БИОХИМИЯ, 2014, том 79, вып. 4, с. 413 - 428
УДК 577.355.3
НАНОРАЗМЕРНЫЙ МАРГАНЕЦ-КАЛЬЦИЕВЫЙ КЛАСТЕР ФОТОСИСТЕМЫ II#
Обзор
© 2014 M.M. Наджафпур12*, М.З. Гхобади1, B. Хагхигхи12, Дж.Дж. Итон-Рай3, T. Томо45, Дж.-Р. Шен6, С.И. Аллахвердиев7,8*
1 Institute for Advanced Studies in Basic Sciences (IASBS),
Department of Chemistry, Zanjan, 45137-66731, Iran; fax: (+98)24141-53232, E-mail: mmnajafpour@iasbs.ac.ir
2 Institute for Advanced Studies in Basic Sciences (IASBS),
Center of Climate Change and Global Warming, Zanjan, 45137-66731, Iran
3 Department of Biochemistry, University of Otago, P.O. Box 56, Dunedin 9054, New Zealand
4 Tokyo University of Science, Department of Biology, Kagurazaka 1-3, Shinjuku-ku, Tokyo 162-8601, Japan 5 PRESTO, Japan Science and Technology Agency (JST), 4-1-8 Honcho Kawaguchi, Saitama 332-0012, Japan
6 Graduate School of Natural Science and Technology, Faculty of Science, Photosynthesis Research Center, Okayama University, Okayama, 700-8530, Japan
7 Институт физиологии растений РАН, Лаборатория управляемого фотобиосинтеза, ул. Ботаническая, 35,
127276Москва; факс: (496)733-0532, электронная почта: suleyman.allakhverdiev@gmail.com
8 Институт фундаментальных проблем биологии РАН, 142290Пущино Московской обл., ул. Институтская, 2
Поступила в редакцию 18.12.13 После доработки 15.01.14
Процесс фотосинтеза, происходящий в цианобактериях, водорослях и растениях, приводит к окислению воды и высвобождению молекулярного кислорода. В связи с истощением запасов ископаемого топлива, в настоящее время исследователями предпринимаются активные попытки использовать природный каталитический центр, обнаруженный в фотосистеме II у оксигенных фотосинтетических организмов, для синтеза биомиметического суперкатализатора окисления воды. Успехи в этой области позволят преодолеть узкое место в разработке путей конверсии энергии солнечного света. В обзоре рассматриваются вопросы структуры и функции водоокисляющего комплекса (ВОК), обнаруживаемого в живой природе, с особым акцентом на последних достижениях Международного научного сообщества, работающего над решением проблемы искусственного расщепления воды на основе ВОК фотосистемы II.
КЛЮЧЕВЫЕ СЛОВА: марганец, кальций, наноразмерный марганец-кальциевый кластер, кислород, фотосинтез, окисление воды, водоокисляющий комплекс (ВОК).
Фотосинтез является одним из наиболее важных процессов, происходящих в природе, осуществляемый тремя основными группами
# Настоящий обзор посвящается памяти академика А.А. Крас-новского, одного из выдающихся ученых — пионеров в области исследования фотосинтеза. Он являлся руководителем кандидатской диссертации одного из авторов данной работы (С.И. Аллахвердиева).
* Адресат для корреспонденции.
организмов: растениями, водорослями и некоторыми бактериями. Среди бактерий различают пять основных фотосинтезирующих видов: циа-нобактерии, пурпурные бактерии, гелиобакте-рии, зеленые серные бактерии и зеленые несерные бактерии. Однако только цианобактерии способны продуцировать кислород в качестве побочного продукта реакции окисления воды [1, 2]. Название цианобактерий произошло от
названия голубоватого пигмента фикоцианина, который используется для поглощения света при фотосинтезе. Принято считать, что хлоро-пласты растений и эукариотических водорослей появились в результате эндосимбиотического поглощения цианобактерий древней, неспособной к фотосинтезу, эукариотической клеткой. Переход от аноксигенного типа к оксигенному фотосинтезу в эубактериях стал одним из наиболее важных инноваций в процессе эволюции, и подавляющее большинство исследователей во всем мире сходятся на мнении о существовании корреляции между этим событием и началом накопления кислорода на нашей планете [3]. Данные, полученные с использованием химических маркеров [4, 5], строматолитных ископаемых [6] и микроископаемых [7], свидетельствуют в пользу того, что цианобактерии возникли ~2,5 млрд лет назад [6, 8].
В результате эндосимбиотического поглощения цианобактерий водоросли и растения также приобрели способность использовать фотосинтез для извлечения энергии солнечного света для поддержания своей жизнедеятельности. Фо-тосинтезирующие организмы превращают солнечную энергию в химическую, т.е. энергию химических связей молекул углеводов [9]. В превращении энергии солнечного света в полезную химическую энергию на различных стадиях фотосинтеза принимают участие две связанные друг с другом фотосистемы: фотосистема I (ФС I) и фотосистема II (ФС II). Фотосистема II отвечает за продукцию окислительного потенциала, необходимого для расщепления воды на первом этапе фотосинтетического процесса, в то время как ФС I является сильным восстановителем и отвечает за образование промежуточного богатого энергией кофермента — восстановленного никотинамиддинуклеотидфосфата (НАДФН), который необходим для реакций «фиксации» двуокиси углерода в углеводах. В этом обзоре мы представим последние достижения в выявлении роли ФС II в процессе фотосинтеза.
