ЖУРНАЛ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ, 2012, том 62, № 4, с. 401-415
= ОБЗОРЫ, ТЕОРЕТИЧЕСКИЕ СТАТЬИ
УДК 612.821.6
ФУНКЦИОНАЛЬНАЯ НЕОДНОРОДНОСТЬ ГАММА-ПОЛОСЫ
КОРКОВЫХ ПОТЕНЦИАЛОВ
© 2012 г. В. Н. Думенко
Учреждение Российской академии наук Институт высшей нервной деятельности
и нейрофизиологии РАН, Москва, e-mail: VDumenko@yandex.ru Поступила в редакцию 29.12.2011 г. Принята в печать 29.02.2012 г.
В обзоре обсуждаются проблемы функционального значения гамма-полосы ЭЭГ в условиях различных когнитивных парадигм, в том числе — аспект ее неоднородности: "низкий гамма" и "высокий гамма" (разный их генез и назначение).
Ключевые слова: ЭЭГ (электроэнцефалограмма), МЭГ (магнитоэнцефалограмма), ЭКоГ (электро-кортикограмма), высокий и низкий гамма, их генез, вызванные ответы, когнитивные парадигмы, процессы опознания, обучение, рабочая память.
Functional Heterogeneity of Gamma-Band Cortical Potentials
V. N. Dumenko
Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology, Russian Academy of Sciences, Moscow,
e-mail: VDumenko@yandex.ru
A review. The problem of the functional significance of gamma-band EEG in different cognitive paradigms, including the aspect of the gamma-band heterogeneity (different origin and functional significance of "low gamma" and "high gamma").
Keywords: EEG (electroencephalogram), MEG (magnetoencephalogram), ECoG (electrocorticogram), high and low gamma-band, their genes, induced responses, cognitive paradigms, learning, working memory.
В современной нейрофизиологии одним из важных аспектов исследований является оценка полиморфности электрической активности (ЭА) мозга, одновременно статической и динамической, что значительно затрудняет оценку ее информативности, т.е. выявление корреляций между параметрами ЭА и различными формами когнитивной деятельности (внимание, формы памяти, обучение) [1, 19 и др.]. Следует подчеркнуть, что М.Н. Ливановым еще в 30-е годы прошлого века с помощью трудоемкого математического анализа потенциалов мозга при анализе ответных реакций на зрительные стимулы был показан феномен дискретности частотного ряда потенциалов [17]. В свете этих данных можно было предполагать, что активность в любой точке мозга определяется дея-
тельностью ряда источников, каждый из которых характеризуется своими параметрами. Учет баланса между всеми частотами конкретной локализации открывал возможности оценки функционального значения различных ритмов, в том числе гамма-полосы ЭЭГ (25—80 Гц), превышающей классическую полосу дельта-бета (1—25 Гц).
Амплитуда гамма-частот ЭЭГ (5—10 мкВ) много ниже амплитуды доминирующих колебаний (20—50 мкВ). В 70-80-е годы условия отведения потенциалов со скальпа тормозили развитие исследований этого диапазона, тогда как на животных с вживленными в мозг электродами такие работы проводились [4—8, 36-38, 43, 48, 76, 89, 95, 100 и др.], однако аспект функциональной неоднородности гамма-полосы в литературе не обсуждался. В на-
ших исследованиях динамики параметров ЭА (полоса 1—256 Гц) у собак (эпидуральное расположение электродов) при инструментальном пищевом обучении было обнаружено разделение широкой гамма-полосы (30—240 Гц) на высокочастотный (ВЧ) гамма-диапазон 80-240 Гц и традиционный 20(30)-70(80) Гц [5-8, 36, 37]. В настоящее время в литературе активно обсуждается проблема неоднородности полосы ВЧ гамма-частот у человека (80-200 Гц, амплитуда от 2 мкВ), функционально отличающихся от гамма-полосы 25(30)-70(80) Гц [30]. Предлагаемый обзор посвящен рассмотрению этой проблемы с включением наших ранее полученных фактов в процессе обучении, указывающих на динамику ВЧ гамма-частот [4-8, 37].
I. МОЗГ КАК ОБЪЕМНЫЙ ПРОВОДНИК
Головной мозг представляет собой проводящую среду с огромным количеством активных элементов, каждый из которых создает вокруг себя поле потенциала. Суммарный потенциал, отводимый макроэлектродом в любой точке мозга, может отражать некий вклад, вносимый большим числом отдаленных источников-генераторов [13]. Свойства объемного проводника необходимо учитывать при определении ареалов распространения синхронизованных форм волновой активности не только относительно низкой частоты (120 Гц), но и гамма-колебаний. Этот аспект упрощается при использовании вживленных электродов, однако в 70-е годы теоретически исключалась возможность фокального отведения постсинаптических потенциалов (ПСП), поскольку их амплитуда в несколько раз ниже амплитуды спайка. В дальнейшем было показано, что величина внеклеточных ПСП падает медленнее по мере удаления от активной мембраны по сравнению с величиной спайка (см. Д.Р. Хэмфри, 1968 в работе [6]). При этом размеры поля, создаваемого ПСП, в несколько раз больше размеров поля спайка, которое шунтируется емкостью (см. К.Ю. Богданов с соавт., 1969 в [6]). Важность этого положения многократно усиливается при учете влияния фактора синхронизации [18 и др.], присущего живой нервной ткани. Было показано, что синхронная активация элементов коры через проекционные и межполушарные пути обеспечивает фокальное отведение интенсивных раз-
рядов в корковых нейронах [41, 84, 88, 89, 100 и др.].
