ГЕНЕТИКА, 2008, том 44, № 1, с. 12-28
ОБЗОРНЫЕ И ТЕОРЕТИЧЕСКИЕ СТАТЬИ
УДК 575:576.6
МАКРО- И МИКРОЭВОЛЮЦИЯ БАКТЕРИЙ В СИСТЕМАХ СИМБИОЗА
© 2008 г. Н. А. Пропоров, Н. И. Воробьев, Е. Е. Андронов
Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии, Санкт-Петербург-Пушкин 196608; e-mail: provorov@newmail.ru Поступила в редакцию 02.10.2006 г.
На примере широкого круга взаимодействий про- и эукариот рассмотрено соотношение молекулярных и популяционных механизмов эволюции симбиотических бактерий. Их циркуляция в системах "хозяин-среда" вызывает действие факторов, обусловливающих в зависимости от типа симбиоза (факультативный, экологически облигатный, генетически облигатный) комбинативную или редукционную эволюцию генома. На примере бобово-ризобиального симбиоза показано, что благодаря интенсивным геномным перестройкам и горизонтальному переносу генов у бактерий возникают системы, определяющие: 1) сходные с патогенезом процессы узнавания и инфицирования хозяина; 2) мутуалистические взаимодействия, связанные с фиксацией азота и его передачей хозяину. Эволюция генных систем первого типа определяется индивидуальным (дарвиновским, частот-зависи-мым) отбором, под действием которого между партнерами устанавливаются отношения "ген-на-ген". В эволюции систем второго типа ведущую роль приобретает групповой (междемовый, родственный) отбор, благодаря которому у бактерий формируются признаки, повышающие жизнеспособность хозяина. Эволюция мутуализма может быть описана в терминах биологического альтруизма, многие закономерности которого являются общими для внутривидовых и межвидовых отношений. Макроэволюционные преобразования бактериальных геномов представлены как результат закономерных изменений их популяций, в которых действие различных форм отбора сочетается с генетико-автоматическими процессами (генетический дрейф, популяционные волны), индуцируемыми в симбиотической системе.
Эволюции симбиоза уделяется в настоящее время огромное внимание как фактору становления высших, иерархически организованных форм жизни и экологических отношений, определяющих облик органического мира [1]. Наиболее часто упоминаемые продукты симбиогенной эволюции - эукариотические клетки и лишайники -лишь частично иллюстрируют ее широкие инновационные возможности. С этой эволюцией связывают становление наземной флоры и сопряженное с ним возникновение мицелиальных грибов [2], а также биологический прогресс ряда крупных таксонов животных, растений и микроорганизмов [3]. Учитывая, что любой высший организм, включая человека, предоставляет систему ниш для обширного микробного сообщества (микробиома [4]), можно без всякого преувеличения сказать, что симбиотические взаимодействия определяют индивидуальное и историческое развитие всех основных форм жизни.
Изучение эволюции симбиоза восходит к трудам А. де Бари [5], который определил его как "сожительство разноименных организмов", принимающее форму мутуализма или антагонизма (паразитизма) в зависимости от происхождения партнеров, механизма их взаимодействия или условий среды. Разделение микросимбионтов на
мутуалистов и антагонистов своих хозяев долгое время лежало в основе классификации симбиозов [6, 7], однако исследования последних лет показали генетическое и молекулярное сходство мутуализма и паразитизма, отражающее общность их происхождения, либо параллелизм их эволюции [8-10].
С точки зрения генетики наиболее значимо разделение симбиотических бактерий на формы, зависимость которых от хозяина является факультативной, экологически облигатной или генетически облигатной [11]. Факультативные взаимодействия с растениями или животными не связаны с качественными изменениями адаптивных возможностей бактерий и осуществляются в основном с помощью тех же генов, что и свободное существование (наиболее изученные примеры -непатогенные формы энтеробактерий и ризобак-терий). Экологически облигатные взаимодействия служат для занятия в организме хозяина временных ниш, куда бактерии уходят от конкуренции со свободноживущими организмами, используя для этого особые генные системы (например, ризобии или же специализированные патогены растений и животных). И наконец, при генетически облигатных симбиозах существование микробов вне хозяина вообще невозможно в
связи с утратой необходимых для этого генных систем (микоплазмы, риккетсии, Быскпега, ^о1Ьа-сМа).
Наиболее удобными моделями для изучения эволюционной динамики симбиозов стали бактерии, взаимодействующие с высшими растениями и животными [11]. Прогресс молекулярной и по-пуляционной генетики этих бактерий позволяет проследить связь макроэволюционных преобразований, регистрируемых на уровне организации геномов, с микроэволюционными процессами, которые происходят на популяционном и биоценоти-ческом уровнях. Особый интерес представляет сравнительное изучение механизмов эволюции мутуализма и антагонизма, поскольку, несмотря на их молекулярное сходство, взаимопревращения (прямые филиации) мутуалистических симбионтов и патогенов весьма ограничены, о чем свидетельствуют результаты молекулярного и филогенетического анализа бактерий КЫ7оЫаее-ае [12], а также экто- и эндомикоризных грибов [13, 14].