Фотосистема II представляет собой большой гомодимерный комплекс, встроенный в мембрану тилакоидов фотосинтетических организмов [10]. Каждый мономер состоит из более 20 белков и их кофакторов, в том числе: хлорофил-лы, каротиноиды, ксантофиллы, феофитины, пластохиноны, марганцевый кластер, ионы кальция и хлора, негемовое железо Бе2+, бикарбонат-ион, липиды и гем [11].
В целом, эти белки и их кофакторы по их роли в процессе фотосинтеза можно разделить на две группы. Большинство хлорофиллов и каротино-идов участвуют в процессе переноса солнечной энергии от т.н. антенных пигментов на специа-
лизированные пигменты, которые образуют реакционные центры фотосистем, где осуществляется первичная фотохимимическая реакция [11, 12]. Другие кофакторы участвуют в переносе электронов. Аналогично, реакционный центр ФС I содержит белковые субъединицы, хлоро-филлы, ß-каротиноиды, кластеры Fe4S4 и фило-хиноны.
Как показано на рис. 1 [13], процесс фотосинтеза в ФС II начинается с поглощения света хлорофиллом и другими пигментами и образования вследствие этого первичной фотохимической заряженной пары P6+0/Pheo-. В этой связи хотелось бы особо отметить выдающуюся роль академика А.А. Красновского, которому посвящена эта статья, в изучении фотохимических реакций с участием пигментов, в особенности хлорофилла, в фотосинтетических организмах [14—18]. В данной работе мы подробно рассмотрим вопросы окисления воды и детальную структуру ВОК при естественном фотосинтезе.
ХЛОРОФИЛЛЫ И ß-КАРОТИНЫ
Хлорофилл является ключевой молекулой в процессе поглощения солнечной энергии и ее трансформации в цианобактериях и хлороплас-тах растений и водорослей. Термин «хлорофилл» был предложен в 1817 г. Пеллитьером и Кавен-тоу для обозначения неизвестного на тот момент по структуре и биологической роли пигмента, экстрагируемого спиртом из листьев растений [19].
В настоящее время известно, что хлорофилл выполняет следующие функции: оптимальное поглощение света; перенос энергии возбуждения с высоким квантовым выходом на реакционные центры; обеспечение разделения первичного заряда через фотосинтетические мембраны и генерация мембранного потенциала [20]. Было выявлено пять различных форм хлорофилла: хлорофиллы a, b и с, обнаруженные в XIX в. [21], хлорофилл d — в 1943 г. [22] и хлорофилл f — в 2010 г. [23] (рис. 2). Хлорофилл a является наиболее распространенным пигментом и обнаруживается во всех оксигенных фотосинтетических организмах. Он содержит расположенный в центре структуры ион магния, который окружен кольцом из 4 ионов азота, известным как хлори-новое кольцо. Также к порфириновому кольцу хлорофилла присоединен длинный гидрофобный боковой радикал, который обеспечивает связывание молекулы хлорофилла a с гидрофобными белками в тилакоидной мембране.
Хлорофилл a может поглощать в фиолетовой, голубой и красной областях длин волн. На-
личие дополнительных пигментов в хлорофилле а приводит в удлинению спектра поглощения.
В ФС II белки основной антенны, обозначенные СР47 (~500 аминокислот) и СР43 (470 аминокислот), содержат хлорофилл а, который поглощает свет и переносит энергию на реакционный центр. Соотношение этих полипептидов в расчете на реакционный центр составляет 1 : 1 : 1. Также они содержат от 10 до 12 консервативных остатков гистидина, которые связывают атомы Mg в молекуле хлорофилла. Анализ профиля гидрофобности аминокислотных последовательностей выявил наличие шести трансмембранных а-спиралей в обоих белках и большого гидрофильного домена, расположенного между двумя последними спиралями. Эти большие
петли расположены со стороны внутренней поверхности тилакоидов в люмене и могут играть важную роль в заякоривании трех внешних белков и Мп кластера, участвующих в образовании кислорода.
Р680, известный как первичный донор ФС II, содержит две молекулы хлорофилла а (Рш или Рш), для которых оптимальная длина волны поглощения света равна 680 нм [24]. Цифра 680 обозначает максимум поглощения в красной области видимого спектра. Перенос энергии от коровых антенных пигментов СР43 и СР47 приводит к возбуждению Р680, и это инициирует фотохимический процесс. Фотоокисление Р680 происходит в течение нескольких пикосекунд, отщепленный электрон затем захватывается мо-
Рис. 1. ФС II комплекс и его система антенн, состоящая из более 20 белковых субъединиц, погруженных в тилакоидную мембрану, либо ассоциированных с ее люминальной поверхностью. Энергия света преимущественно захватывается внешней антенной и передается на фотохимически активные реакционные центры через хлорофилл-связывающие белки CP47 и CP43, где она используется для осуществления реакции расщепления воды на ВОК. Экстрагируемые из воды электроны передаются от расположенного на люминальной стороне Мп4Са05-кластера на P+80 через D1-Y 161 (TyrZ) в процессе, сопряженном с транспортом электронов (ТЭ) от P680 на феофитин (Фео), QA и на QB, определяя ТЭ путь, помеченный сплошными стрелками. Пунктирные стрелки обозначают вторичные ТЭ пути, которые могут выполнять фотопротекторную роль. Протоны и молекулярный кислород, образую
Для дальнейшего прочтения статьи необходимо приобрести полный текст. Статьи высылаются в формате PDF на указанную при оплате почту. Время доставки составляет менее 10 минут. Стоимость одной статьи — 150 рублей.