномен БХЗ был зарегистрирован у недиапазирующих имаго ильмового листоеда Xanthogaleruca luteola (Coleoptera: Chrysomelidae, Galerucinae) и клопа-солдатика Oncopeltus fasciatus (Lygaeidae: Hemiptera) (Lee et al., 1987). X. luteola охлаждали в течение 4 ч при 0 оС перед экспозицией при -7 оС в течение 1 ч. Их выживаемость повысилась до 90.0 ± 6.7% по сравнению с 15.0 ± 7.9% после экспозиции при -7 оС без БХЗ. O. fasciatus охлаждали в течение 2 ч при 0 оС перед экспозицией при -10 оС в течение 3 ч. Их выживаемость повысилась до 93.3 ± 4.5% по сравнению с 33.3 ± 8.6% после экспозиции при -10 оС без БХЗ. Позднее аналогичная закономерность была отмечена у постельного клопа Cimex lectularius (Cimicidae: Hereropteraj (Benoit et al., 2009). Этот вид погибает при температурах, намного превышающих точку переохлаждения (-20 оС), однако часовая экспозиция при 0оС вызывает появление устойчивости у клопов при последующем воздействии отрицательных температур (-14 оС и -16 оС). Трехчасовая экспозиция при -3 оС летальна для плодовых мух Zaprionus vittiger (Diptera: Drosophilidae) (Nyamukondiwa, Terblanche, 2010). Предварительная БХЗ при 7 оС или 10 оС в течение 2 ч повышала выживаемость до 60-70%. БХЗ изучали на лабораторной колонии мокрецов Culicoides variipennis sonorensis (Diptera: Ceratopogonidae) (Nunamaker, 1993). Ни одна особь не выживала при переносе из
условий разведения (20 оС) в условия с температурой -10 оС на 2 ч. Однако часовая экспозиция при 5 оС приводила к 96%-ной выживаемости. Кроме мокрецов, плодовых и мясных мух ответ БХЗ также наблюдался у других представителей двукрылых: у имаго и фаратных имаго домашней мухи Musca domestica (Diptera: Muscidae), полевой мухи Musca autumnalis (Diptera: Muscidae) и маслинной мухи Bactrocera (dacus) oleae (Diptera: Tephritidae) (Coulson, Bale, 1990, 1992; Rosales et al., 1994; Koveos, 2001). Хотя БХЗ приводила к уменьшению продолжительности жизни имаго M. domestica на 5 суток (Coulson Bale, 1992), она обеспечивала выживаемость большого количества особей в выборке в условиях (-7 °С в течение 2 ч), при которых все контрольные особи погибали. К БХЗ также способны плодовые мухи Drosophila melanogaster (Drosophilidae: Diptera) (Czajka et al., 1990). Ни одна из стадий развития дрозофил не способна пережить экспозицию при -5 оС или при -8 оС, однако, если мух подвергнуть предварительному охлаждению при 5 оС в течение 30 мин, выживаемость мух возрастает приблизительно на 50%. Выживаемость имаго оценивалась по количеству активных мух, способных ползать и летать через 8 ч после воздействия. Этот эффект наиболее выражен у 3-5-дневных имаго и ослабевает у только что вылупившихся и более взрослых имаго. Подобная закономерность также наблюдалась на личинках и куколках. 63% личинок, прошедших БХЗ, окукливается после экспозиции при -5 оС, и 22% куколок превращается в имаго после экспозиции при -8 оС. Таким образом, у дрозофил к БХЗ способны имаго, куколки и личинки, что указывает на отсутствие онтогенетической специфичности механизмов БХЗ (Jensen et al., 2007), однако у личинок ранних возрастов ответ БХЗ более выражен (Rajamohan, Sinclair, 2008). Тем не менее, Овергаард и Со-ренсен (Overgaard, Sorensen, 2007b) обнаружили, что на некоторых стадиях онтогенеза дрозофилы (всего 8 исследованных) БХЗ не влияет на холодоустойчивость или оказывает отрицательное воздействие. Авторы связывают это с энергетическими затратами на чувствительных стадиях. Явление БХЗ также описано для личинок первого возраста холодочувствительной саранчи азиат-сткой Locusta migratoria (Acrididae:Orthoptera) (Wang, Kang, 2003). Согласно Мараис (Marais et al., 2008), менее подвижные стадии развития эк-тотермов для компенсации своей неспособности к поведенческой терморегуляции обладают большей пластичностью устойчивости к неоптимальным температурам, чем более подвижные стадии развития. Ответ БХЗ является мерой пластично-
сти такой устойчивости, поэтому он был использован для тестирования 16 различных видов дрозофил на предмет достоверности такого прогноза (Mitchell et al., 2013). При сравнении подвижных имаго и менее подвижных личинок, было установлено, что из 16 изученных видов дрозофил только у 4 видов личинки способны к БХЗ, и у 13 видов способны к БХЗ имаго. Следовательно, данная закономерность реализуется не так широко, как это было предсказано. Следует также отметить, что второй основной критерий эффективности БХЗ, используемый помимо выживаемости, -время восстановления из холодовой комы - также не всегда демонстрирует наличие БХЗ. Так, у D. montana и D. virilis (Drosophilidae: Diptera) БХЗ не оказывала значимого влияния на время восстановления из холодовой комы (Vesala et al., 2012). Явление БХЗ также описано для личинок первого возраста холодочувствительной саранчи азиат-сткой Locusta migratoria (Acrididae:Orthoptera) (Wang, Kang, 2003). Только 35.8% личинок выживает при переносе с 30 оС на -7 оС на 2 ч, хотя средняя температура переохлаждения личинок составляет -13.0 ± 1.4 оС. Экспозиция при 0оС в течение 2 ч позволяет повысить выживаемость при последующем переносе в условия -7о С до 75%. Данный эффект имеет кратковременный характер и исчезает через 2 ч после возвращения к 30 оС. То же было отмечено у недиапазирующих самок хищного клеща Euseius finlandicus (Acari, Mesostigmata: Phytoseiida
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.