МАКРОЭВОЛЮЦИЯ БАКТЕРИЙ ПРИ СИМБИОЗАХ
В рамках развиваемой в настоящее время концепции симбиогенетики [8, 15] симбиозы рассматриваются как биологические комплексы, возникающие в результате функциональной, а иногда и структурной интеграции генных систем неродственных организмов. Благодаря работе вновь возникшего "надорганизменного" генома партнеры реализуют новые программы развития и адаптации, недоступные для свободноживущих организмов. Использование методов сравнительной и функциональной геномики позволяет выявить специфические формы макроэволюции бактерий, осуществляемой ими только при взаимодействии с растениями- или животными-хозяевами.
Динамика генома
Разделение симбиотических бактерий на факультативные, экологически облигатные и генетически облигатные отражает альтернативные стратегии их эволюции: а) комбинативную - приводящую к усложнению генома в связи с необходимостью занятия альтернативных экологических ниш (при переходе от факультативного к экологически облигатному взаимодействию); б) редукционную - приводящую к упрощению генома и утрате возможности автономного существования (при переходе к генетически облигатному взаимодействию). По мере возрастания специализации к симбиозу в геноме бактерий возрастает доля генов, используемых исключительно для взаимодействия с хозяевами.
Динамика бактериального генома, реализуемая в ходе комбинативной эволюции, хорошо изучена на примере клубеньковых бактерий (ри-зобий) - азотфиксирующих симбионтов бобовых растений [15]. Для этих бактерий характерна высокая генетическая пластичность, основанная на накоплении повторяющихся последовательностей ДНК, а также мобильных и инсерционных элементов. В симбиотических плазмидах ризобий доля этих элементов может составлять до 18% от их ДНК [16]. Для ризобий характерна избыточность многих метаболических и регуляторных путей, связанная с их "рекрутированием" в системы симбиоза, которое часто происходит путем дупликации-дивергенции генов. Хорошим примером является перенасыщенность генома ризобий люцерны Sinorhizobium meliloti генами синтеза эк-зополисахаридов [17, 18]. Благодаря этому делеци-онные мутанты по ехо-кластерам могут сохранять симбиотические свойства, что весьма существенно, так как нормальный синтез экзополисахаридов необходим для развития клубеньков. В ходе комбинативной эволюции бактерий сем. Rhizobiaceae прослеживаются тенденции к увеличению размеров генома и к его разделению на несколько крупных генофоров [19]. Подобные тенденции характерны и для бактерий, вызывающих различные заболевания растений и животных [11].
Иная стратегия реализуется в эволюции генетически облигатных симбионтов. Она заключается в редукции большей части (70-90%) генома, при которой гены проходят ряд стадий деградации, включая превращение в транскрипционно активные псевдогены, неактивные псевдогены, и наконец, во фрагменты генов, подвергающиеся полной элиминации [20]. Редукционная эволюция бактерий, лежащая в основе необратимой сим-биотической специализации, происходит сходно у патогенов и мутуалистов. У генетически облигатных симбионтов животных (мутуалисты Buch-nera, патогены Mycoplasma) наиболее быстро исчезают системы транспорта и регуляции, а также поверхностные структуры, не нужные для существования бактерий в строго контролируемой внутренней среде хозяина [21]. Более стабильны системы энергетического обмена и синтеза нук-леотидов: хотя многие гены, кодирующие эти функции, у симбионтов отсутствуют, их доля в редуцированном геноме оказывается повышенной по сравнению со свободноживущими бактериями. При эволюции симбиоза "Buchnera-тли" у бактерий сохранились гены синтеза незаменимых аминокислот (триптофан, лейцин), передача которых хозяину является основой мутуализма, тогда как гены синтеза заменимых аминокислот утрачены [22].
Еще более глубокая редукция характерна для клеточных органелл (митохондрий, пластид, гид-рогеносом), которые сохраняют не более 2-3% от геномов своих свободноживущих предков. У них
-Г
Рис. 1. Геномы симбиотических бактерий. а - Escherichia coli, факультативный симбионт позвоночных: геном "колий-ного" типа [26]; б - Sinorhizobium meliloti, экологически облигатный симбионт бобовых: мультипотентный геном [27]; в - Buchnera, генетически облигатный симбионт тлей: редуцированный геном [28]; г - митохондрии, органеллы эука-риотических клеток, возникшие из а-протеобактерий (представленных Rickettsia): рудиментарный геном (черные отрезки соответствуют долям генов с известными функциями [23]).
редукция распространилась с "операционных" генов (кодирующих обмен веществ и энергии) на "информационные" гены (кодирующие матричные процессы). Кроме того, происходил массовый переход генов из органелл в ядерные хромосомы, в результате чего сформировались комплексные геномы эукариот, содержащие гены архей (их считают эволюционными предшественниками ядра) и бактерий (предки
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.