Значение процессов синхронизации в пределах крупных популяций нейронов видно на примере реакций зрительной коры на световые стимулы у бодрствующих обезьян: четкие синхронизованные ответы гамма-волн 70—80 Гц лучше всего были выражены в условиях отведения локальных полевых потенциалов (LFP, low field potentials) в полосе 10—100 Гц, несколько слабее — в мультиней-ронной активности и отсутствовали в активности одиночных нейронов [38]. По мнению многих авторов, только относительно большие популяции нейронов, включающие значительно более высокую степень корреляции между ними по сравнению с импульсными потоками одиночных нейронов, обеспечивают условия формирования синхронизованных реакций гамма-волн [41—43, 84, 88, 89 и др.].
II. ГЕНЕЗ КОРКОВЫХ ПОТЕНЦИАЛОВ В ГАММА-ПОЛОСЕ
Механизм генерации гамма-частот в ЭА логично рассматривать как результат взаимодействий в нейронной сети, состоящей из очень многих элементов. Ряд данных указывает на эндогенный генез гамма-волн: колебания мембранного потенциала от 10 до 50 Гц зарегистрированы в культуре ткани передних отделов коры у крыс и морских свинок [47, 66], в нейронах зрительной коры [53], выходных нейронах обонятельной луковицы (см. F.H. Eeckman, W.J. Freeman, 1990 и J. Ogawa, F. Motokizawa, 1990 в работе [6]), а также в пирамидных клетках гиппокампа [100 и др.] и в различных ядрах таламуса [89, 90]. Наличие статистической зависимости между волнами ЭА и колебаниями мембранного потенциала в прилежащих нейронах подтверждает ранее высказанную гипотезу о функциональном единстве обоих процессов, о том, что в форме волны заложена некая информация о вероятности разряда нейрона [41, 42].
Хотя частота мембранных потенциалов может быть ниже гамма-полосы [66, 68], на выходе сети за счет сетевых свойств частоты генерируемых популяционных ритмов могут быть существенно выше [21, 41, 42, 84 и др.]. У кошек в состоянии покоя в одном из интра-ламинарных ядер таламуса были обнаружены нейроны, которые разряжались ритмическими пачками с частотой около 40 Гц при очень
высокой (800—1000 Гц) частоте в пределах пачки [90].
В последние годы появились публикации о функциональной роли не только гамма-, но и более высоких частот, что подтверждает наши ранее полученные данные [4, 5, 7, 36, 37]. У бодрствующих обезьян в соматосенсорной коре в ответ на тактильные стимулы наблюдали пачечные разряды частотой до 600 Гц [25]. В ответ на значимые световые стимулы в зрительной коре у кошек появлялись частоты свыше 100 Гц [88]. В латеральном коленчатом теле у кошек при раздражении сетчатки регистрировали ответы свыше 300 Гц [45]. У бодрствующих крыс в ЭА ядер миндалины [80] наблюдали колебания до 200 Гц. В соматосен-сорной коре крыс при раздражении вибрисс зарегистрированы внутриклеточные колебания до 200 Гц [57].
На основе моделирования "40-герцевого" ритма [54] предположили, что гамма-ритмы 30—50 Гц могут генерироваться сетями, состоящими из возбудительных и тормозных нейронов. Наличие в нейронных сетях ГАМ-Кергических тормозных интернейронов, связанных с пирамидными клетками, позволяет приблизиться к объяснению механизмов генерации в сети колебаний различной частоты [100 и др.]. Интересна гипотеза, рассматривающая феномен формирования каждого гамма-цикла (the gamma cycle) как результат тесного взаимодействия тормозных интернейронов и пирамидных клеток. В ответ на стимул в первичной локальной сети интернейронов возникает ритмическое торможение, при этом пирамидные клетки могут отвечать только во время периода его затухания, в результате несколько опережая по фазе последующий разряд интернейронов и тем самым поддерживая сложные внутренние связи в системе сетей гамма-ритма [44].
Развитие возможностей эпикортикальных отведений потенциалов в условиях нейрохирургии позволило зарегистрировать гамма-активность у человека в "чистом виде" и дать точную оценку как ее амплитуде (от 2 мкВ), так и частоте (80—200 Гц). Эти ВЧ колебания, получившие условное наименование "высокий гамма", существенно изменялись при стандартном отведении ЭЭГ со скальпа. Авторы [30, 34, 39 и др.] подчеркивают необходимость различать функциональное назначение гамма-ритма 20(30)—60(70) Гц от ВЧ гамма — 80—200 (250) Гц. Нейронная природа гамма-частот подчеркивается авторами
не только относительно их традиционной полосы, но и колебаний меньшей длительности (от 5 мс) [4-8, 36, 37, 39, 41, 42, 84 и др.]. Они рассматривают традиционный гамма как прямое отражение ПСП пирамидных нейронов коры. Мнение, что "высокий гамма" может являться отражением суммарной синхронизованной импульсной активности не только дендритных сплетений поверхностных слоев коры, подкреплено данными о "стрекочущих" нейронах (chattering cells). Их аксон дает коллатерали в верхние слои коры и они характеризуются высокой внутрипачеч-ной частотой (до 800/с) [46]. В настоящее время точка зрения о прямом механизме генеза попу-ляционного "высокого гамма" за счет суммированных потенциалов действия (summated a
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.